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Hidrobiológica

versión impresa ISSN 0188-8897

Hidrobiológica vol.33 no.2 Ciudad de México may./ago. 2023  Epub 13-Mayo-2024

https://doi.org/10.24275/uacm7950 

Artículos

Macrobioerosión de corales constructores de arrecifes y su impacto en la dinámica de carbonatos en los arrecifes de Huatulco, México

Macrobioerosion of the coral reef-building species and impact on carbonate budgets on the reefs of Huatulco, Mexico

Francisco Medellín-Maldonado1  2  3  * 
http://orcid.org/0009-0008-0624-0394

Rebeca Granja-Fernández4 

Tania M. González-Mendoza5 

Diego Garcia-Medrano3 

Rafael Cabral-Tena5 

Lorenzo Alvarez-Filip2 

Andrés López-Pérez3 

1Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México, Av. Ciudad Universitaria 3000, C.P. 04510, Coyoacán, Ciudad de México, México.

2Biodiversity and Reef Conservation Laboratory, Unidad Académica de Sistemas Arrecifales, Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México. Prol. Av. Niños Héroes S/N, 77580, Puerto Morelos, Quintana Roo, México.

3Laboratorio de Arrecifes y Biodiversidad/Laboratorio de Ecosistemas Costeros, Departamento de Hidrobiología, Universidad Autónoma Metropolitana - Iztapalapa. San Rafael Atlixco 186, Leyes de Reforma 1ra Secc, Iztapalapa, 09340 Ciudad de México, México.

4Investigadora posdoctoral (CONACYT) asociada al Programa de Maestría en Biosistemática y Manejo de Recursos Naturales y Agrícolas (BIMARENA)/ Laboratorio de Ecología Molecular, Microbiología y Taxonomía (LEMITAX), Departamento de Ecología, Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad de Guadalajara. Camino Ramón Padilla Sánchez 2100, Nextipac, 45200, Zapopan, Jalisco, México.

5Departamento de Ecología Marina, Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada, Baja California. Carretera Ensenada - Tijuana No. 3918, Zona Playitas, 22860, Ensenada, B.C. México.


RESUMEN

Antecedentes.

Los arrecifes de coral subsisten gracias al delicado balance entre procesos de acreción y de erosión. No obstante, debido a presiones antropogénicas, los procesos bioerosivos se han convertido en los principales factores que condicionan los patrones de crecimiento de los arrecifes. Debido a la morfología de los arrecifes ubicados en el Pacífico sur mexicano (placas extensas de pocilopóridos), estimar la macrobioerosión interna se convierte en un reto, lo que resulta en una importante brecha sobre los procesos de bioerosión, particularmente los que ocurren al interior de los corales.

Objetivo.

Medir la macrobioerosión interna de las principales especies de coral y conocer el impacto que ejerce sobre la producción de carbonatos en los arrecifes.

Métodos.

Empleamos un enfoque basado en tomografía computarizada (TC) que permite medir el volumen de CaCO3 removido por diferentes grupos de macrobioerosionadores.

Resultados.

Estimamos porcentajes de macrobioerosión interna entre el 16.80 % y el 26.67 % del volumen total de las colonias de coral. Observamos que las esponjas y moluscos son los grupos que más bioerosionan las especies de coral con morfología ramificada y masiva, respectivamente. Encontramos tasas de macrobioerosión de 1.51 ± 0.11 kg CaCO3 m-2 año-1 para las especies ramificadas y de 0.53 ± 0.03 de kg CaCO3 m-2año-1 para las especies masivas. Los procesos de bioerosión representaron entre el 39.02 % y 43.86 % de la producción de CaCO3, que fue calculada mediante la metodología ReefBudget.

Conclusiones.

A pesar que emplear TC representa costos más elevados que otros enfoques (p. ej., rayos-X), hasta ahora es el único enfoque capaz de medir la macrobioerosión interna de todo el esqueleto de coral. Este enfoque permitirá producir balances de carbonatos más certeros que aquellos que no consideran la macrobioerosión interna, mejorando nuestras estimaciones del estado de salud en que se encuentran los arrecifes.

Palabras clave: bioerosión; balance de carbonatos; tomografía computarizada

ABSTRACT

Background.

Coral reefs exist thanks to the delicate balance between calcification and erosion processes. However, due to anthropogenic pressures, bioerosive processes have become the main forcing factors in reef growth patterns. Nevertheless, due to the morphology of the reefs located in the Mexican South Pacific (extensive plates of pociloporids), estimating internal macrobioerosion is a challenge, resulting in a critical gap in bioerosion processes, particularly those occurring inside corals.

Objectives.

To measure the internal macrobioerosion of the main coral species and to know its impact on carbonate production in reefs.

Methods.

We used a computed tomography (CT) based approach to measure the volume of CaCO3 removed by different groups of macrobioeroders.

Results.

We estimated percentages of internal macrobioerosion between 16.80 % and 26.67 % of the total volume of the colonies. We observed that sponges and mollusks are the guilds that most bioerode species of branching and massive morphology, respectively. We found macrobioerosion rates of 1.51 ± 0.11 kg CaCO3 m-2 yr-1 for branched species and 0.53 ± 0.03 kg CaCO3 m-2 yr-1 for massive species. The measured bioerosion processes accounted for 39.02 % and 43.86 % of CaCO3 production.

