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Introducción
La corteza es la capa más externa de los tallos en especies leñosas; comprende, en su acepción más estricta, todos aquellos tejidos que se encuentran por fuera del cambium vascular (Angyalossy et al., 2016). Consiste en un conjunto de tejidos cuya intrincada organización las hace difíciles de interpretar (Trockenbrodt, 1991); sin embargo, el estudio de su anatomía ha aportado información relevante en diversos campos relacionados con la sistemática y la ecología (Metcalfe, 1979; Angyalossy et al., 2016).
Desde principios del siglo XX, en ecosistemas forestales intertropicales, se han usado las características morfológicas de las cortezas para la determinación de especies (Jiménez-Saa, 1967; Roth y Cova, 1969) y dicha práctica ha continuado (den Outer, 1972; Ghouse et al., 1979; Rollet, 1980, 1982; Roth, 1981; Iqbal y Ghouse, 1982; Yunus et al., 1990; Roth y Giménez, 1997; Hawthorne, 2006; Pérez-Jiménez y Barajas-Morales, 2011; Biswas et al., 2016). Aunque los caracteres anatómicos de la corteza también pueden aportar datos significativos para el reconocimiento de especies, estudios en este campo son escasos y los de desarrollo aún más (Trockenbrodt, 1991; Angyalossy et al., 2016), por lo que aún quedan grandes lagunas en el conocimiento de sus diferencias estructurales y ontogenéticas (Hamann et al., 2011).
De los trabajos destacados en la estructura anatómica de cortezas en árboles tropicales, se encuentra el de Roth (1981), quien da a conocer más de 50 familias diferentes, con aproximadamente 260 especies que crecen en Venezuela. En esa obra, de Malvaceae (=Bombacaceae) se describe a Ceiba pentandra (L.) Gaertn. entre otras congenéricas. Para México, Muñoz-Cázares et al. (2018) compararon anatómicamente la corteza del tallo principal de dos especies de Ceiba Mill. Estudios particulares sobre el desarrollo de cortezas son aún más escasos. Orduño-Cruz y Terrazas (1998) y Aguilar-Rodríguez et al. (2019) estudiaron especies mexicanas de la familia Fabaceae de ambientes xerófitos, tratando de correlacionar posibles adaptaciones estructurales de la corteza con el ambiente semiárido. En ese contexto, pero en Malvaceae, se reconoce el trabajo de Kotina et al. (2017), quienes describen la anatomía de Adansonia digitata L.
Ceiba (Malvaceae) es un género representado por 17 especies, con distribución en América (Gibbs y Semir, 2003; Diego-Pérez y Gómez-Campos, 2013); crece principalmente en las zonas cálido húmedas y subhúmedas del Neotrópico. Se diferencia de otros árboles caducifolios de la misma zona ecológica por la presencia de elementos cónicos apiculados en la corteza, a los que se les denomina indistintamente espinas o acúleos (Carranza-González y Blanco García, 2000; (Gibbs y Semir, 2003; Pagaza-Calderón y Fernández-Nava, 2004; Diego-Pérez y Gómez-Campos, 2013). En México se encuentran Ceiba acuminata (S. Watson) Rose, C. aesculifolia (Kunth) Britten & Baker f., C. pentandra y C. schottii Britten & Baker f. (Villaseñor, 2016), de las cuales C. aesculifolia y C. pentandra son de amplia distribución, formando parte de los bosques tropicales de México (Rzedowski, 1978). La corteza de ambas especies se emplea ampliamente en la medicina herbolaria para tratar padecimientos relacionados con los aparatos circulatorio, digestivo y renal, entre otros (Nicolson, 1979; Gibbs y Semir, 2003) y por ello se llegan a comercializar indistintamente.
Diferenciar las cortezas de C. aesculifolia y C. pentandra fue uno de los objetivos del estudio de Muñoz-Cázares et al. (2018), quienes destacan sus propiedades fitoquímicas. Sin embargo, como sucede con otros tejidos del tallo, la variación axial es tal, que distinguir especies a partir de muestras herbolarias llega a ser difícil. Debido a que no se conoce la variación de la corteza de Ceiba y el conocimiento de la variabilidad a lo largo del eje es importante si se utiliza con fines taxonómicos, el objetivo del presente trabajo fue realizar un análisis comparativo de la anatomía de la corteza de C. aesculifolia y C. pentandra a lo largo del eje, con la finalidad de buscar caracteres consistentes que ayuden a separar estas dos especies, así como algunas de sus posibles adaptaciones ecológicas.
