Artículos científicos

 

Patología de las tortugas marinas (Lepidochelys olivacea) que arribaron a las playas de Cuyutlán, Colima, México

 

Pathology in the Olive Ridley turtles (Lepidochelys olivacea) that arrived to the shores of Cuyutlan, Colima, Mexico

 

Susana Gámez Vivaldo* Luis Jorge García Márquez** David Osorio Sarabia*** José Luis Vázquez García† Fernando Constantino Casas‡

 

* Centro Ecológico El Tortugario, Av. Adolfo López Mateos, sin número, a 4 Km del poblado de Cuyutlán, 28300, Cuyutlán, Colima, México, correo electrónico: suskabel@hotmail.com y tortugacuyutlan@hotmail.com

** Centro Universitario de Investigación y Desarrollo Agropecuario (CUIDA), Universidad de Colima, crucero de Tecomán, carretera Colima–Manzanillo, Km 40, Tecomán, Colima, México, 28100, tel. 01–313–332–29413, correo electrónico: ljgm_cmv@hotmail.com

*** Departamento de Zoología, Laboratorio de Helmintología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, 04510, México, D. F., correo electrónico: davidosorio@yahoo.com.mx

† Unidad de Patología y Diagnóstico Integral Animal, Arcadio Zúñiga 654, CP 28010, Colima, México, tel.: 01–312– 314–8292, correo electrónico: pepe_cmv@hotmail.com

‡ Departamento de Patología, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional Autónoma de México, 04510, México, D. F.

 

Recibido el 28 de noviembre de 2007
Aceptado el 13 de octubre de 2008.

 

Abstract

The purpose of this work was to report the causes of mortality of eleven Olive Ridley Turtle (Lepidochelys olivacea) that arrived to the shore of Cuyutlan, Colima, Mexico, in a critical health condition between the months of June and September of 2006. The signs presented were: inability to swim, weakness, loss of weight, sunken eyes, lethargy and mesh lesions in fins and shell. The necropsy was carried out. Representative lesion samples were collected from the main organs and they were fixed in 10% buffered formalin pH 7.2 using the histological technique and the hematoxylin–eosine tint. The results were: six cases (60%) presented multifocal hepatic haemochromatosis, three (30%) presented multifocal non supurative myocarditis, two (20%), multifocal granulomatous nephritis associated with Paecilomyces sp with calcification. Intestinal lymphangiectasia and heterophilic diffuse perihepatitis. Other pathologies included: one case (10%) presented cutaneous fibropapil lomas, bacterial necrotic ulcerative dermatitis; one more presented multifocal granulomatous pneumonia associated with Paecilomyces sp; in three cases, intestinal trematode (Adenogaster serialis); in fi ve epibiontes (Chelonibia testudinaria) in fins; and in one, a blood parasite (Toddia sp). The findings of these diseases will permit to propose preventive medicine with the aim to preserve marine turtles in Mexico..

Key words: olive ridely turtle (Lepidochelys olivacea), pathology, parasites, Colima.

 

Resumen

El objetivo del trabajo fue informar las causas de mortalidad de once tortugas marinas Golfinas (Lepidochelys olivacea), que arribaron moribundas entre junio y septiembre de 2006 a las playas de Cuyutlán, Colima, México. Los signos que presentaron fueron: inhabilidad para nadar, debilidad, pérdida de peso, ojos hundidos, letargia, lesiones en aletas y caparazón por enmallamiento. Después de que las tortugas murieron, se procedió a realizar la necropsia. Se tomaron muestras representativas de las lesiones de los principales órganos y se colocaron en formalina amortiguada al 10% pH 7.2 para su fijación. Las muestras fueron procesadas por la técnica histológica de rutina y se tiñeron con hematoxilina–eosina. Los resultados fueron: en seis casos (60%) se presentó hemocromatosis multifocal hepática; en tres (30%), miocarditis multifocal no supurativa; en dos (20%), nefritis multifocal granulomatosa asociada con Paecilomyces sp, con calcificación, linfangiectasia intestinal y perihepatitis difusa heterofílica. Otras patologías incluyeron en un caso fibropapiloma cutáneo (10%); en otro dermatitis ulcerativa necrótica bacteriana; en uno más, neumonía multifocal granulomatosa, asociada con Paecilomyces sp; en tres, trematodos intestinales Adenogaster serialis; en cinco, epibiontes (Chelonibia testudinaria) en aletas; y en uno, hemoparásito intraeritrocítico (Toddia sp). El conocimiento de estas enfermedades permitirá proponer medidas curativas o de medicina preventiva con el fin de conservar las tortugas marinas en México.