Conclusions.

Although CT scanning represents higher costs than other approaches (i.e., X-rays), it is the only approach capable of measuring the internal macrobioerosion that occurs within the entire coral skeleton. This approach will allow us to produce more accurate carbonate balances than those that do not consider internal macrobioerosion, improving our estimates of the state of health of the reefs.

Keywords: bioerosion; carbonate budget; computed tomography

INTRODUCCIÓN

La construcción de los arrecifes es principalmente atribuida a los corales escleractinios debido a su capacidad de secretar grandes volúmenes de CaCO3, que se van acumulando a lo largo del tiempo creando estructuras tridimensionales complejas (Perry et al., 2008; Eyre et al., 2014) las cuales son clave para mantener la biodiversidad y los servicios que prestan los arrecifes de coral. La tridimensionalidad resulta de la producción y acumulación de CaCO3 (acreción) aportada principalmente por corales y en menor medida por algas calcificantes incrustantes (CCA, por sus siglas en inglés), así como de la remoción de carbonatos (erosión) que ocurre en múltiples escalas temporales y espaciales involucrando diferentes organismos y variables ambientales (Perry et al., 2008; Schönberg et al., 2017). Adicionalmente, existen procesos involucrados en la remoción de carbonatos que favorece la creación de hábitats, formación de sedimentos, así como la reincorporación de carbonatos a la columna de agua (Schönberg et al., 2017; Tribollet et al., 2022). No obstante, el delicado equilibrio entre la producción y la erosión se ha alterado en muchos arrecifes del mundo debido a cambios en el funcionamiento de los arrecifes y en el medio ambiente circundante (Cornwall et al., 2021). La disminución en la producción de CaCO3 por parte de los corales y el aumento en la remoción de carbonatos por los diferentes tipos de erosión, modifican negativamente el crecimiento del arrecife (Perry et al., 2008), llevándolos a estados de baja producción de carbonatos o incluso a estados donde la erosión domina sobre la producción (Cornwall et al., 2021).

Nuestra comprensión sobre los procesos involucrados en la dinámica de los carbonatos en los arrecifes se ha centrado en los procesos de calcificación (Lange et al., 2020), en gran parte en conocer el efecto que tienen condiciones adversas (p.ej., aumento de la temperatura, acidificación, exceso de nutrientes) sobre el potencial que tienen las diferentes especies de coral para secretar CaCO3 (Manzello et al., 2015; Mollica et al., 2018). Debido a las recientes e importantes presiones de origen antropogénico, se reconoce cada vez más a los procesos erosivos como los principales forzamientos en los patrones de crecimiento de los arrecifes (Perry & Alvarez-Filip, 2019; Cornwall et al., 2021). Pese a su importancia, la comprensión de los distintos procesos erosivos que impactan la estructura carbonatada de los arrecifes sigue siendo poco comprendida debido a que la mayoría de éstos ocurren tanto en la superficie como al interior de las estructuras carbonatadas (Schönberg et al., 2017). La erosión de los arrecifes se clasifica en tres grandes procesos: 1) biológica (remoción de carbonatos por organismos), 2) química (disolución de carbonatos por niveles bajos de pH del agua de mar) y 3) física (fragmentación de estructuras calcáreas por efectos mecánicos).

En gran medida, el conocimiento sobre los procesos erosivos versa sobre la erosión biológica, también llamada bioerosión, principalmente aquella que resulta de la actividad de los bioerosionadores externos, como algunas especies de peces, erizos de mar y esponjas (Glynn & Manzello, 2015; Lange et al., 2020). Estos organismos erosionan la superficie de los esqueletos de corales vivos y muertos creando hábitats para otros organismos, no obstante, cuando la densidad de bioerosionadores aumenta su actividad puede causar pérdida de tridimensionalidad (p.ej., aplanamiento) de los arrecifes (Glynn & Manzello, 2015; Schönberg et al., 2017). Los peces conforman el grupo de bioerosionadores externos más estudiado a nivel global (Glynn & Manzello, 2015). En los arrecifes del Pacífico oriental tropical (POT) se ha estimado que, los peces remueven alrededor de 0.30 kg CaCO3 m-2 año-1 (Enochs & Glynn, 2017). Dentro de los equinodermos, los erizos de mar son los macrobioerosionadores externos más conspicuos, en el POT se les atribuye una tasa de erosión en el rango de 0.70-10 kg CaCO3 m-2 año-1 (Herrera-Escalante et al., 2005; López-Pérez & López-López, 2016); incluso se han reportado tasas extremas que van de 10 a 20 kg CaCO3 m-2 año-1 calculadas para arrecifes de Centroamérica (Glynn, 1988).