Materiales y Métodos
Las muestras para el estudio de C. aesculifolia y C. pentandra se recolectaron en Tonatico, Estado de México y Xicotepec, Puebla (Cuadro 1). Se seleccionaron dos ejemplares de cada especie, sanos y sin daño aparente en el tronco (Cuadro 2). En el tronco principal, a 1.30 m del suelo, se llevó a cabo la descripción superficial de las cortezas; con base en la terminología de Pérez-Jiménez y Barajas-Morales (2011). Para el estudio anatómico se obtuvieron las cortezas de ramas de distintos diámetros en sentido basipétalo, de acuerdo con Orduño-Cruz y Terrazas (1998).
Cuadro 1: Datos de colecta de Ceiba aesculifolia (Kunth) Britten & Baker f. y C. pentandra (L.) Gaertn.
| Especie | Ejemplares de respaldo |
| Ceiba aesculifolia (Kunth) Britten & Baker f. | MÉXICO. México, municipio Tonatico, Los Amates (San José de los Amates), 1552 m, 18°46'51''N, 99°40'20''O, bosque tropical caducifolio, 13.VI.2015, S. Aguilar 707 (IZTA). |
| MÉXICO. México, municipio Tonatico, Los Amates (San José de los Amates), 1554 m, 18°46'50''N, 99°40'53''O, bosque tropical caducifolio, 13.VI.2015, S. Aguilar 708 (IZTA). | |
| Ceiba pentandra (L.) Gaertn. | MÉXICO. Puebla, municipio Xicotepec, Puente el Higüero, río La Ceiba, comunidad Villa Ávila Camacho (“La Ceiba”), 309 m, 20°19'35''N, 97°52'34''O, bosque tropical subcaducifolio. 24.X.2014. S. Aguilar 643 (IZTA). |
| MÉXICO. Puebla, municipio Xicotepec Puente el Higüero, río La Ceiba, comunidad Villa Ávila Camacho (“La Ceiba”), 312 m, 20°19'35''N, 97°52'34''O, bosque tropical subcaducifolio. 24.X.2014. S. Aguilar 644 (IZTA). |
Cuadro 2: Ceiba aesculifolia (Kunth) Britten & Baker f. y C. pentandra (L.) Gaertn.: altura, diámetro y espesor de la corteza.
| Especie | Individuo (No. Col.) | Altura del individuo (m) | Diámetro (cm) | Espesor de la corteza (cm) |
| Ceiba aesculifolia (Kunth) Britten & Baker f. | 1(707) | 15 | 92 | 2.5 |
| 2(708) | 3 | 9 | 0.32 | |
| Ceiba pentandra (L.) Gaertn. | 1(643) | 4 | 15 | 1.1 |
| 2(644) | 10 | 80 | 1.8 |
Todas las muestras se colocaron por separado en bolsas de plástico, acompañadas con su respectiva etiqueta de identificación; se fijaron en FAA (etanol 96% 50 ml, ácido acético glacial 5 ml, formaldehído 37-40% 10 ml y agua destilada 35 ml), durante dos semanas. Posteriormente, las muestras se almacenaron en glicerina:alcohol:agua (1:2:3), para ablandarlas por un periodo de 30 días, antes de su procesamiento histológico. Se hicieron cortes transversales, radiales y tangenciales seriados de madera a corteza, de 20 a 35 µm de grosor con un micrótomo de deslizamiento (marca Leica SM2010 R, Nussloch, Alemania). Algunos cortes de diferentes planos se aclararon con hipoclorito de sodio (Aguilar-Rodríguez, 1998). En todos los casos las secciones se tiñeron con safranina-verde rápido y se montaron en resina sintética (Johansen, 1940). Las mediciones e imágenes, por diámetro de ramas desde el ápice hasta la base del tallo, se obtuvieron empleando el analizador Nikon NIS-Elements BR software para Windows, versión 3.2. (Nikon Corporation, 1991-2006), adaptado a un microscopio óptico (Nikon Eclipse E200, Tokio, Japón). Las descripciones se hicieron con base en la terminología de Angyalossy et al. (2016). El material herborizado se encuentra depositado en el herbario IZTA (acrónimo de acuerdo con Thiers, 2018).
Resultados
Morfología externa de la corteza del tallo principal
Ceiba aesculifolia tiene una corteza ornamentada con aguijones apiculados, robustos, cónicos y de textura rugosa (Fig. 1A). Su color es gris plomizo, homogéneo, con grandes bandas verticales amplias y de color amarillento; es extremadamente gruesa (Cuadro 2) con hasta 25 mm de ancho en corte transversal. En los troncos viejos los aguijones se pueden fusionar formando pliegues o costillas evidentes.
