INTRODUCCIÓN

Los matorrales ocupan el 29.7 % (576,747 km²) de la superficie total del territorio mexicano (^{INEGI, 2005}; ^{CONABIO, 2021}), siendo en estos ecosistemas donde se presenta el mayor número de plantas endémicas y una gran riqueza florística (^{Rzedowski, 1992}). Una de las variantes más importantes de los matorrales es el submontano descrito como “piedmont scrub” por ^{Muller (1939)}. Este tipo de vegetación se encuentra en las regiones áridas y semiáridas del país (^{Alanís-Rodríguez et al., 2015}) y ha sido estudiado por algunos autores que han puesto de manifiesto la importancia de la heterogeneidad del paisaje y las posibles relaciones que se establecen entre especies de vertebrados (^{Canizales-Velázquez et al., 2009}; ^{Estrada-Castillón et al., 2012}; ^{Alanís-Rodríguez et al., 2015}). Además, son de gran importancia ya que albergan gran riqueza y abundancia de fauna en comparación con otros ecosistemas (^{Naveh & Lieberman, 1984}; ^{Forman, 1995}).

El matorral submontano juega un papel importante al concentrar un gran número de especies de aves (^{Garza-Torres et al., 2005}; ^{Ramírez-Albores et al., 2007}) y al haber identificado una asociación con la dinámica poblacional de la avifauna residente (^{Rojas-Mendoza, 1965}; ^{Jurado & Reid, 1989}). En varios estudios se menciona que este ecosistema proporciona diversos recursos, como zonas de anidación para una gran variedad de aves (^{Wauer, 1998}; ^{Ramírez-Albores et al., 2007}) y disponibilidad de alimento y áreas de refugio durante gran parte del año (^{González-Rojas, 1999}); en el caso de las aves migratorias, utilizan esta comunidad vegetal durante el verano para reproducirse y/o en el invierno para alimentarse (^{Rappole et al., 1993}). También, son de gran relevancia ya que se utilizan como zonas de descanso para las rutas de aves migratorias (^{Ramírez-Albores et al., 2007}), si se considera que, el 52 % de las especies de aves neárticas migratorias de América del Norte (650 especies) se desplazan, por lo general, al norte de México (^{Rappole et al., 1993}; ^{Berlanga et al., 2015}), siendo posible que muchas de ellas atraviesen estas zonas o permanezcan en ellas, lo que convierte al matorral submontano en un área de gran importancia y de alta prioridad para su conservación.

De manera particular en Tamaulipas, el matorral submontano ocupaba el 11.57 % (9,291.86 km²) de la superficie del estado en el año 2001 (^{INEGI, 2001}). Sin embargo, este porcentaje se ha visto afectado en los últimos 15 años, contando a la fecha con una cobertura vegetal del 8.30 % (^{INEGI, 2017}). Esta pérdida de vegetación, se debe al cambio de uso de suelo originado por la agricultura, la ganadería y la construcción de asentamientos humanos (^{Arriaga, 2009}; EstradaCastillón et al., 2012; ^{Alanís-Rodríguez et al., 2015}). Estas modificaciones al paisaje afectan la riqueza, abundancia y composición avifaunística, debido a que algunas especies son sensibles a los cambios en sus hábitats (^{Ramírez-Albores, 2010}; ^{Ugalde-Lezama et al., 2010}).

