Introducción

Las lagunas costeras son ecosistemas que poseen las tasas más elevadas de productividad primaria y secundaria, son sitios de reproducción, desarrollo y refugio de muchos organismos acuáticos de valor comercial, lo que permite encontrar una gran biodiversidad de peces, crustáceos y moluscos de crecimiento rápido, altas tasas de reproducción, ciclo de vida corto y resistentes a las fluctuaciones ambientales (^{Contreras y Castañeda, 2004}).

La comunicación de la laguna con el mar puede ser permanente o efímera, siendo el resultado del encuentro de dos masas de agua con características diferentes; son los factores ambientales fisicoquímicos que presenta cada una, lo que hace a las lagunas costeras zonas peculiares. Las lagunas costeras están protegidas de las fuerzas del mar por una barrera paralela a la línea de costa (^{Lankford, 1977}; ^{Contreras y Castañeda, 2004}).

En las lagunas costeras el desarrollo de las macroalgas es dependiente de la luz, la temperatura y los nutrientes; se ve modificado por los aportes fluviales y por los intercambios mareales, alterando la dominancia de las macroalgas en función de la época climática presentada a lo largo del año. Por esos motivos, los factores abióticos son de suma importancia en la determinación de las características biológicas de las especies que ahí habitan (^{Gutiérrez-Mendieta et al., 2006}).

Las macroalgas son organismos fundamentales en los sistemas acuáticos debido a que participan en el sustento de la red trófica, son fijadoras de dióxido de carbono, por lo que se les considera principales productoras de oxígeno atmosférico y son refugio y hábitat para la reproducción de diferentes especies de invertebrados y peces (^{Littler y Arnold, 1982}; ^{Huerta-Múzquiz et al., 1987}; ^{Robledo, 1997}). A nivel mundial, son fuente de recursos económicos, debido al alto potencial que presentan para la industria alimenticia, médica y química (^{Balina et al., 2017}).

El conocimiento que se tiene sobre macroalgas en el estado de Tabasco se ha incrementado en los últimos años, debido a las exploraciones y revisiones de los ejemplares ficológicos depositados en las colecciones de herbarios estatales y nacionales. A la fecha, se cuenta con el registro de 123 especies de Rhodophyta, 57 de Chlorophyta y 27 de Ochrophyta (^{Orozco-Vega y Dreckmann, 1995}; ^{Ramírez, 1996}; ^{Dreckmann y De Lara-Isassi, 2000}; ^{Sentíes y Dreckmann, 2013}; ^{Mendoza-González et al., 2017}; ^{Quiroz-González et al., 2017}, ²⁰¹⁸). Las zonas más exploradas en Tabasco abarcan los municipios Centla, Comalcalco, Paraíso y Cárdenas; los dos últimos son los que cuentan con la presencia de lagunas costeras.

Las exploraciones ficológicas para La laguna Mecoacán, ubicada en el municipio Paraíso, se destacan por el estudio de ^{Orozco-Vega y Dreckmann (1995)}, reportando siete especies las cuales están clasificadas en seis de Rhodophyta y una Ochrophyta; el registro de ^{Ramírez (1996)} con 13 especies de algas Rhodophyta y ^{Mendoza-González et al. (2017)}, en su inventario de algas bénticas marinas y estuarinas en Tabasco, registran 26 algas para la Laguna Mecoacán y además 31 especies para la laguna La Machona que pertenece al cuerpo lagunar Carmen-Pajonal, Machona, localizada en el municipio Cárdenas, y diversos autores (^{Ramírez, 1996}; ^{Sentíes y Dreckmann, 2013}; ^{Mendoza-González et al., 2017} y ^{Quiroz-González et al., 2017}, ²⁰¹⁸) han registrado especies de macroalgas en las escolleras del puerto Andrés Sánchez Magallanes, en el municipio Cárdenas. Finalmente, ^{Sentíes y Dreckmann (2013)}, en su listado actualizado de macroalgas, realizaron un análisis de afinidades ficoflorísticas para Tabasco, reportando 50 especies distribuidas en cinco sitios (Escolleras Sánchez Magallanes, Playa El Bellote, Laguna Mecoacán y Playa Cangrejo).