Palabras clave: tortuga golfina (Lepidochelys olivacea), patología, parásitos, Colima.

 

Introducción

Las tortugas marinas son especies que mueren cada año al ser retenidas accidentalmente en las redes de pesca y por su fragmentación en las áreas de alimentación y anidación, debido al desarrollo costero e incremento del turismo, así como a la diversificación en actividades realizadas tanto en las zonas costeras como en las oceánicas. Esto último ha ocasionado que se les considere como especies en peligro de extinción, y se les coloque en el Apéndice 1 de los acuerdos del CITES (Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora silvestres, CITES por sus siglas en inglés).¹

La mayoría de las enfermedades de las tortugas marinas aún no han sido descritas; sin embargo, es necesario conocer el patrón de las enfermedades y el estado de salud en las poblaciones de las tortugas. Las tortugas, al igual que otros vertebrados, son susceptibles a agentes patógenos como bacterias, hongos, parásitos y virus, los cuales son causantes de enfermedades, e inclusive de producir mortalidad.¹

Se han descrito casos de tortugas verdes (Chelonia mydas) en granjas de la Isla Caimán, con lesiones granulomatosas en varios tejidos, en tales casos se aisló Chlamydia psittaci.² En las costas de Australia se informa de casos de enfermedad y mortalidad de Chelonia mydas, en las que se aisló Salmonella sp, E. coli, Citrobacter freundii y Moraxella sp, que estaban causando abscesos en intestino, riñón, hígado, pulmón y cerebro.³ En tortugas marinas Caretta caretta, Chelonia mydas y Dermochelys coriacea con lesiones en piel y cuadro séptico, se identificaron: Vibrio alginolyticus, Aeromona hydrophila, Pseudomona sp, Proteus sp, Bacillus sp y Staphylococcus sp.⁴ Las tortugas juveniles Caretta caretta de las Islas Canarias presentaron mortalidad y divertículo esofágico con severa esofagitis necrótica fibrinosa, en este caso se aisló Aerococcus viridans.⁵

Informes de enfermedades micóticas en reptiles son raras, comparadas con otros vertebrados, los sistemas más afectados son piel, digestivo y respiratorio. En este contexto, se han diagnosticado ficomicosis, aspergilosis, candidiasis, dermatofitosis, geotricosis, histoplasmosis, blastomicosis, coccidioidomicosis y criptococosis; menos comúnmente se ha aislado Trichosporon, Chrysosporium, Beauveria, Cephalosporium, Fusarium y Paecilomyces.⁶