Lo ya mencionado, son algunos de los impactos a los que las especies de aves se han enfrentado en los últimos años en el matorral submontano o lo harán en un futuro, lo cual puede influir en la disminución de la diversidad, así como en pérdidas de áreas de distribución. Por lo anterior y considerando la urgencia de generar información básica que ayude a la rápida y efectiva conservación del matorral submontano en el estado de Tamaulipas, los objetivos de este trabajo fueron: 1) describir la composición avifaunística del matorral submontano de la parte noroeste de Tamaulipas, México, en términos de riqueza, abundancia y diversidad; 2) analizar los gremios tróficos que se presentan en el matorral en función de la variación estacional, y 3) conocer los estatus de conservación y endemismos de las especies.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio. El trabajo de campo se realizó en el municipio de San Nicolás, perteneciente al estado de Tamaulipas (24° 30’ 30” N, 98° 40’ 00” O; 600-702 m s.n.m.; Fig. 1), en la parte noroeste del estado, dentro de las provincias fisiográficas correspondientes a la Planicie Costera del Golfo Norte y la Sierra Madre Oriental (^{Arriaga et al., 2000}). Los climas que se presentan en esta zona son: semiárido cálido con temperatura anual mayor a 22 °C, con lluvias en verano y semicálido húmedo con lluvias escasas todo el año y presencia de canícula (sequía de agosto; ^{Sánchez-Santillan et al., 2018}). Las temperaturas varían entre los 6 °C hasta los 45 °C con un promedio anual que oscila por arriba de los 22 °C. La precipitación pluvial anual que se presenta varía de 50 a 800 mm (^{García, 1998}). Por otra parte, existen varios tipos de vegetación (vegetación secundaria con arbustiva, vegetación secundaria con bosque de encino, bosque de encino y bosque de pino), entre ellos, se encuentra con una mayor dominancia el matorral submontano. Este tipo de matorral se localiza en la parte media y al pie de las principales cadenas montañosas de la Sierra Madre Oriental (^{González-Costilla et al., 2007}; ^{Canizales-Velázquez et al., 2009}; ^{Gómez-Pérez et al., 2011}; ^{Estrada-Castillón et al., 2012}; ^{Salinas-Rodríguez et al., 2013}); se caracteriza por presentar elementos de tipo caducifolio y perennifolio con una combinación de vegetación espinosa y no espinosa, siendo las especies más frecuentes Helietta parvifolia (A. Gray) Benth, Cordia boissieri A. DC, Mimosa leucaenoides Benth, y Quercus fusiformis Small (^{Treviño & Valiente, 2005}; ^{Estrada-Castillón et al., 2012}).

Figura 1 Ubicación del sitio de muestreo donde se indican los cuatro transectos lineales en la localidad de San Nicolás Tamaulipas, México. 

Técnicas de muestreo. Para la identificación de las especies, en el área de estudio se recorrieron 6 km divididos en cuatro transectos lineales de 1.5 km cada uno (Fig. 1), con un ancho fijo de 50 m por cada lado del camino (^{Dobkin & Rich, 1998}; ^{Mark et al., 2000}). Cada transecto fue recorrido por dos observadores, uno a cada lado del camino dedicando un tiempo estimado de 1.5 horas por transecto; en los transectos se fueron registrando las especies de aves, así como las abundancias por medio del método visual directo con binoculares (Nikon de 10 x 56 mm) y guías de campo (ver adelante). Se realizaron 12 visitas, una vez al mes, de febrero de 2019 a enero de 2020. Las 12 visitas se dividieron en función de las cuatro estaciones del año, 1) primavera, que corresponde a los meses marzo-junio y se caracteriza por ser la época de floración, con una temperatura media de 24.5 °C, y una precipitación media de 92.5 mm; 2) verano, abarca de junioseptiembre y es la época de lluvia, con precipitación de 117.5 hasta 190 mm y temperatura media de 28 °C; 3) otoño, de septiembre-diciembre, cuando se presenta la temporada seca con precipitación de 54 hasta 95.5 mm y una temperatura media de 21.5 °C; y 4) invierno de diciembremarzo, cuando se lleva a cabo el proceso de desprendimiento de hojas en los árboles, con temperaturas frías de 10 °C hasta 15.2 °C y precipitación media de 93.7 mm (^{Vargas et al., 2007}; ^{Domínguez et al., 2013}; ^{CONAGUA, 2021}).