Figura 1: Morfología de la corteza de Ceiba Mill. en individuos de ≥80 cm diámetro. A. Ceiba aesculifolia (Kunth) Britten & Baker f., aguijones de textura rugosa (fechas=ritidoma); B. Ceiba pentandra (L.) Gaertn., aguijones de textura lisa (flechas=peridermis).
En C. pentandra, la corteza es ornamentada, con aguijones cónicos -de ápice acuminado que pueden llegar a doblarse ligeramente- y textura lisa. Su color es verdoso, con bandas verticales cortas -a veces no bien definidas y parecidas a pequeñas grietas o cicatrices-, de color amarillo pajoso (Fig. 1B); es gruesa, con hasta 18 mm de ancho en corte transversal.
Anatomía del desarrollo
Ramas de 5 mm de diámetro
En vista transversal, la cutícula es delgada y la epidermis simple, con células de paredes delgadas, cuadrangulares y en ocasiones rectangulares, en C. aesculifolia (Fig. 2A), pero la pared periclinal externa en C. pentandra es ligeramente elevada (Fig. 3B). En C. aesculifolia, subyacente a la epidermis, existe una hipodermis de un solo estrato, con algunas células con contenidos obscuros y otras con drusas, por debajo (en el córtex) se organiza la primera peridermis (Figs. 2A, C). En C. pentandra no se observa una hipodermis. En el córtex de ambas especies se reconocen tres regiones en sentido centrípeto (Figs. 2A, B, 3A). La primera región (PR) se constituye de células de parénquima con cloroplastos, algunas con taninos o drusas (C. aesculifolia); en la segunda región (SR) se observa colénquima con algunas células ya lignificadas en C. aesculifolia (Figs. 2A, B); mientras que en C. pentandra las células corresponden a colénquima angular que contienen drusas escasas (Fig. 3B). En la tercera región (TR) de ambas especies, se encuentran canales de mucílago en una matriz de parénquima cuyas capas más internas presentan abundantes drusas (Figs. 2B, 3A); además, hay taninos que ocluyen el lumen celular de las células de parénquima. El cilindro vascular presenta cuatro haces de tipo colateral; en C. aesculifolia son de forma ligeramente elíptica, entre ellos las células se lignifican formando un anillo continuo con el establecimiento de cambium vascular, y sobre el floema se observa un cilindro casi completo de fibras pericíclicas (Fig. 2B). En C. pentandra los haces pueden tener forma elíptica a redondeada (Fig. 3C), cada uno de ellos está rodeado casi en su totalidad de un casquete de fibras pericíclicas que se invaginan hacia la médula (Figs. 3A, C). En el floema conductor (Figs. 4A, B), los elementos de tubo criboso, y células acompañantes (ETcc) se distribuyen en bandas radiales, son solitarios o en grupos de 2-3, se aprecian algunas fibras en hileras tangenciales y abundantes drusas en los radios en C. pentandra. En el xilema los vasos se agrupan radialmente. La médula presenta células de parénquima con taninos y drusas, además de canales de mucílago (Figs. 2B, 3C).
Figura 2: Ramas de 5 mm de diámetro de Ceiba aesculifolia (Kunth) Britten & Baker f., CTR. A. epidermis simple y las tres zonas del córtex, células de colénquima en la SR (corte aclarado); B. tres regiones del córtex (corte sin aclarar); C. detalle de hipodermis con células con contenidos o drusas. Escala=25 µm en A y C; 100 µm en B. CTR=corte transversal, c=canal, e=epidermis, fp=fibras pericíclicas, h=hipodermis, m=médula, pe=peridermis, PR=primera región, SR=segunda región, TR=tercera región, flechas=drusas.
Figura 3: Ramas de 5 mm de diámetro de Ceiba pentandra (L.) Gaertn., CTR. A. córtex con tres regiones distinguibles; B. detalle de la epidermis simple y primera región formada por células de parénquima y la segunda región por colénquima, ambas con drusas; C. distribución del tejido vascular. Escala=250 µm en A, C; 25 µm en B. CTR=corte transversal, c=canal, cu=cutícula, e=epidermis, hv=haz vascular, m=médula, PR=primera región, SR=segunda región, TR=tercera región, flechas=drusas.
Figura 4: Floema conductor en ramas de 5 mm de diámetro de Ceiba Mill., CTR. A. Ceiba aesculifolia (Kunth) Britten & Baker f., elementos del tubo criboso y células acompañantes y abundantes fibras; B. Ceiba pentandra (L.) Gaertn., elementos de tubos y células acompañantes, fibras escasas y radios con drusas. Escala=25 µm en A, B. CTR=corte transversal, asteriscos (*)=elementos de tubo criboso, fi=fibras, r=radio.