Aunque siguen persistiendo vacíos de información sobre los bioerosionadores externos en arrecifes ubicados dentro del POT, el mayor desconocimiento en los arrecifes de esta zona se encuentra en la actividad de los bioerosionadores internos (Lange et al., 2020). Lo anterior, debido a que los arrecifes del POT se componen de extensas placas coralinas creadas por el entramado de colonias de diferentes especies de pocilopóridos (López-Pérez et al., 2012) que impiden monitorear la presencia de macrobioerosiónadores internos (p. ej., moluscos bivalvos, esponjas y poliquetos). En términos generales, sabemos que los bioerosionadores internos se agrupan en dos categorías por el tamaño de perforación que causan a las estructuras calcáreas: 1) microerosionadores (< 100 µm) y 2) macrobioerosiónadores (> 100 µm) (Tribollet & Golubic, 2011; Tribollet et al., 2019). Los microerosionadores son el primer grupo en invadir los esqueletos de coral y utilizan la disolución química para penetrar los esqueletos (Tribollet & Golubic, 2011), reduciendo la densidad y aumentando la porosidad (Leggat et al., 2019); dentro de esta categoría se encuentran microalgas, cianobacterias y hongos (Pernice et al., 2020). El debilitamiento de los esqueletos por parte de los microerosionadores permite la penetración de macrobioerosiónadores como bivalvos, poliquetos y esponjas (Tribollet & Golubic, 2011). En conjunto, la actividad de ambos grupos de organismos disminuye la dureza de los esqueletos haciéndolos más propensos a experimentar fragmentación por el efecto mecánico de eventos hidrometeorológicos y geológicos (Carballo et al., 2008). Específicamente, los macrobioerosiónadores internos emplean una combinación de acciones mecánicas y químicas para penetrar los esqueletos (Nava & Carballo, 2008; Glynn & Manzello, 2015). En arrecifes del POT, los macroerosionadores internos pueden representar hasta el 40% del volumen interno de los esqueletos que infestan (Lazar & Loya, 1991; Cosain-Díaz et al., 2021). El grupo de macroerosionadores internos mejor estudiado dentro del POT son las esponjas, debido a que son el bioerosionador más común y con la tasa más alta de remoción de CaCO3 (Carballo et al., 2008; Alvarado et al., 2016). Por su parte, existen grupos menos estudiados como moluscos bivalvos y poliquetos, cuya tasa de bioerosión se desconoce en los arrecifes del POT. El principal obstáculo para seguir de cerca la actividad de estos organismos dentro de los esqueletos de coral vivos y muertos, es la dificultad para cuantificar la remoción que se causa al interior de los esqueletos.

Los presupuestos de carbonatos son considerados una herramienta útil para cuantificar diferentes procesos de acreción y erosión, pues proporcionan una estimación del estado de salud arrecifal en términos de la producción de CaCO3. No obstante, la generación de los presupuestos pasa por la cuantificación de cada uno de los procesos (p. ej., calcificación y erosión) y de los grupos de organismos involucrados (Perry et al., 2008). Sin embargo, en la mayoría de los arrecifes a nivel global, como ocurre en el caso del POT, existe información limitada sobre la mayoría de los procesos erosivos, especialmente los que ocurren al interior de los esqueletos (Lange et al., 2020). Adicionalmente, el enfoque basado en censos empleado para monitorear los arrecifes y construir los presupuestos de carbonatos (Perry et al., 2008; Lange et al., 2020) posee características metodológicas que dificultan su aplicación directa para los sistemas localizados en el POT (Cabral-Tena en revisión). La más relevante de ellas, es la relacionada con la evaluación de macrobioerosionadores internos, puesto que en el POT la mayoría de estos organismos infestan los corales por su base de crecimiento y penetran al interior del mismo (p.g., Cliothosa deletrix (Pang, 1973) y Pione lampa (de Laubenfels, 1950) (Nava & Carballo, 2008), sin dejar evidencia superficial de su presencia y, por tanto, haciendo casi imposible la cuantificación de la cantidad de CaCO3 removido de los sistemas (Schönberg et al., 2017).

Por este motivo, para cuantificar la tasa de macroerosión en los arrecifes del POT, se han recolectado fragmentos de corales que se han analizado por medio de imágenes 2D de rayos-X (Cosain-Díaz et al., 2021). No obstante, estos análisis solo se han llevado a cabo en corales de crecimiento masivo, además este enfoque solo permite evaluar una sección de los corales (eje de crecimiento máximo). Debido a la importancia de la bioerosión como agente modelador de la complejidad estructural de los arrecifes (Perry et al., 2014), y a la falta de estudios para evaluar la actividad de macroerosionadores internos en los arrecifes del Pacífico Sur de México (PSM), se cuantificó la remoción de CaCO3 que causan en colonias de las principales especies de coral constructoras de arrecifes empleando un análisis 3D por medio de tomografía computarizada (TC), el cual permite medir la macroerosión interna que ocurre en toda la colonia y/o fragmento de coral. Obtener la tasa de macrobioerosión interna en esta zona del POT es particularmente relevante debido a que los arrecifes del PSM, se caracterizan por desarrollarse en regiones donde existen condiciones que marginan el crecimiento de los corales y aumentan la actividad de los bioerosionadores limitando la acreción arrecifal (p. ej., bajo pH, baja saturación de Ωaragonita, alta variabilidad de temperatura) (Chapa-Balcorta et al., 2015; Medellín-Maldonado et al., 2016; Cosain-Diaz et al., 2021). Por esta razón, también se estimó la producción de CaCO3 en los sitios de estudio empleando la metodología ReefBudget (Perry et al., 2008; Cabral-Tena en revisión), con el objetivo de observar el impacto que ejerce la macrobioerosión sobre la producción de CaCO3.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio: Comprende dos comunidades arrecifales de Bahías de Huatulco, Oaxaca, situadas en la costa oriental de México: Dos Hermanas (15˚42´ N, 96˚12´ W) y Chahué (15˚44´ N, 96˚07´ W) (Fig. 1). El arrecife Chahué se caracteriza por estar en una zona con asentamientos humanos bien desarrollados, además, está cerca de la desembocadura de ríos (López-Pérez et al., 2019), por este motivo las presiones locales como el aumento de nutrientes y la calidad del agua podrían ser marcadamente diferentes a las condiciones del arrecife Dos Hermanas debido a que éste se encuentra alejado de asentamientos humanos y desembocaduras de ríos. Los arrecifes ubicados en esta zona del PSM experimentan intensos periodos de surgencias (marzo-abril) (Chapa-Balcorta et al., 2015); durante estos periodos se ha observado que la temperatura superficial del mar (TSM) puede descender hasta 8 ºC (promedio anual 28.7 ºC), además de un descenso en el pH y una menor concentración de Ωarag (Chapa-Balcorta et al., 2015). En estos arrecifes, 16 especies de coral hermatípicos de tres géneros han sido reportados (Reyes-Bonilla & Leyte-Morales, 1998). La producción de CaCO3 es dominada por el género Pocillopora, mientras que los géneros Pavona y Porites contribuyen en proporciones significativamente menores, además que el mayor porcentaje de su producción está restringida a aguas más profundas (> 10m) (Medellín-Maldonado et al., 2016).