El presente estudio tiene como objetivo determinar, en tres temporadas, la diversidad ficoflorística de las macroalgas asociadas a la laguna El Carmen en el municipio Cárdenas y así contribuir a su conocimiento biológico y ecológico en el estado de Tabasco.

Materiales y Métodos

Muestreo de macroalgas

Se realizaron tres muestreos durante octubre de 2015 (lluvias), febrero (nortes) y junio (secas) de 2016. La recolecta de macroalgas se definió con base en la presencia y ausencia de algas bajo la fórmula de tamaño de muestra para poblaciones indeterminadas de acuerdo con ^{Hill et al. (2005)}. Se utilizó un cuadrante de 25 m² dividido en 25 subcuadrantes de 1 m². Todos los ejemplares se recolectaron manualmente con ayuda de espátulas y navajas de acuerdo con el sustrato observado, después fueron depositados en frascos de plástico. Se fijaron con formol al 4% con agua marina (^{Lot y Chiang, 1986}) y se conservaron en neveras durante su traslado al herbario de la Universidad Juárez Autónoma de Tabasco (UJAT) para su identificación taxonómica.

Las macroalgas se colectaron en tres sitios en la laguna El Carmen:

Sitio 1: 18°28'39'' N, 93°84'77''W, profundidad de 30 a 50 cm; sustrato arenoso.

Sitio 2: 18°26'70''N, 93°84'77''W, profundidad de 20 cm; sustrato arenoso.

Sitio 3: 18°31'28''N, 93°75'99''W, profundidad de 30 a 40 cm; sustrato arenoso con conchas de ostión y piedras (Fig. 1).

Figura 1: Ubicación de los tres sitios de recolecta de las macroalgas en la laguna El Carmen, Tabasco, México. 

Resultados

Se recolectaron 147 especímenes pertenecientes a 21 especies, 17 géneros, 11 familias, nueve órdenes y tres divisiones (Cuadro 1). De las macroalgas encontradas, tres son nuevos registros para el estado de Tabasco: Bostrychia montagnei Harvey, Canistrocarpus cervicornis (Kützing) De Paula & De Clerck y Crassiphycus corneus (J. Agardh) Gurgel, J.N. Norris & Fredericq. Los órdenes con mayor riqueza de especies fueron Ceramiales con seis y Gracilariales con cinco. Las familias mayormente representadas fueron Rhodomelaceae y Gracilariaceae con cinco especies respectivamente y el género con mayor número de especies fue Gracilaria con tres.

De los tres sitios, el 2 fue el que presentó la mayor riqueza específica con 12 especies, seguido por el 3 con 10. El sitio 1 fue el menos diverso con ocho, Gracilaria blodgetti Harvey fue el ejemplar con mayor presencia en este estudio con 24 especímenes (16.3%).

La mayor diversidad por estación se registró en la temporada de nortes con 21 especies y 85 especímenes, seguida por la de lluvias con 12 y 49 respectivamente. La temporada de secas fue la menos diversa con siete especies y 10 especímenes. Bryocladia cuspidata (J. Agardh) De Toni, Crassiphycus corneus, Hydropuntia caudata (J. Agardh) Gurgel y Fredericq, Hypnea spinella (C. Agardh) Kützing, Rosenvingea intricata, Ulothrix sp., Ulva fasciata Delile y U. prolifera O.F. Müller fueron las especies que mostraron una estacionalidad marcada, manifestándose solo en la temporada de nortes (Cuadro 1).

Las macroalgas registradas en este estudio se hallaron en diferentes tipos de sustratos como arena, conchas de ostión, epífitas sobre otras algas, rocas, pasto marino, raíces de mangle y troncos. Cerca de la zona de estudio se encuentran granjas o bancos ostrícolas, lo que explica que algunas especies se encontraran en ese sustrato (Cuadro 1). De las macroalgas de este estudio, 38% son epífitas, tales como Bryocladia cuspidata, Ceramium sp., Chondria littoralis Harvey, Cladophora sp., Feldmannia sp., Polysiphonia subtilissima Montagne y Ulothrix sp.