Ramas de 1 cm de diámetro
Continúan distinguiéndose las tres regiones del córtex. En C. aesculifolia se forma una peridermis que rodea completamente a la rama (Fig. 5A), la hipodermis ya no se aprecia. En C. pentandra se distingue aún la epidermis con cutícula (Fig. 5B), que se alterna con parches de peridermis alrededor del eje (Figs. 5C, D). En el córtex (SR), C. pentandra presenta una banda de esclerénquima que inicia su proceso de lignificación (Fig. 5C); mientras que en C. aesculifolia esta banda de esclerénquima que se ha formado más tempranamente, rodea algunos canales de mucílago. Se distingue el floema no conductor con mayor cantidad de fibras arregladas en bandas tangenciales en ambas especies; en C. aesculifolia existen células lignificadas en los extremos laterales de los radios floemáticos (Fig. 5A, asteriscos) y en C. pentandra estos no se aprecian (Fig. 5C). En C. pentandra los radios toman un curso ondulado y los ETcc comienzan a obliterarse (Fig. 5A).
Figura 5: Ramas de 1 cm de diámetro de Ceiba Mill., CTR. A. Ceiba aesculifolia (Kunth) Britten & Baker f., peridermis continua y células lignificadas en radios del floema no conductor; B-D. Ceiba pentandra (L.) Gaertn. B. cutícula y epidermis; C. parche de peridermis; D. detalle peridermis. Escala=100 µm en A; 25 µm en B, D; 250 µm en C. CTR=corte transversal, (*)=células lignificadas en radios, c=canal, flecha=cutícula, e=epidermis, pe=peridermis, r=radio.
Ramas de 2-3 cm de diámetro
Peridermis sin cambios. Continúan distinguiéndose las tres regiones del córtex (Figs. 6A, B), pero a los 3 cm en algunas zonas de C. pentandra el córtex ya no se aprecia debido a la formación de peridermis sucesivas; por ello los radios dilatados llegan hasta la peridermis (Fig. 6C). En C. aesculifolia los radios se arreglan en forma de cuñas algo rectas (Fig. 6A); mientras que en C. pentandra, estas tienen un curso ondulado (Fig. 6B). En algunos de los radios dilatados se desarrollan grupos de esclereidas (Fig. 6C); en contraste, en C. aesculifolia aún no se forman (Fig. 6A).
Figura 6: Ramas de 2-3 cm de diámetro de Ceiba Mill., CTR. A. Ceiba aesculifolia (Kunth) Britten & Baker f., rama 2 cm de diámetro con peridermis; B. Ceiba aesculifolia (Kunth) Britten & Baker f., rama 2 cm de diámetro con epidermis; C. Ceiba pentandra (L.) Gaertn., rama 3 cm de diámetro con abundante felema y radios dilatados. Escala=250 µm en A-C. CTR=corte transversal, c=canal, ec=esclereidas, fc=floema conductor, pe=peridermis, PR=primera región, r=radio, SR=segunda región, TR=tercera región.
Ramas (>3-≤9 cm)
En C. aesculifolia no hay cambios en la peridermis ni en el córtex, pero existe mayor desarrollo de esclerénquima, tanto en la periferia del floema (grupos de esclerénquima forman una banda casi continua) como en los radios dilatados del floema no conductor.
En C. pentandra los radios dilatados llegan hasta la peridermis en las zonas que pueden corresponder a las grietas o cicatrices de color pajizo (que se forman externamente en la corteza), pero en algunas zonas los radios se alternan con áreas de parénquima que parecen corresponder a la zona del córtex.
Tronco (>9-15 cm de diámetro)
A los 9 cm de diámetro, en C. aesculifolia la peridermis rodea completamente al eje (Fig. 7A); subyacen restos de la zona cortical, con pocos canales de mucílago o células lignificadas. En el floema no conductor se observan 13-14 bandas tangenciales de fibras y los radios dilatados ya están lignificados a partir de la mitad de sus extremos distales (Fig. 7A).
Figura 7: Troncos de Ceiba Mill., CTR. A. Ceiba aesculifolia (Kunth) Britten & Baker f., de 9-15 cm diámetro, ritidoma y radios con células lignificadas; B. Ceiba pentandra (L.) Gaertn., de 9-15 cm diámetro, regiones del córtex en zonas donde se conserva la epidermis; C. Ceiba aesculifolia (Kunth) Britten & Baker f., de >80 cm diámetro, por debajo de los aguijones se conserva córtex y una pobre lignificación de los radios; D. Ceiba pentandra (L.) Gaertn., de 80 cm diámetro, lignificación de córtex y floema no conductor; E. Ceiba pentandra (L.) Gaertn., de 80 cm diámetro, detalle de peridermis interna y restos del córtex externo exfoliado. Escala=250 µm en A-D; 100 µm en E. CTR=corte transversal, c=canal, co=córtex, ec=esclereidas, pe=peridermis, PR=primera región, r=radio, ri=ritidoma, SR=segunda región, TR=tercera región.