Identificación de las especies. Se utilizaron las obras de ^{Howell y Webb (1995)}, ^{Peterson y Chalif (1998)}, ^{Sibley y Allen (2000)}, ^{Kaufman (2005)} y ^{Dunn y Alderfer (2006)}. La nomenclatura taxonómica se apega a la propuesta por la ^{American Ornithologists Union (1998)} con sus actualizaciones (^{Chesser et al., 2020}). Para determinar las categorías de residencias de las especies (R= Residente, MI= Migratoria de invierno, MV= Migratoria de verano, T= Transitoria) se utilizaron las obras de ^{Howell y Webb (1995)} y ^{Sibley y Allen (2000)}. Se determinó el estado de conservación de cada especie basándose en la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (^{IUCN, 2021}) y la Norma Oficial Mexicana, Nom-059-SEMARNAT-2010 (^{SEMARNAT, 2010}); para el grado de endemismo en México se siguieron los criterios de ^{Howell y Webb (1995)}. Los hábitos alimenticios de las especies se determinaron con base en las observaciones en campo e información bibliográfica (^{Ramírez-Albores, 2006}). Las categorías asignadas representaron la dieta principal de las especies como: carnívoras, frugívoras, granívoras, insectívoras, nectarívoras y omnívoras. Para las abundancias se agruparon en las siguientes categorías: abundantes (especies registradas diariamente con más de 15 individuos), escasas (especies no registradas diariamente con presencias de cinco a 14 individuos) y raras (especies no observadas en lapsos largos con presencia de uno a cuatro individuos) (^{Bojorges, 2004}), y para las especies potenciales a anidar en matorrales se consultaron los estudios de ^{Dixon (1959)}, ^{Wauer (1998)} y ^{Ramírez-Albores et al. (2007)}.

Análisis de datos. La riqueza estimada de especies en cada estación se calculó por medio de los estimadores no paramétricos: Chao 1 y Jackknife 1 (^{Magurran, 2004}; ^{Hortal et al., 2006}). Se usó el paquete estadístico EstimateS 9.1 (^{Colwell, 2018}), con 100 aleatorizaciones sin reemplazo y los datos de abundancia de cada especie encontrados por unidad de muestreo. Así mismo, se calculó la diversidad de especies con el Índice de dominancia de Simpson (D) y el Índice de ShannonWiener (H’) (^{Magurran, 2004}). Mientras que, el índice de Bray-Curtis midió el grado de similitud que enfatiza la importancia de las especies que se tienen en común entre muestras (^{Pielou, 1984}). Toma valores de 0 (ninguna especie en común) y 1 (muestras idénticas) y estos valores también son trasformados y representados en porcentajes. Este análisis se implementó para determinar la similitud avifaunística entre las estaciones del año y se realizó en el paquete estadístico PAST 3.22 (^{Hammer et al., 2001}). También se utilizaron pruebas de X² y análisis multivariado de correspondencia (AC) para determinar la relación entre los gremios tróficos con las variables de las estaciones del año (primavera, verano, otoño e inverno), con un nivel de significancia P= 0.05.

RESULTADOS

Se identificaron 12 órdenes, 26 familias, 93 especies con una abundancia de 1,858 individuos (Cuadro 1). El orden taxonómico que presentó el mayor número de especies fue Passeriformes (n= 64). Las familias con mayor riqueza fueron: Cardinalidae (12 spp.), Parulidae (10 spp.), Columbidae (ocho spp.) e Icteridae (ocho spp.). Con base en los estimadores de diversidad (Chao 1 y Jackknife 1), se determinó que se identificaron entre 79.24 a 92.98 % de las especies para el área de estudio (Fig. 2). De estas, 38 especies son abundantes, 27 especies escasas y 26 fueron raras. Las especies más abundantes fueron: Zenaida macroura (Linnaeus, 1758) (144 ejemplares), Polioptila caerulea (Linnaeus, 1766) (97 ejemplares), Baeolophus atricristatus Cassin, 1850 (89 ejemplares) y Zenaida asiatica (Linnaeus, 1758) (82 ejemplares).

Figura 2 Curva de acumulación de las especies de aves en los 12 muestreos en San Nicolás, Tamaulipas, México. S obs= Riqueza observada, Chao 1= Índice de Chao 1, Jack 1= Índice de Jackknife. 