Figura 1 Localización geográfica de las localidades de estudio. 

Trabajo de campo y parametrización de los procesos de calcificación y bioerosión: La producción y la erosión bruta de CaCO3 de las áreas de estudio se estimaron empleando una adaptación de la metodología ReefBudget. El enfoque permite cuantificar la contribución relativa en términos de producción y erosión de diferentes organismos a partir de censos visuales (Perry et al., 2008). En agosto 2019, en cada arrecife, se recopilaron datos a lo largo de seis transectos de 10 m de largo sobre las estructuras más desarrolladas de cada arrecife (Dos Hermanas: 3 - 6 m de profundidad; Chahué: 2 - 4m de profundidad). Cada transecto se colocó de forma aleatoria perpendicular a la costa y con una separación de, al menos, 5 m de distancia. En cada transecto, empleando una cinta métrica, se midió siguiendo la rugosidad del sustrato (contorno), la distancia cubierta por cada grupo béntico en cm lineales (coral, coral muerto, algas coralinas incrustantes, macroalgas, tapete algal, tapete algal con sedimentos, escombros y arena).

La tasa de calcificación se estimó empleando el método ReefBudget IP v1.4 modificado (Cabral-Tena en revisión). Brevemente, el método modificado considera la morfología de las colonias de coral, el tamaño de las colonias individuales y las tasas de calcificación específicas (reportadas por Medellín-Maldonado et al., 2016 para la zona de estudio) para estimar la producción bruta anual de carbonato de coral (Coral G = kg CaCO3 m−2 año−1). Este mismo proceso se empleó para modificar la tasa de calcificación de las CCA de acuerdo a lo propuesto por Alvarado-Rodríguez et al. (2022).

Debido a la estructura de los arrecifes del PSM (placas coralinas extensas creadas por el entramado de ramas de Pocillopora spp.), la única forma de observar presencia de macrobioerosionadores internos (moluscos bivalvos, esponjas y poliquetos) y medir su tasa de bioerosión es recolectando fragmentos de coral. Por tal motivo, a lo largo de los transectos desplegados a 3 m de profundidad, en ambos arrecifes, se recolectaron ramas de diferentes especies del género ramificado Pocillopora (~15 cm largo, ~3 cm ancho, n = 24; Tabla 1). Por otra parte, en el arrecife Dos Hermanas se recolectaron fragmentos de colonias de los géneros masivos Pavona y Porites, todos a 6 m de profundidad (~10 cm largo, ~15 cm ancho, n = 6, Tabla 1).

Tabla 1 Especie, tipo de morfología y número (n) de fragmentos recolectados en los arrecifes Dos Hermanas (DH), y Chahué (CH). * Especies masivas presentes solo en el arrecife Dos Hermanas. 

Especie Arrecife Morfología n
Pocillopora capitata (Verril, 1864) DH ramificada 3
CH 3
Pocillopora verrucosa (Ellis & Solander, 1786) DH ramificada 3
CH 3
Pocillopora inflata (Glynn, 1999) DH ramificada 3
CH 3
Pocillopora meandrina (Dana, 1846) DH ramificada 3
CH 3
Pavona gigantea (Verril, 1869) DH masiva 3
Porites panamensis (Verril, 1866) DH masiva 3

Tomografía computarizada de rayos X: En el laboratorio, la materia orgánica de los fragmentos recolectados se eliminó con una solución de hipoclorito de sodio al 10 %; posteriormente, los corales se lavaron con agua corriente y se secaron a 60 °C durante 24 h. Posteriormente, todos los esqueletos fueron escaneados mediante TC utilizando un equipo Optima 540 de GE Medical Systems. El barrido de las colonias se realizó a 140 kV y 60 mA. Cada imagen tuvo un grosor de 1.5 mm y se reconstruyó en incrementos de 2.0 mm utilizando el algoritmo “Bone”. Las imágenes 2D de cada escaneo (~400 imágenes) fueron exportadas desde el tomógrafo en formato DICOM para su análisis.