Descripciones morfológicas de los nuevos registros para Tabasco

Rhodophyta

Florideophyceae

Ceramiales

Rhodomelaceae

Bostrychia montagnei Harvey, Smithsonian Contributions to Knowledge 5(5): 1853. TIPO: INGLATERRA. Selsey Sussex, 1724. Ray. Figs. 2A-B .

Figura 2: Bostrychia montagnei Harvey: A. hábito arbustiforme, ramificación monopodial; B. células de forma rectangular y tetrasporangio (t) en el ápice y pelos feofíceos en las rámulas. Crassiphycus corneus (J. Agardh) Gurgel, J.N. Norris y Fredericq: C. hábito con talos erectos, lisos, ramificación monopodial; D. células de forma piriniforme a irregular en corte transversal. Canistrocarpus cervicornis (Kützing) De Paula y De Clerck: E. hábito membranáceo, talos ramificación dicotómica sin nervio central; F. rámulas dicotómicas; G. ápice ovoide; H. corte transversal, células en rectangulares a irregulares, plurangios en la corteza. 

Hábito arbustiforme, partes compactas con un eje postrado, varios erectos con rámulas cortas sobre la superficie de color rojo-púrpura, 2-8 cm de alto; ápices en formas de espinas; origen de ramificación monopodial hacia varios planos, ramas principales alternadas hacia un plano (3 mm de longitud); fijadas al sustrato mediante una masa rizoidal; en corte transversal hilera de células pericentrales, 4-6 células, forma rectangular (4-9.7 µm de diámetro), una célula central, varias rámulas con reducción a una sola célula hacia el ápice, tetrasporangios en el ápice.

Ejemplares examinados: MÉXICO. Tabasco, Cárdenas, Sánchez Magallanes, raíces de mangle Rhizophora sp. 17.II.2016, G. Pérez CA0261 (UJAT); 17.II.2016, G. Pérez CA0271 (UJAT).

Gracilariales

Gracilariaceae

Crassiphycus corneus (J. Agardh) Gurgel, J.N. Norris & Fredericq. Not. Alg. 82: 1-4. 2018. TIPO: BRASIL. Pernambuco: LD (29370), Sintipo: LD (29370). Figs. 2C-D.

Hábito arbustiforme, talo erecto, compacto, liso, robusto, 25 cm de alto, color verde, marrón a rojo, consistencia cartilaginosa semirrígido; origen de ramificación monopodial en varios planos a irregular, ramas aplanadas a cilíndricas sin constricción, rámulas cortas en forma de espinas lisas; ápices unilaterales, forma redondeada u obtusos; fijados al sustrato mediante disco basal; en corte transversal células subcorticales, 28-40 µm de diámetro, células medulares, 100-315 µm de diámetro, disminuyendo su tamaño hacia la superficie; células piriniformes a irregulares, tetrasporangios en el largo de la corteza, 32 µm de diámetro promedio; cistocarpos presentes, 800-2000 µm de diámetro.

Ejemplares examinados: MÉXICO. Tabasco, Cárdenas, Sánchez Magallanes, arena y conchas de ostión. 17.II.2016, G. Pérez CA0267 (UJAT).

Ochrophyta

Phaeophyceae

Dictyotales

Dictyotaceae

Canistrocarpus cervicornis (Kützing) De Paula y De Clerck, Tub. Phy. 24. 2006. 1859. TIPO: ESTADOS UNIDOS DE AMÉRICA. Florida Key West (holotipo: MEL 537258!). Figs. 2E-H.

Habito membranáceo, laminar, talos en forma acintada, pseudoparenquimatosa, color verde olivo a café, de menor diámetro hacia la base, 5.25(8-35) mm de largo, 33.2(25-40) mm de ancho; ramificación dicotómica a subdicotómica, sin nervio central, ramas en forma de cinta, rámulas 1-5 mm de diámetro, ápices dicotómicos, márgenes lisos y bifurcados, célula apical ovoide; en corte transversal una hilera de células, 23 µm de largo, 25 µm de ancho, 14 células medulares hialinas en una sola hilera de forma cuadrada a irregular, 55-102.5(83) µm de diámetro, células superficiales rectangulares a irregulares, plurangios en la corteza; esporangios esféricos y solitarios, 70-150 µm de largo, soros en los ápices.