Se identificaron 54 especies residentes, 32 migratorias de invierno, cuatro migratorias de verano y tres transitorias (Cuadro 1). De manera estacional, se presentaron diferencias en cuanto a la riqueza y diversidad de especies a lo largo de las cuatro estaciones del año (Cuadro 2). La mayor riqueza de aves se presentó en la estación de primavera con 63 especies, con una diversidad alta (H’= 3.68) y una dominancia baja (D= 0.0335), mientras que la menor riqueza fue en la estación de invierno con 29 especies, una diversidad menor (H’= 2.85) y una dominancia alta (D= 0.916). En cuanto al índice de Bray-Curtis, se identificó una diferencia entre los ensambles de aves para las estaciones del año (Cuadro 3), dado que mostraron porcentajes bajos entre las combinaciones, por ejemplo: verano y otoño presentaron pocas especies en común con una baja similitud de 17.70 % (0.17), al igual, verano e invierno con un 20.22 % (0.20).

Se identificaron seis gremios alimenticios, de los cuales, las especies insectívoras representaron el 51.6 % (48 spp.) de las especies registradas, seguido de las granívoras (24.7 %, 23 spp.), carnívoras (16.12 %, 15 spp.), omnívoras (5.37 %, cinco spp.), frugívoras y nectarívoras ambas con una especie. Así mismo, los gremios tróficos están asociados de manera significativa con las estaciones del año (X²= 282.9, g.l.= 15; P < 0.001). El análisis de correspondencia (AC) presenta la mayor información contenida en el primer eje, con el 89.18 % de la variación de los gremios que se presentaron en las estaciones de primavera y verano (Fig. 3); en el segundo eje, solo aportó el 6.40 % de la variación de los gremios para las estaciones de otoño e inverno. Mientras que, el gremio de las insectívoras presentó valores promedio y estuvo en las cuatro estaciones del año.

Figura 3 Análisis de correspondencia de los gremios tróficos de las especies por estaciones del año en el matorral submontano, San Nicolás, Tamaulipas, México. 

Por otra parte, se identificaron dos especies en estatus en peligro de extinción (EN), Amazona oratrix (Ridgway, 1887) y Amazona viridigenalis (Cassin, 1853). Al considerar las categorías propuestas por la NOM-059-SEMARNAT (^{SEMARNAT, 2010}) para México, dos especies de aves están con estatus, una sujeta a protección especial (Pr) que corresponde: Parabuteo unicinctus (Temminck, 1824) y otra en peligro de extinción (P): Cairina moschata (Linnaeus, 1758). Además, se registraron dos especies endémicas de México, Rhodothraupis celaeno (Deppe, 1830) y A. viridigenalis (^{Howell & Web, 1995}; Cuadro 1).

DISCUSIÓN

Descripción de la composición avifaunística. El presente trabajo, es el primero en reportar la composición, riqueza y abundancia de aves para el matorral submontano de la parte noroeste de Tamaulipas, México. Se representa una riqueza del 8.40 % de las especies descritas para México (^{Navarro-Sigüenza et al., 2014}) y 20.8 % de las especies reportadas para Tamaulipas (^{Garza-Torres et al., 2005}; Cuadro 1). A nivel regional, para la parte centro-norte del estado, se han incrementado los registros en campo a 317 especies, tomando en cuenta los estudios de ^{Garza-Torres et al. (2005)} y ^{Ramírez-Albores et al. (2007)}, se reportan tres especies, Eugenes fulgens (Swainson, 1827), Vireo cassinii Vesey, 1858 y Vireo plumbeus Coues, 1866, no registradas previamente en la región.

Al hacer una comparación de la composición avifaunística asociada a los matorrales, se encontró que el área de estudio comparte 35 de las 54 especies reportadas en un matorral espinoso Tamaulipeco por ^{González-Rojas (1999)} en Linares, Nuevo León; nueve de las 28 especies reportadas por ^{Dixon (1959)} en matorral desértico de Texas; 32 de 71 especies identificadas en el matorral xerófilo por ^{Heredia (2000)} en Lampazo del Naranjo, Nuevo León y 68 de 171 en el matorral espinoso Tamaulipeco por ^{Ramírez-Albores et al. (2007)} en la región noreste de Tamaulipas. En conjunto, estos estudios muestran que gran parte de la riqueza y composición avifaunística se distribuyen en los distintos matorrales, y lo anterior, convierte a estas áreas de importancia para la conservación de especies de aves.