Las imágenes DICOM obtenidas por medio de las TC fueron analizadas mediante el programa Drishti v.2.6.3 (https://github.com/nci/drishti/releases). Los componentes de estas imágenes se reducen a dos colores: 1) blanco, que corresponde al esqueleto coralino (valores altos en Unidades Hounsfield > 1000 HU) y 2) negro, correspondiente al espacio vacío (valores bajos en unidades Hounsfield < -1000 HU) (Medellín-Maldonado et al., 2022); por consiguiente, las áreas dentro del esqueleto en color negro representan zonas erosionadas. Se identificaron zonas erosionadas mayores a 1 mm en cada imagen dentro de cada escaneo para asegurar que se trataba de marcas de macrobioerosión. Posteriormente, se empleó la herramienta “contornos activos” para delimitar el perímetro de las marcas de macrobioerosión del área del esqueleto agregando una etiqueta de color. Esta metodología fue replicada en todas las imágenes 2D, lo que corresponde a una porción de cada área bioerosionada. Luego de la segmentación, se realizó una reconstrucción 3D de la colonia y la zona erosionada para calcular el porcentaje del volumen total erosionado (cm3), sobre el volumen de la colonia empleando la función “getvolume” del software Drishti v.2.6.3. Posteriormente, se promedió el porcentaje de volumen erosionado por especie en cada arrecife. Después, para calcular el porcentaje de macrobioerosión causado por cada uno de estos tres grupos: a) moluscos bivalvos, b) esponjas y c) poliquetos, se analizaron visualmente las reconstrucciones 3D de las marcas de macrobioerosión para determinar su origen de acuerdo a su firma tafonómica (forma de la zona bierosionada; Perry & Hepburn, 2008).

Con el objetivo de establecer un indicador del impacto de la macrobioerosión interna sobre la calcificación neta, se estimó la tasa de macrobioerosión interna total (kg m−2 CaCO3 año−1 agrupando moluscos, esponjas y poliquetos) por género de coral (Pocillopora, Porites, Pavona). Primeramente, se estimó la edad promedio de los fragmentos recolectados de las especies con morfología masivas y ramificadas. Para las primeras, la edad promedio se calculó considerando el número de bandas promedio observadas en los fragmentos de cada especie en las TC (Medellín-Maldonado et al., 2022). Por su parte, para estimar la edad de las especies con morfología ramificada, se dividió la altura de las ramas por la tasa de extensión anual promedio del género Pocillopora (2.05 cm; Medellín-Maldonado et al., 2016). Finalmente, se estimó la tasa de macrobioerosión interna multiplicando el volumen promedio de macrobioerosión total en cada género de coral (cm3) por la media de la densidad de su esqueleto (g de CaCO3 cm−3), dividido por la edad de la colonia (años; DeCarlo et al., 2015).

Análisis estadísticos: La diferencia entre el porcentaje de macrobioerosión interna entre arrecifes y morfologías se evaluó mediante la prueba t de Student, previo análisis de normalidad y homocedasticidad. Debido a que en el arrecife Chahué no habitan especies masivas, el análisis entre arrecifes solo consideró las especies de morfología ramificada (Dos Hermanas n= 12, Chahué n= 12).

RESULTADOS

El porcentaje de macrobioerosión total interna varió entre especies, morfología de corales y entre arrecifes. Entre las especies de corales con crecimiento ramificado, Pocillopora capitata (Verrill, 1864) mostró el porcentaje de macrobioerosión interna promedio más alto con 20.77 ± 3.48 % (± Error estándar) (Dos Hermanas 13.99 ± 2.20 %; Chahué 27.56 ± 3.10 %; Fig. 2). La macrobioerosión interna en P. capitata presentó diferencias significativas entre arrecifes (t de Student= - 3.56, p= 0.02). Por su parte, Pocillopora inflata (Glynn, 1999) presentó un porcentaje promedio de macrobioerosión de 19.29 ± 1.13 % (Fig. 2), siendo el arrecife Dos Hermanas donde se registraron los valores más elevados (19.76 ± 2.31 %; Fig. 2) en comparación con Chahué (18.83 ± 0.91 %; Fig. 2). No se observaron diferencias significativas en la macrobioerosión interna de P. inflata entre ambos arrecifes. Pocillopora verrucosa (Ellis & Solander, 1786) presentó un promedio general de porcentajes de macrobioerosión interna de 18.55 ± 2.52 % (Fig. 2) y obtuvo valores de 18.41 ± 1.36 % y de 18.69 ± 1.31 % en Dos Hermanas y Chahué, respectivamente; esta especie tampoco presentó diferencias significativas en su macrobioerosión interna entre los arrecifes. Finalmente, Pocillopora meandrina (Dana, 1846) obtuvo el valor promedio más bajo con 16.80 ± 2.53 % de macrobioerosión interna (Dos Hermanas 22.07 ± 1.95 %; Chahué 11.53 ± 0.46 %; Fig. 2); esta especie presentó diferencias significativas en la macrobioerosión interna entre arrecifes (t de Student= - 5.25, p < 0.05). Finalmente, cuando se agruparon los valores de macrobioerosión interna de las especies de pocilopóridos, los arrecifes Dos Hermanas y Chahué mostraron diferencias significativas (t de Student= - 3.16, p < 0.05).