En 29 tortugas Chelonia mydas se describieron neumonías granulomatosas y se aislaron los hongos Sporotrichum sp, Cladosporium sp y Paecilomyces sp.⁷ A Fusarium solana la describen como agente micótico cutáneo aislado de Caretta caretta en el Mediterráneo.⁸ Las tortugas Lepidochelys kempii en Florida, Estados Unidos de América, presentaron una infección diseminada en pulmones y riñones, aislando en ambos casos Colletotrichum acutatum.⁹ En 14 tortugas juveniles de Chelonia mydas se encontraron herpesvirus que provocaban conjuntivitis, traqueítis y neumonía.¹⁰ En seis tortugas juveniles de Chelonia mydas en Florida, Estados Unidos de América, se encontraron múltiples fibropapilo–mas y se identificaron papilomavirus.¹¹ De 25 tortugas Chelonia mydas de Florida, y 15 de Hawai, ambos en Estados Unidos de América, presentaron espontáneamente fibropapilomas; induciéndoles el tumor experimentalmente a 27 de ellas, estudiando su morfología y asociación con herpesvirus.¹² En 24 tortugas Chelonia mydas de Australia se presentó mortalidad epizoótica y se identificó coccidiosis, que ocasionaba severa enteritis y encefalitis asociadas con Caryospora cheloniae.¹³ En Chelonia mydas agassizii, capturada en Bahía de Magdalena, México, se encontró invasión de huevos de trematodos en hígado, riñón, intestino, músculo, corazón, páncreas y duodeno, y se recuperó el parásito adulto de Learedius learedi.¹⁴ En un estudio de parásitos y epibiontes de Lepidochelys olivacea, de Michoacán y Oaxaca, México, Gámez et al.¹⁵ encontraron Conchoderma virgatum, Ozobranchus branchiatus, Chelonibia testudinaria, Caprella sp, Phrosinella sp y Trox suberosus, además de los endoparásitos Enodiotrema megachondrus y Adenogaster serialis.

La creciente preocupación por la conservación del ambiente, el interés por la protección de la fauna silvestre y la creación de centros de recuperación en las diversas entidades en donde arriban las tortugas, han hecho necesario impulsar trabajos sobre patologías que afectan a las poblaciones de tortugas marinas, con la finalidad de conocer más acerca de las enfermedades que afectan a estas especies y de esta manera desarrollar medidas para el tratamiento y la conservación de tortugas marinas en México.

El objetivo de este trabajo fue describir las lesiones que presentaron las tortugas Golfinas marinas (Lepidochelys olivacea) que arribaron a las playas de Cuyutlán, Colima, México.

 

Material y métodos

De junio a septiembre de 2006 se recolectaron once tortugas marinas Golfinas (Lepidochelys olivacea), que arribaron moribundas a las playas de anidación de Cuyutlán, Colima, México. Esta área cubre una extensión de 30 kilómetros entre los 18°59'56" latitud Norte, 104°15'36" longitud Oeste, con límite en Tepalcates, y los 18°52'15" latitud Norte, 103°50'45" longitud Oeste, con límite en el Paraíso.¹⁶

A cada tortuga se le realizó una inspección física para consignar los hallazgos clínicos. Se obtuvieron muestras de sangre mediante punción cardiaca para determinar hemoparásitos. Las tortugas murieron de causa natural, se realizó la técnica de necropsia según Work;¹⁷ se protocolizaron los hallazgos más relevantes. Se tomaron muestras de piel, músculo esquelético, corazón, pulmones, tráquea, bazo, hígado, intestinos delgado y grueso, ojo, gónada, riñones y encéfalo, los cuales se fijaron en formalina al 10%, pH 7.2, para ser procesadas mediante la técnica histológica de rutina, incluyéndose en bloques de parafina cortados a 6 um de espesor y teñidos con las técnicas de hematoxilina–eosina y azul de Prusia para la determinación de fierro.¹⁸

Los trematodos se recolectaron de la mucosa intestinal con pinceles finos y agujas de disección, y se colocaron en cajas de Petri con solución salina a 0.65%, en donde se aplanaron entre dos placas de vidrio con formalina a 4% durante 24 h, se conservaron en alcohol etílico a 70% para teñirse con paracarmín de Mayer, y montaron con bálsamo de Canadá.

Los epibiontes se recolectaron directamente de las aletas utilizando pinzas y agujas de disección, y se conservaron en alcohol etílico a 70%.¹⁹

Tanto trematodos como epibiontes se identificaron en el Laboratorio de Helmintología del Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México.