El matorral submontano de la parte noroeste del estado es muy importante para las aves (93 spp.), ya que alberga un número considerable de especies residentes (54 spp.), y recibe otra parte entre aves migratorias y transitorias (39 spp.); esta riqueza avifaunística puede estar relacionada con el tipo de vegetación y sus componentes (^{González-Rojas, 1999}; ^{Ramírez-Albores et al., 2007}). Por lo que, el matorral tiene dos funciones importantes: 1) se observó que las especies utilizan los recursos de esta vegetación para su alimentación, refugio y percha, 2) se observó que atraen una gran variedad de aves migratorias que llegan al sitio en invierno o usan como zonas de descanso en sus rutas de migración hacia el sur (^{Navarro-Sigüenza et al., 2014}), para así, poder continuar y llegar a sus áreas de reproducción o de invierno, lo cual resulta vital dentro del ciclo de vida de las especies de aves (^{Rappole et al., 1993}).

Variación estacional. De acuerdo con los resultados obtenidos, la riqueza y diversidad de aves, van de manera descendente en las estaciones de primavera (63 spp; H’= 3.682) a invierno (29 spp; H’= 2.85; Cuadro 2). Estas variaciones pueden atribuirse a los cambios en la estructura de la vegetación a lo largo de las estaciones del año (^{Estrada-Castillón et al., 2012}), y puede ser, el componente que influye en las diferencias entre la riqueza y composición de las aves encontradas. La vegetación de la región cambia entre estaciones del año, por ejemplo, para las estaciones de otoño e invierno, se presenta un desprendimiento de hojas, que conlleva a una pérdida de biomasa vegetal y por consiguiente se presenta un cambio y reducción en la complejidad de la vegetación (^{Aleixo, 1999}; ^{Espinoza-Bretado & Návar, 2005}), esto puede beneficiar solo a algunas especies, como a las insectívoras cuya presencia estuvo en dichas estaciones. En otras especies, como las nectarívoras y frugívoras pueden desplazarse a otras áreas o ambientes en busca de alimentos cuando se agotan (^{Navarro & Benítez, 1995}; ^{Arizmendi & Berlanga, 2014}), lo que explica, la ausencia de estas especies en las estaciones de otoño e invierno, o dependiendo de la disponibilidad de alimento que haya en las diferentes estaciones del año, pueden llevar a presentar una subdieta que les permita estar en éstas áreas, como en el caso de las especies omnívoras (^{Navarro & Benítez, 1995}).

En el caso de las estaciones de primavera y verano, se presentan dos eventos de relevancia que pueden estar asociados con el número de especies, 1) en la estación de primavera es la época donde se alcanza el punto máximo de biomasa y complejidad en la estructura vegetal presente en el matorral (^{Espinoza-Bretado & Návar, 2005}), y 2) en la estación de verano se presenta la época de lluvias (^{Domínguez et al., 2013}), en conjunto, en estas estaciones hay una mayor disponibilidad de recursos para las aves y esto se ve reflejado con un aumento en la riqueza y diversidad en dichas estaciones (Cuadro 2). Por lo que, cada estación del año juega un papel fundamental para la presencia y diversidad de especies, esto es evidente con el análisis de Bray-Curtis donde los porcentajes de la composición avifaunística son bajos, lo que señala, que hay poca similitud de las especies presentes entre las estaciones para el matorral submontano.

Gremios tróficos. Se identificaron seis gremios de alimentación, las aves insectívoras fueron las que predominaron en riqueza y abundancia y estuvieron presentes en las cuatro estaciones del año (Fig. 3). De acuerdo con ^{Sánchez-Reyes y Niño-Maldonado (2011)} señalan que el matorral submontano presenta una gran diversidad de insectos y que las mayores abundancias se encuentran a mediados de la estación de verano, lo que coincide con nuestros resultados, ya que las aves insectívoras fueron más abundantes en esta estación. Las temporadas de primavera y verano, que es cuando se presenta la floración y fructificación (^{MacArthur & MacArthur, 1961}), influyen en la presencia de los gremios, sobre todo de frugívoras, nectarívoras y granívoras. Así mismo, el análisis de correspondencia reportó que en el eje uno (89.18 %) se presentó la mayor variación de los gremios (nectarívoras, granívoras y frugívoras) en dichas estaciones (Fig. 3). Para otoño e invierno, cuando se presenta un desprendimiento de hojas, baja la complejidad de la estructura vegetal (^{Aleixo, 1999}; ^{Espinoza-Bretado & Návar, 2005}) y también disminuye la presencia de los gremios en especial de frugívoras y nectarívoras para estas estaciones en la zona.