Figura 2 Porcentaje de macrobioerosión interna en los esqueletos de las principales especies de coral constructoras de arrecifes en el Pacífico sur mexicano. Los valores representan la media ± error estándar. 

Respecto a las especies con morfología masiva (solo registradas en el arrecife Dos Hermanas), los esqueletos de Pavona gigantea (Verrill, 1869) tuvieron un porcentaje promedio de macrobioerosión interna ligeramente mayor (26.64 ± 0.28 %; Fig. 2) que la observada en el coral Porites panamensis (Verrill, 1866) (25.64 ± 3.49 %; Fig. 2). No se observaron diferencias estadísticamente significativas cuando se compararon los valores de macrobioerosión interna entre ambas especies de crecimiento masivo.

El porcentaje de macrobioerosión interna en los esqueletos ramificados de Pocillopora fue dominado por las esponjas. El CaCO3 removido por este grupo representó el 90.50 ± 4.04 % en Dos Hermanas y el 96.25 ± 2.59 % en Chahué (Fig. 3). En porcentajes sensiblemente menores, los moluscos removieron el 6.25 ± 2.84 % en Dos Hermanas y el 2.50 ± 1.50 % en Chahué del material carbonatado, mientras que los poliquetos removieron el 3.25 ± 1.59 % en Dos Hermanas y 1.25 ± 1.25 % en Chahué. Cuando se compararon los valores de macrobioerosión interna causado por cada grupo de macrobioerosionadores entre arrecifes no se observaron diferencias significativas.

Figura 3 Porcentaje de macrobioerosión interna causada por diferentes gremios en los esqueletos de las principales especies constructoras de arrecifes del Pacífico sur mexicano. 

Las especies masivas, por su parte, fueron afectadas principalmente por los moluscos (P. gigantea 62 ± 5.67 % en promedio; P. panamensis 64 ± 3.76 %). Los poliquetos causaron una macrobioerosión de 18 ± 4.65 % y de 23 ± 7.87 % en P. gigantea y P. panamensis, respectivamente. Finalmente, la remoción de CaCO3 en las especies masivas por parte de las esponjas solo representó entre el 13 ± 2.19 y el 20 ± 5.07 % en P. gigantea y P. panamensis, respectivamente. No se observaron diferencias significativas entre el porcentaje de macrobioerosión causado por cada grupo en ambos géneros masivos.

Debido al número limitado de réplicas para establecer una tasa de macrobioerosión interna (kg CaCO3 m-2 año-1), se agruparon las especies de coral por morfología (Fig. 4). Considerando la tasa de extensión anual promedio, la edad calculada de las especies pertenecientes al género Pocillopora fue de 4.04 ± 0.15 años, mientras que fue de 5.5 ± 0.33 años la edad estimada para los géneros de crecimiento masivo (Pavona y Porites). Por lo anterior, la tasa de macrobioerosión interna estimada para las especies ramificadas fue de 1.51 ± 0.11 kg CaCO3 m-2 año-1 en el Arrecife Dos Hermanas y de 2.16 ± 0.98 kg CaCO3 m-2 año-1 en el arrecife Chahué, siendo significativamente mayor que la calculada para las especies masivas de 0.53 ± 0.03 de kg CaCO3 m-2 año-1 en este mismo arrecife (t de Student= - 3.03, p= 0.005) (Fig. 4).

Figura 4 Tasa de macrobioerosión interna total (agrupando esponjas, poliquetos y moluscos) en corales de crecimiento ramificado y masivo en los arrecifes del Pacífico sur mexicano. Los valores representan la media ± error estándar. 

En los dos arrecifes estudiados se obtuvieron balances de CaCO3 positivos. La producción bruta de los procesos de calcificación en el arrecife Dos Hermanas fue de 7.40 ± 0.73 kg CaCO3 m-2 año-1 mientras que en Chahué fue de 6.01 ± 1.26 kg CaCO3 m-2 año-1 (Fig. 5). La producción de CaCO3 en ambos arrecifes fue predominantemente realizada por los corales. La microbioerosión fue el proceso erosivo preponderante en ambos arrecifes, removiendo 0.81 ± 0.15 y 1.15 ± 0.70 kg CaCO3 m-2 año-1 en Dos Hermanas y Chahué, respectivamente. La macrobioerosión interna removió 0.51 ± 0.11 kg CaCO3 m-2 año-1 en el arrecife Dos Hermanas, mientras que en Chahué significó la pérdida de 0.90 ± 0.11 kg CaCO3 m-2 año-1. El balance final de carbonatos en ambos arrecifes indica una G producción neta de 6.07 kg CaCO3 m-2 año-1 en Dos hermanas, y de 3.96 kg CaCO3 m-2 año-1 en Chahué (Fig. 5).

Figura 5 Balance de carbonatos (kg CaCO3 m-2 año-1) en los arrecifes Dos Hermanas y Chahué, Bahías de Huatulco. Se muestran la contribución relativa de diferentes procesos de calcificación y erosión. Los valores representan el promedio ± error estándar. CCA= Alga Coralina Incrustante. 