Ejemplares examinados: MÉXICO. Tabasco, Cárdenas, Sánchez Magallanes, arena y conchas de ostión, 14.X.2015, M. Rivas CA0249 (UJAT); Laguna El Carmen, 15.X.2016, D. Falcón CA0254 (UJAT); Laguna El Carmen, 17.II.2016, G. Pérez CA0272 (UJAT); 17.XI.2016, G. Pérez GM839 (FCME); 18.XI. 2016, G. Pérez GM842 (FCME).

Discusión

En la presente contribución ficoflorística se reportan por primera vez macroalgas para la laguna El Carmen, se documentan 17 géneros con 21 especies, tres de las cuales son nuevos registros para el estado de Tabasco. Con esos números se incrementa de 123 a 125 el número de especies de Rhodophyta previamente reportado (^{Sentíes y Dreckmann, 2013}; ^{Mendoza-González et al., 2017}; ^{Quiroz-González et al., 2018}) y de 27 a 28 las especies de Ochrophyta con base en lo descrito por ^{Sentíes y Dreckmann (2013)} y ^{Mendoza-González et al. (2017)}. En comparación con la diversidad de macroalgas en el resto de los estados costeros del país, Tabasco aún presenta una baja riqueza de especies conocida (^{Pedroche y Sentíes, 2003}), debido a que la mayoría de las aportaciones en el inventario de la ficoflora han sido de recolectas esporádicas y de revisiones de ejemplares de herbario (^{Quiroz-González et al., 2018}).

De las 21 especies identificadas en el presente estudio, Acanthophora spicifera (M. Vahl) BØrgesen y Gracilaria blodgetti han sido reportadas por ^{Orozco-Vega y Dreckmann (1995)} y por ^{Mendoza-González et al. (2017)} para Tabasco, en las lagunas Mecoacán y La Machona. Además, siete especies del presente estudio se han reportado en otras localidades de ambientes marinos del estado de Tabasco, como Bryocladia cuspidata, Gracilaria tikvahiae McLachlan, Hydropuntia caudata, Hypnea spinella, Ulva fasciata, U. lactuca L. y U. prolifera (^{Ramírez, 1996}; ^{Dreckmann y De Lara-Isassi, 2000}; ^{Ortega et al., 2001}; ^{Sentíes y Dreckmann, 2013}; ^{Mendoza-González et al., 2017}; ^{Quiroz-González, 2017}, ²⁰¹⁸).

Además, nueve especies han sido reportadas para Veracruz en las lagunas Tamiahua y Tampamachoco y el estuario del Río Tuxpan: Ulva lactuca, U. prolifera, Rosenvingea intricata, Acanthophora spicifera, Chondria littoralis, Gracilaria blodgetti, Grateloupia filicina J.V. Lamouroux C. Agardh, Hypnea spinella y Polysiphonia subtilissima (^{Dreckmann y Pérez-Hernández, 1994}; ^{Orozco-Vega y Dreckmann, 1995}).

Las diferencias entre la riqueza y abundancia que presentaron los sitios pueden estar causadas por las fluctuaciones en la profundidad, como ocurrió en el sitio 2, el cual registró la mayor riqueza de especies y la menor profundidad (20 cm), tal como mencionaron ^{Delgado et al. (2008)}, quienes señalan que la mayor diversidad está relacionada con la menor profundidad en lagunas costeras debido a la variación de la intensidad lumínica y la temperatura, que son factores importantes para la presencia de macroalgas.

Respecto al epifitismo, ^{Mendoza-González et al. (2017)} y ^{Quiroz-González et al. (2018)} reportan a Bryocladia cuspidata sobre roca y algunas especies de los géneros Ceramium Roth sobre rocas, como epífitas y flotadoras, así como especies de Cladophora Kützing sobre rocas y arena. ^{Mendoza-González et al. (2017)} reportaron especies de Chondria C. Agardh sobre rocas y de Feldmannia G. Hamel sobre rocas y como epífitas.