Importancia y conservación del matorral submontano. Estas áreas son valiosas para la conservación porque contienen una parte de la riqueza y diversidad avifaunística (317 spp.) reportada para la parte centro-norte de Tamaulipas (^{Garza-Torres et al., 2005}; ^{Ramírez-Albores et al., 2007}), y porque es hábitat de especies que se encuentran en alguna categoría de riesgo y/o son endémicas. Estos son los casos de: A. oratrix y A. viridigenalis, que se encuentran registradas en peligro de extinción a nivel global (^{IUCN, 2021}), mientras que, los estados de conservación en México (^{SEMARNAT, 2010}), señalan dos especies más en estatus, una en protección especial (P. unicinctus) y la otra en peligro de extinción (C. moschata), además se identificaron especies endémicas como: R. celaeno y A. viridigenalis (^{Howell & Webb, 1995}). La zona de estudio, también es hábitat de varias especies que se ven afectadas por la cacería inmoderada de: C. moschata, Ortalis vetula (Wagler, 1830) y Z. asiatica, y por el tráfico ilegal de A. oratrix, Cardinalis cardinalis (Linnaeus, 1758), Cyanocompsa parellina (Bonaparte, 1850), Icterus cucullatus Swainson, 1827, Mimus polyglottos (Linnaeus, 1758) y Passerina cyanea (Linnaeus, 1766) (^{Contreras-Balderas et al., 2001}; ^{Ramírez-Albores et al., 2007}). También, es hábitat de especies residentes que llevan a cabo su periodo reproductivo en el matorral submontano, y hasta la fecha, se han identificado 90 especies que anidan en los matorrales (^{Wauer, 1998}; ^{Ramírez-Albores et al., 2007}) de las cuales, en el presente estudio se identificaron 29 especies potenciales a anidar en la zona (Cuadro 1). Lo anterior hace conveniente el cuidado y conservación de estas áreas para la conservación y mantenimiento de las poblaciones de aves antes mencionadas.

En algunos estados del país, los inventarios de la riqueza y diversidad de aves aún están incompletos, por lo que la distribución de especies presenta vacíos de conocimiento (^{Almazán-Núñez, 2009}). Por dicha razón, los inventarios avifaunísticos locales son de gran importancia porque contribuyen a entender los ensambles y distribuciones de las aves en pequeñas áreas que, a menudo, pasan inadvertidas en trabajos de gran escala (^{Gómez de Silva, 1997}; ^{Knopf, 2010}). Las regiones áridas y semiáridas en México son susceptibles a los disturbios derivados de los cambios de uso de suelo y la fragmentación (^{Flores, 2016}; ^{CONABIO, 2021}), lo que conlleva, a cambios en las poblaciones de aves de estos ecosistemas (^{Brawn et al., 2001}; ^{Hunter et al., 2001}). En algunos estudios en México, muestran que los matorrales son de gran importancia para las aves, pues se han identificado hasta un tercio de las especies de aves endémicas del país (^{Flores & Gerez, 1994}; ^{Escalante et al., 1998}); de igual forma, se han generado estudios que demuestran la importancia de estas áreas para el éxito reproductivo y requerimientos ecológicos de las especies de aves (^{Dixon, 1959}; ^{Wauer, 1998}; ^{Ramírez-Albores et al., 2007}). Por lo anterior, se pone de manifiesto la importancia de promover los estudios biológicos sobre las aves en las regiones de matorrales en México. En este contexto, el estudio de la comunidad de aves presente en el noroeste de Tamaulipas incrementa el conocimiento de este grupo para el tipo de vegetación y ofrece información para elaborar planes de conservación y manejo de una región geográfica que ha sido poco estudiada a pesar de su gran diversidad biológica.