En C. pentandra (15 cm) se siguen observando zonas donde no se desarrolla peridermis; en estos casos, la zona por debajo de la epidermis mantiene las tres regiones del córtex (Fig. 7B), con cloroplastos en la PR; no se reconocen canales por la dilatación del parénquima. En el floema no conductor se presentan 24-25 hileras de bandas tangenciales de fibras y los radios dilatados con escasos grupos de esclereidas.
Tronco (≥80 cm de diámetro)
En ambas especies hay zonas donde se observa la peridermis más interna, delgada, formada por 3-7 estratos de felodermis y 10-15 estratos de felema; este presenta células fuertemente comprimidas y las paredes engrosadas, sobre todo en la periclinal externa. En C. pentandra, el felema de algunas zonas de la peridermis más interna está mejor desarrollado y se observa centrífugamente parte del córtex que exfolia (Fig. 7E). En C. aesculifolia, el córtex se mantiene alrededor del eje en aquellos sitios donde se encuentran los aguijones, con algunas de sus células lignificadas, abundantes drusas (50-60/mm2) y cristales prismáticos (10-15/mm2). En C. pentandra, el córtex también se puede conservar o no, dependiendo de la zona, tal como se ha descrito para diámetros menores; cuando este se mantiene por debajo de la epidermis, todavía se observan células no lignificadas con cloroplastos. En contraste, en las regiones bajo la peridermis la mayoría de las células se encuentran lignificadas (Fig. 7D), con taninos y pocas drusas (15-20/mm2). Los canales de mucílago en el córtex de ambas especies no se distinguen. El floema no conductor en C. aesculifolia tiene los radios con un curso sinuoso y encuentran su límite superior en la región cortical, donde se aprecian varios grupos de esclereidas, cristales prismáticos y drusas, así como taninos. En C. pentandra también abundan bandas tangenciales de fibras; las más externas colapsan por la dilatación de los radios que también siguen un curso sinuoso y se pierden con la esclerificación (Fig. 7C).
Origen y estructura del aguijón
En ramas con 3 mm de diámetro de C. aesculifolia, se observa una pequeña protuberancia de células de origen cortical subyacente a las células epidérmicas. Las células que conforman esta protuberancia se dividen anticlinal y periclinalmente (Figs. 8A, B), diferenciándose posteriormente en el aguijón. Las células alineadas radialmente son de pared delgada, rectangulares y -algunas de ellas- contienen una sustancia no identificada de color pardo; las más internas corresponden al felógeno. En la SR del córtex se distingue colénquima (Fig. 8D). En la TR los canales de mucílago son abundantes (Figs. 8A, B); mientras que en las zonas donde no se forman los aguijones, se organizan en hilera.
Figura 8: Origen y estructura del aguijón en Ceiba Mill., CTR. A-C. Ceiba aesculifolia (Kunth) Britten & Baker f. A. aguijón en formación; B. detalle de la diferenciación del felógeno, células de felema y la SR del córtex; C. aguijón estratificado (diámetro >80 cm) con bandas tangenciales de células no suberificadas (flechas); D. Ceiba pentandra (L.) Gaertn., aguijón homogéneo (diámetro 80 cm). Escala=250 µm en A, C, D; 25 µm en B. CTR=corte transversal, ag=aguijón, c=canal, fl=felógeno, r=radio, SR=segunda región, TR=tercera región.
En individuos de C. aesculifolia con diámetros de 80 cm se observa una clara estratificación en los aguijones. Hay estratos de células del felema con paredes delgadas no suberizadas y lumen radial reducido, que se alternan con células de paredes suberizadas alargadas radialmente (Fig. 8C); los estratos más externos se observan con contenidos de color pardo. En contraste, en C. pentandra el aguijón presenta un solo tipo celular. Únicamente hay estratos de células suberificadas, alargadas radialmente y algunas con contenidos obscuros (Fig. 8D).
Discusión
Los estudios anatómicos sobre desarrollo de cortezas son escasos; la complejidad en su estudio deja ver la poca información que se registra para México y otros países. Debido a ello, este tipo de trabajos se han aplicado en muy pocos taxa (Orduño-Cruz y Terrazas, 1998; Aguilar-Rodríguez et al., 2019) y para Ceiba no se registran. En este estudio se pudo demostrar que existen diferencias evidentes entre especies cercanas como C. aesculifolia y C. pentandra; algunas de las cuales se relacionan con la estructura de los tejidos de protección (epidermis/peridermis y aguijones) y con la abundancia de cristales. Otras características muestran semejanzas propias de las Malvaceae.