Polysiphonia subtilissima es una especie generalista ya que se desarrolla en diferentes sustratos: rocas, limo, animales y como epífita (^{Quiroz-González et al., 2018}). En el presente estudio se encontró también como epífita, sobre conchas de ostión, troncos y pasto marino, mientras que el género Ulothrix Kützing fue colectado por ^{Quiroz-González et al. (2017)} sobre costales, en ambiente marino, y en el presente estudio como epífita de Gracilaria tikvahiae.

La presencia de Bostrychia montagnei en el sitio 3 fue también reportada sobre mangle en ecosistemas costeros de Quintana Roo por ^{De la Lanza et al. (2000)}, como una especie sensitiva a cambios ambientales que indica características naturales de los sitios.

^{Contreras y Castañeda (2004)} mencionaron que los cambios climáticos determinan y alteran los periodos de lluvias y secas, lo cual modifica el comportamiento de los factores físicos, químicos y biológicos, por lo que la variación de la temperatura es un factor determinante de la estacionalidad de las especies. De igual manera, la salinidad, pH, oleaje, tipo de sustrato y la herbivoría controlan las distribuciones locales dentro de un ecosistema (^{Dawes, 1998}; ^{Contreras-Porcia et al., 2011}).

La comparación por temporadas mostró que la de nortes fue la que obtuvo la mayor riqueza y abundancia, en comparación con lluvias y secas. Esto difiere de lo reportado por ^{Ortega et al. (2001)} para el Golfo de México y Mar Caribe y ^{Callejas-Jiménez et al. (2005)} para Campeche, ya que ambos trabajos documentan que en la temporada de lluvias obtuvieron la mayor riqueza. Sin embargo, ^{Mateo-Cid et al. (2013)} reportaron para el litoral de Campeche la mayor riqueza en la temporada de secas.

Cabe mencionar que las recolectas en los estudios anteriores solo se han efectuado en dos temporadas (secas y lluvias), sin considerar la de nortes. Además, la laguna El Carmen es un ecosistema intermareal, donde la variación estacional de las macroalgas depende de los aportes de agua marina, de los factores ambientales como la luz, la habilidad de competir y de la respuesta fisiológica de cada especie, manteniendo una condición estable a los cambios estacionales (^{Mateo-Cid y Mendoza-González, 1994}; ^{Gunnarsson y Ingolfsson, 1995}; ^{Candelaria et al., 2006}). Esto ocurre en la temporada de nortes, donde hay frentes fríos y tormentas fuertes que ocasionan arrastre de sedimentos y movimiento de agua, que hacen que los niveles de nutrientes aumenten, teniendo mayor presencia de especies de macroalgas (^{Santelices, 1977}).

^{Sánchez-Molina et al. (2007)} reportan 41 especies de macroalgas en una zona costera de Yucatán, sus muestreos se realizaron en la temporada de lluvias, obteniendo una mayor riqueza comparada con estudios anteriores en ese estado, lo cual coincide con nuestro trabajo. De las especies que reportan estos autores, se tienen en común Acanthophora spicifera, Canistrocarpus cervicornis y Polysiphonia subtilissima. La presencia de Canistrocarpus cervicornis en el estado de Tabasco amplía su rango de distribución.

Conclusión

Se presenta el primer estudio de macroalgas para la laguna El Carmen, Tabasco, México. Se dan a conocer tres nuevos registros para el estado, aumentando a 125 especies de macroalgas Rhodophyta (divididas en 21 órdenes, 35 familias y 53 géneros) y 28 Ochrophyta (nueve órdenes, 14 familias y 16 géneros). Además, se señala la riqueza, con lo que se demuestra que es un ecosistema rico en especies. Se sugiere continuar con estudios sistemáticos en lagunas costeras que consideren parámetros fisicoquímicos para complementar el conocimiento sobre la diversidad, distribución y uso potencial de las macroalgas, así como incrementar el esfuerzo de muestreo en la laguna El Carmen y zonas costeras, con el fin de aumentar el registro de la ficoflora de Tabasco.