DISCUSIÓN

La TC demostró ser una gran herramienta para el análisis de la macrobioerosión interna, especialmente en especies del género Pocillopora que, debido a su morfología ramificada y volumen reducido, difícilmente pueden ser analizadas empleando enfoques como el análisis de radiografías de lajas de coral que se obtienen del eje de máximo crecimiento de las colonias (Cosain-Díaz et al., 2021). Por otra parte, pese a que el empleo de radiografías, es un enfoque rápido y de bajo costo para medir el porcentaje de macrobioerosión interna, los cálculos derivados de este enfoque corresponden a un área significativamente reducida del total de la colonia (Medellín-Maldonado et al., 2022). Adicionalmente, debido a que, en el POT, en comparación con otras áreas del mundo, el mayor porcentaje de macrobioerosión interna en Pocillopora es realizado por esponjas endolíticas (Nava & Carballo, 2008; Glynn & Manzello, 2015), el análisis de la macrobioerosión interna de colonias de pocilopóridos por TC, se torna especialmente importante debido a que en la superficie de sus esqueletos no se observan señales de infestación por esponjas (Nava & Carballo, 2008). Debido a lo anterior y pese a que la TC representa un enfoque costoso, es una herramienta en extremo útil; de hecho, el empleo de la TC es el único enfoque que permite cuantificar el volumen erosionado del interior de todas las secciones de la colonia, permitiendo hacer estimaciones más precisas, y produciendo resultados más confiables que aquellos obtenidos por otros enfoques (DeCarlo et al., 2015).

Los datos demuestran que la infestación interna de macrobioerosionadores en los esqueletos de las principales especies de corales constructores de arrecifes en Huatulco es alta ya que representan hasta el 27.60 % de la remoción de CaCO3 producido por los corales a nivel arrecife. Esto es de gran relevancia debido a que se ha observado que la presencia de macrobioerosionadores internos debilita la matriz esquelética (Tribollet & Golubic, 2011), aumentando la actividad de macrobioerosionadores superficiales como los erizos de mar y peces (Chazottes et al., 2017). Por otro lado, el debilitamiento de las estructuras a causa de la macrobioerosión, podría conducir a una pérdida de la complejidad estructural debido al colapso de la estructura coralina (Morais et al., 2022). Esto es particularmente preocupante en la zona de estudio debido a que la estructura de los arrecifes del PSM está dominado principalmente por placas de coral construidas de ramas imbricadas de Pocillopora spp. Dichas ramas se extienden verticalmente por más de 1 m de longitud, por lo que la actividad de macrobioerosionadores dentro de las ramas delgadas de Pocillopora podría colapsar las placas en escalas de tiempo relativamente cortas (años), comparado con arrecifes del Caribe donde la complejidad depende de la estructura formada por especies de crecimiento masivo de mayor volumen (p.g., Orbicella spp., Acropora spp.) (Alvarez-Filip et al., 2013). Concurrentemente, solo la parte más apical (< 10 cm) de las placas formadas por especies del género Pocillopora se encuentran vivas, mientras que el resto es esqueleto muerto (Enochs & Manzello, 2012). Como consecuencia, las bases de las colonias podrían experimentar actividades de macrobioerosión más intensas debido a la falta de protección de tejido vivo (Kline et al., 2019; Leggat et al., 2019).

Este trabajo representa la primera estimación de la cantidad de CaCO3 que remueven diferentes grupos de organismos macrobioerosionadores de los esqueletos de corales formadores de arrecifes en el PSM. Estudios realizados en arrecifes del POT empleando sustratos experimentales de Pocillopora han reportado porcentajes de remoción de CaCO3 de alrededor de 36 %. Dichas observaciones fueron calculadas a partir de la diferencia del antes y después del peso seco de los sustratos experimentales; sin embargo, esta diferencia en el peso también puede verse influenciada por procesos de cementación (Wizemann et al., 2018). Respecto al porcentaje de macrobioerosión interna en especies masivas, los porcentajes observados en este estudio se comparan por lo reportado por Cosain-Díaz et al. (2021) y Martínez-Castillo et al. (2022) para especies de los géneros Pavona y Porites en arrecifes ubicados en el Pacífico Central Mexicano (PCM). En los estudios señalados, se utilizó la técnica radiográfica en colonias de P. panamensis, Porites lobata (Dana, 1846) y P. gigantea como medio para determinar la remoción, reportando porcentajes de macrobioerosión interna entre 20.86 y 24.37 %. En contraste con los resultados del presente estudio, en el PCM las esponjas fueron el grupo que presentó el mayor porcentaje de erosión en los esqueletos. La diferencia entre grupos podría ser indicador de las condiciones ambientales específicas de cada sitio y estar relacionado con los hábitos alimenticios de los erosionadores (Glynn & Manzello, 2015). Por ejemplo, se ha encontrado una correlación entre el porcentaje de infestación de bivalvos como Lithophaga spp., y condiciones eutróficas (Glynn & Manzello 2015; Rice et al., 2020). Aunque las diferencias observadas en la macrobioerosión entre grupos podrían ser reflejo de la metodología empleada. En este estudio, la mayoría de la macrobioerosión causada por moluscos bivalvos la encontramos en las bases de la colonia en las secciones laterales, alejadas del eje máximo de crecimiento (zona central), de donde se obtienen las lajas que son analizadas mediante la técnica de rayos-X (Cosain-Díaz et al., 2021).