Modificaciones en el desarrollo
Tejidos superficiales
En las ramas de 5 mm de diámetro de ambas especies se aprecia una epidermis simple. En C. aesculifolia se registra también una hipodermis. Esta se ha reportado también en tallos jóvenes de otras Malvaceae como Chorisia Kunth y Pseudobombax Dugand (Roth, 1981) y en algunas fabáceas y rubiáceas como Hoffmannseggia microphylla Torr. (= Caesalpinia virgata Fisher; Gibson, 1983) y Fadogia agrestis Schweinf. ex Hiern (Raman et al., 2018), respectivamente. La presencia de hipodermis es frecuente en linajes que se desarrollan en climas subhúmedos a semiáridos (Gibson, 1983). Su presencia está relacionada con la disminución de la transpiración (Roth y Delgado, 1968), así como con el almacenamiento de agua (Fahn y Cutler, 1992). La peridermis se establece a partir de un estrato de felógeno por debajo de la hipodermis en C. aesculifolia y por debajo de la epidermis en C. pentandra. Este desarrollo subepidérmico de la peridermis es común para otras especies (Roth, 1981); generalmente comienza a desarrollarse cerca del ápice de las ramas de plantas leñosas -tanto en gimnospermas como en angiospermas de climas estacionales-, tal como se ha demostrado en Pinus spp., Pithecellobium dulce (Roxb.) Benth., Vachellia farnesiana (L.) Wight & Arn. (= Acacia cochliacantha Humb. & Bonpl. ex Willd.) y V. farnesiana (L.) Wight & Arn. (= A. farnesiana (L.) Willd. (Lev-Yadun y Liphschitz, 1989; Orduño-Cruz y Terrazas, 1998). De acuerdo con Orduño-Cruz y Terrazas (1998), en plantas de clima tropical subhúmedo -donde la estación húmeda es corta-, las ramas que se forman durante ese lapso deben completar la suberificación rápidamente; lo que permitiría soportar altas temperaturas e intensidades luminosas en la temporada seca. Asimismo, como una característica xerofítica en algunas Verbenaceae (Aloysia gratissima (Gillies & Hook.) Tronc., Lippia turbinata Griseb. y L. integrifolia (Griseb.) Hieron.) también se ha registrado un desarrollo temprano de la peridermis en los tallos (Bonzani et al., 2003) En el mismo tenor, (Lev-Yadun y Liphschitz, 1989 relacionan la rápida suberificación en la época invernal de las ramas de Pinus, con la protección a la congelación y falta de agua.
Una vez que se ha formado la primera peridermis en las especies estudiadas, los siguientes estratos se originan sucesivamente en capas más profundas por debajo de la primera. Sin embargo, en C. pentandra la formación de peridermis no se lleva a cabo de manera homogénea en el tallo, dado que se observan parches de peridermis y epidermis alternados alrededor del eje (Fig. 5C). Este anillo interrumpido de peridermis está relacionado con la morfología de la corteza, donde las tonalidades verdosas corresponden al tejido epidérmico y las bandas verticales cortas de color pajizo son zonas de peridermis (Fig. 1B, flecha); solo en algunas pequeñas regiones hay ritidoma. En contraste, cuando surge la peridermis (desde el ápice) en C. aesculifolia, forma un anillo continuo y las bandas verticales amplias de color amarillo que se observan en el tronco corresponden a una acumulación de peridermis sucesivas, formando un ritidoma angosto (Figs. 1A, 8A).
Córtex
Desde la rama más joven, el córtex se conforma por tres regiones. De estas, la SR desarrolla células de colénquima que madurarán conforme el eje aumenta su diámetro y hasta formar una banda de esclerénquima, en donde finalmente se diferencian esclereidas. Esta característica se observa más tempranamente en C. aesculifolia que en C. pentandra. La banda de esclerénquima también se reporta para la misma zona en el tronco de Adansonia digitata (Malvaceae; Kotina et al., 2017), pero no se hace alusión a ella en ejes más jóvenes de esta especie. En C. pentandra es interesante observar que los cloroplastos se conservan tanto en ramas como en tallos maduros. Los cristales y cloroplastos posiblemente ayudan a transmitir la luz y translocar fotonsintatos respectivamente (Gibson, 1983).
En la tercera región (TR) se observan canales de mucílago en ambas especies; su forma está bien definida en ramas jóvenes, pero conforme el eje aumenta en grosor dichos canales se colapsan, hasta que son eliminados por la formación de peridermis sucesivas en los troncos de mayor diámetro. Judd y Manchester (1997) reconocen a los canales y/o cavidades de mucílago en tejidos parenquimatosos, como un carácter sinapomórfico que apoya la monofilia de Malvales. Sin embargo, para Ceiba,Judd y Manchester (1997) no registran dicho atributo; probablemente porque los canales se pierden en la corteza de troncos con grandes diámetros, como se ha explicado anteriormente. Prado y Demarco (2018) consideran que más allá de su hábito de crecimiento, la capacidad de una planta para producir sustancias secretoras está relacionada con un rasgo filogenético conservado, o a una innovación evolutiva clave que surgió en un grupo particular, influenciado directa o indirectamente por el entorno en el que la planta vive.
Los canales/cavidades en las dos especies de Ceiba se originan de manera esquizógena, dado que se distinguen claramente células epiteliales que rodean a los canales; no obstante, estas son más evidentes en C. aesculifolia que en C. pentandra, en la cual no siempre se distinguen. Sin embargo, la forma en que se originan estos canales/cavidades en Malvaceae al parecer no es un carácter universal, ya que Kotina et al. (2017) describen los canales de Adansonia digitata como lisígenos. Una mayor exploración de este aspecto podría ayudar en el futuro a esclarecer linajes en la familia. Por otro lado, es probable que el mucílago que se produce en dichos canales esté relacionado con el hábitat antes descrito, ya que debido a él se facilita el almacenamiento de agua, reducción de la transpiración, protección contra la radiación intensa por dispersión de luz o contra la herbivoría (Gregory y Baas, 1989).
Con respecto a la presencia de canales de mucílago desde las ramas más jóvenes en ambas especies de Ceiba, parece estar relacionada con la protección para el desarrollo de las ramas desde sus primeros estadios; esto es, a partir de los brotes. La presencia de poliaminas en el mucílago de los canales en los estados tempranos de la morfogénesis de los tallos, en especies de climas con invierno frío como Tilia cordata Mill., puede estar relacionado con una tolerancia a la desecación por congelación (Appendino, 2010).
Caracteres que se comparten con la familia Malvaceae
Las características anatómicas del floema que comparten las dos ceibas estudiadas con especies arbóreas tropicales de Bombacoideae (sensuAPG IV, 2016), son los radios en forma de embudo, grupos de esclereidas en radios y bandas tangenciales de fibras (Roth, 1981). Además, estas bandas tangenciales de fibras también se han descrito para Malvaviscus arboreus Cav. (Ramírez-Ferreiro, 2015) y Adansonia digitata (Kotina et al., 2017). Con base en los tres caracteres mencionados, (Roth, 1981 define a las malváceas como un grupo homogéneo. En diversos estudios (Roth, 1981; Iqbal y Ghouse, 1982; Malan y van Wyk, 1993; Iqbal, 1995), se explica que las nuevas fibras se originan a partir de células de parénquima que se dividen y crecen intrusivamente para contribuir al ensanchamiento de la banda de esclerénquima; la variación en el arreglo y la distribución de las fibras en el floema secundario permiten distinguir anatómicamente a las especies. Conforme el eje crece en diámetro, los radios van tomando una forma de embudo y estos se alternan con los que no se dilatan, originando un patrón en zig-zag, tal como lo indican Metcalfe y Chalk (1950) y Esau (1969) para C. pentandra. Los grupos de esclereidas en los radios dilatados se encuentran presentes en ambas especies de Ceiba a partir de ramas con ca. 2 cm de diámetro. La presencia de contenidos como cristales prismáticos, drusas, taninos y los grupos de esclereidas, también pueden considerarse compartidos con otras especies de Malvaceae, como Adansonia digitata ((Kotina et al., 2017).
Aguijones
En la literatura, ha existido controversia sobre el término correcto que deben tener las estructuras punzantes que ornamentan la corteza de Ceiba (Carranza-González y Blanco-García, 2000; Gibbs y Semir, 2003; Pagaza-Calderón y Fernández-Nava, 2004) u otras Malváceas como Bombax ceiba L. (Schweingruber y Börner, 2018). De acuerdo con Angyalossy et al. (2016), el aguijón es un ornamento superficial, endurecido, puntiagudo, sin tejido vascular, que se diferencia de las espinas porque estas se encuentran lignificadas y tienen tejido vascular; por tal motivo una espina no puede separarse del órgano que las lleva sin desgarrar el tejido subyacente. Con base en lo anterior, el término correcto para nombrar estas proyecciones de la corteza en Ceiba es aguijón o acúleo -como sinónimos-, y no espina, dado que carecen de tejido vascular. Los resultados aquí obtenidos confirman que estos elementos cónicos se originan a partir de un felógeno (Angyalossy et al. (2016).