La diferencia significativa que encontramos entre el porcentaje de macrobioerosión interna entre los arrecifes Dos Hermanas y Chahué podría respaldar la hipótesis que sugiere que las condiciones ambientales particulares de cada arrecife (aumento de nutrientes y la calidad del agua resultado de la desembocadura de ríos y asentamientos humanos) modulan la actividad de los macrobioerosionadores internos (Dee et al., 2023). Por ejemplo, Chahué, donde se encontraron los porcentajes de macrobioerosión interna más altos (21.79 ± 1.37 %), es un arrecife de poca profundidad (< 6 m) que colinda con la costa, además de estar cercano a zonas con niveles altos de asentamientos humanos y desembocaduras de ríos (Fig. 1). Por su parte, Dos Hermanas es un arrecife que alcanza mayores profundidades (hasta 14 m) y cuyo menor porcentaje de macrobioerosión interna (15.92 ± 1.24 %) posiblemente se deba por la mejor calidad del agua, ya que se desarrolla lejano de zonas con asentamientos humanos y desembocaduras de ríos. No obstante, para probar esta hipótesis se necesitan investigaciones que contemplen el monitoreo continuo de diferentes factores ambientales (p.ej., pH, nitratos, etc.) para comprender mejor su relación con la macrobioerosión interna.

La tasa de macrobioerosión interna observada es sensiblemente menor al intervalo reportado en el Pacífico de México por Nava & Carballo (2008), el cual oscila entre 2.9 y 7.1 kg CaCO3 m-2 año-1. Concurrentemente, las tasas calculadas en otras latitudes son significativamente menores comparadas con nuestras estimaciones. Por ejemplo, Kiene & Hutchings (1994) calcularon una erosión interna de entre 0.05 y 0.22 kg CaCO3 m-2 año-1 en un arrecife australiano. Estudios más recientes han reportado tasas de macrobioerosión interna entre 0.03 y 0.27 kg CaCO3 m-2 año-1 en arrecifes de Australia y Florida, respectivamente (Osorno et al., 2005; Kuffner et al., 2019). Aunque las condiciones en que se desarrollan los sistemas arrecifales podrían explicar las diferencias en las tasas de macrobioerosión respecto a otros estudios, una parte de la diferencia entre estudios obedece a las particularidades metodológicas. Aquí utilizamos la edad promedio de las colonias para estimar la tasa de bioerosión; no obstante, nuestro marco temporal de referencia (cinco años) puede ser bastante alto y por consiguiente subestimar la remoción de CaCO3. Por lo anterior, las estimaciones construidas a partir de enfoques experimentales que controlan el marco temporal de referencia (Enoch et al., 2016), puede resultar en estimaciones más precisas.

Debido a que la mayoría de los organismos macrobioerosionadores son difíciles de monitorear, y aún más difícil de analizar, a menudo la contribución de su actividad bioerosionadora es pasada por alto a la hora de construir balances de carbonatos (Lange et al., 2020). Debido a lo anterior, generalmente se emplean tasas calculadas para otras latitudes, con contextos ambientales diferentes y empleando diferentes metodologías (p.ej., peso boyante, radiografías, TC) creando balances poco certeros (Lange et al., 2020). En este sentido, nuestros hallazgos demuestran que la macrobioerosión y microbioerosión son factores importantes dentro de la dinámica de los carbonatos en los arrecifes del PSM. Estos procesos, por sí solos, representan entre el 23.53 % y 62.93 % de la remoción de carbonatos producidos anualmente. Como se discutió anteriormente, la configuración de la estructura de los arrecifes del Pacífico mexicano aumenta el nivel de complejidad para estudiar y entender el impacto real de la comunidad de bioerosionadores. Por lo tanto, es imperativo adoptar nuevos enfoques que permitan seguir de cerca los procesos bioerosionadores en general, con el objetivo de producir balances más certeros que nos ayuden a estimar el estado de salud en que se encuentran.

AGRADECIMIENTOS

Al proyecto CONACYT CF 2019/86397 Evaluación de la Función geo-ecológica de los arrecifes coralinos del Pacífico mexicano, por los recursos otorgados para realizar esta investigación. Agradecemos al personal de Buceo Huatulco por su asistencia en el trabajo de campo. Agradecemos los comentarios de dos revisores anónimos y del editor quienes ayudaron a mejorar sustancialmente este trabajo. Los autores queremos agradecer al Posgrado de Ciencias del Mar y Limnología, por la beca de doctorado otorgada a FMM.

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Recibido: 01 de Noviembre de 2022; Aprobado: 28 de Abril de 2023

*Corresponding author: Francisco Medellín-Maldonado: e-mail: frame@comunidad.unam.mx

To quote as: Medellín-Maldonado, F., R. Granja- Fernández, T. M. González-Mendoza, D. Garcia-Medrano, R. Cabral-Tena, L. Alvarez-Filip & A. López-Pérez. 2023. Macrobioerosión de corales constructores de arrecifes y su impacto en la dinámica de carbonatos en los arrecifes de Huatulco, México. Hidrobiológica 33 (2): 179-189.

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