Las características anatómicas de los aguijones muestran una marcada diferencia entre C. aesculifolia y C. pentandra. En la primera, el aguijón es estratificado, con dos tipos celulares que se alternan en el felema; probablemente es un carácter convergente, ya que también se han registrado en tres géneros de la familia Rutaceae (Roth, 1981). En especies de Chorisia (Malvaceae) y Hura crepitans L. (Euphorbiaceae) los aguijones son celularmente homogéneos, como en C. pentandra. Tanto las espinas como los aguijones han funcionado como una defensa efectiva contra los animales herbívoros que trepan hacia el follaje, las flores o los frutos (Cooper y Ginnett, 1998).
Inclusiones minerales
Las drusas están presentes en los ápices de C. pentandra y C. aesculifolia. Sin embargo, existen diferencias en su número, tanto a lo largo del eje de los individuos como entre las especies. Por ejemplo, estas inclusiones minerales son más abundantes en el ápice de C. pentandra que en C. aesculifolia; pero en el tronco principal esta última especie tiene mayor número de drusas (hasta 50-60/mm2) que C. pentandra (con 15-20 drusas/mm2). Muñoz-Cázares et al. (2018) registraron resultados similares en la corteza de tallos maduros en ambas especies y también mencionan que en C. pentandra las drusas son más escasas que en C. aesculifolia.
Los cristales prismáticos en los troncos principales también se presentan en menor número en C. pentandra (1-5/mm2) que en C. aesculifolia (10-15/mm2). Al respecto, Muñoz-Cázares et al. (2018) reconocen que los cristales prismáticos son más numerosos que las drusas en C. pentandra, pero no se proporcionan datos cuantitativos. Angyalossy et al. (2016) mencionan que los cristales son una característica frecuente en cortezas de especies leñosas y pueden estar presentes en células de parénquima axial y radial o en las células de esclerénquima. Para Tilia cordata (Malvaceae), se reconocen cristales en parénquima cortical (Schweingruber et al., 2019); en algunos representantes de Rosaceae los cristales se observan en células de parénquima axial ((Schweingruber et al., 2019). Por su parte, Esau (1969) observó que en algunas especies los cristales se desarrollan frecuentemente en esclereidas y los más comunes son los prismáticos.
En la corteza de ambas especies de Ceiba, las inclusiones más abundantes fueron las drusas; estas se localizan en los radios y son menos frecuentes en el parénquima axial (C. aesculifolia). La variación observada en el número de cristales -en y entre las especies estudiadas-, puede estar relacionada con aspectos físicos, químicos y biológicos (Tütüncü et al., 2014). Al respecto, diversos estudios coinciden en que la luz, la temperatura, el pH, la concentración de iones y el proceso de la herbivoría, pueden afectar la ubicación de los cristales en las plantas (Franceschi y Horner, 1980). En lo que se refiere a su función, aún no ha sido bien determinada, pero se ha propuesto que pueden desempeñar un papel en el mantenimiento de los niveles de calcio (Volk et al., 2002), como soporte estructural, o bien como dispersores o concentradores de los rayos luminosos (Horner y Wagner, 1995; Franceschi, 2001); además de actuar como mecanismo de defensa (Molano-Flores, 2001).
Conclusiones
A pesar de que existen características estructurales de las cortezas de C. aesculifolia y C. pentandra que comparten con las Bombacoideae (Malvaceae), este estudio reveló diferencias anatómicas de tipo morfológico y que distinguen ambas especies. Algunas diferencias son las siguientes: los parches de peridermis que se alternan con epidermis de C. pentandra, las discrepancias en la cantidad de drusas y cristales prismáticos, los caracteres en las protuberancias apiculadas -típicas de la corteza en Ceiba y que son acumulaciones de felema y carecen de tejido vascular, por lo que se reconocen como aguijones y no como espinas-, y la forma en que se disponen las células, estratificadas en C. aesculifolia y homogéneas en C. pentandra.
Los cambios estructurales a lo largo del eje, además de las diferencias encontradas entre ambas especies, se reportan por primera vez para el género Ceiba. La formación temprana de la peridermis se interpreta como una adaptación para protección de la insolación y la desecación. El origen de los canales de mucílago difiere entre los representantes de la familia. Un estudio sobre su ontogenia podría arrojar más luz sobre las relaciones taxonómico-evolutivas del grupo. Por ese motivo, este trabajo sienta un precedente para comprender la sistemática de Malvaceae, a través de un análisis anatómico-ontogenético de corteza, y la posible relación de los caracteres estructurales con su adaptación al ambiente.