 

Resultados

Hallazgos clínicos

De once tortugas marinas (Lepidochelys olivacea) que arribaron moribundas a la playa de Cuyutlán, Colima, México, durante junio y septiembre de 2006, siete eran hembras adultas y cuatro juveniles. Las tortugas tenían entre dos y 35 años, con un peso que oscilaba entre cinco y 35 kg, con longitud entre 30 y 60 cm y con ancho de 25 a 65 cm. Las tortugas afectadas presentaban inhabilidad para nadar, debilidad, bajo peso, ojos hundidos y letargia; siete tortugas (70%) presentaron lesiones por enmallamiento en aletas y caparazón. Asimismo, se recolectaron cinco epibiontes de la aleta anterior de uno de los ejemplares. De igual modo, se observaron múltiples nódulos en la piel de la región mandibular, variando de 1 a 5 cm de diámetro. Los nódulos eran de superficie irregular, café oscuro a amarillento y firmes. Las tortugas murieron en los estanques del Centro Tortugario y se les realizó la necropsia en el Departamento de Patología de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad de Colima, México.

Hallazgos a la necropsia

Las lesiones más evidentes se observaron en: hígado, corazón, riñón, pulmón, intestino y piel. En seis tortugas que presentaban el parénquima color marrón, consistencia firme y áreas de color blanco de distribución irregular en la cápsula de Glisson, se diagnosticó severa hepatomegalia comprometiendo 60% del parénquima hepático. El corazón presentó áreas pálidas multifocales de 1 a 5 mm distribuidas en ambos ventrículos. De igual forma, los riñones y pulmones evidenciaron nódulos de consistencia dura, de color blanco, de 5 a 10 mm distribuidos al azar. En la superficie de la mucosa intestinal se recolectaron tres trematodos adultos Adenogaster serialis y en la piel se observaron múltiples formaciones papiliformes, de 1 a 5 cm de diámetro, localizadas en la región mandibular, abarcando hasta el tejido subcutáneo.

Hallazgos histopatológicos

De las once tortugas, diez (91%) presentaron algún tipo de alteración patológica. En seis (60%) se diagnosticó hemocromatosis multifocal en el hígado, tres (30%) presentaron miocarditis multifocal no supurativa, dos (20%) presentaron granulomas en el riñón, con presencia de esporas de Paecilomyces sp y calcificación, además de linfangiectasia intestinal y perihepatitis difusa heterofílica. Se identificaron otras patologías como: un caso (10%) de fibropapiloma cutáneo, una dermatitis ulcerativa necrótica bacteriana, una neumonía multifocal granulomatosa con esporas de Paecilomyces sp, trematodos intestinales Adenogaster serialis, un hemoparásito Toddia sp y los epibiontes Chelonibia testudinaria (Cuadro 1).

El tejido hepático de seis tortugas (60%) presentó depósito de hierro. La hemosiderina se localizó en el citoplasma de las células hepáticas, macrófagos fijos e intersticio; la hemosiderina se observó como gránulos de color café ocre o dorados y se distribuyeron multifocalmente en todo el tejido. Además se visualizaron diferentes grados de degeneración hidrópica y grasa (Figura 1). En dos de los hígados (20%) se observó infiltrado difuso de heterófilos bajo la cápsula hepática.

En tres corazones (30%) se diagnosticaron áreas con degeneración y necrosis en las fibras miocárdicas, acompañado de infiltrado macrofágico linfocitario (Figura 2). En el intersticio se presentó congestión, hemorragias y edema moderado. La severidad de la inflamación y necrosis fue variable, de carácter moderada a severa.

En dos riñones (20%) y un pulmón (10%) se observaron múltiples áreas con severa necrosis caseosa y moderado infiltrado linfocitario, acompañado de células macrofágicas, plasmáticas, epitelioides y células gigantes rodeadas de tejido conjuntivo fibroso (Figura 3). En el centro de la necrosis caseosa se observaron esporas de hongos Paecilomyces sp, algunos túbulos renales se observaron dilatados, con material granular hialino eosinofílico y mineralización asociada con la necrosis.

En el intestino delgado se presentó infiltración moderada de linfocitos y células plasmáticas en la lámina propia y submucosa, con dilatación moderada de los vasos linfáticos y leve hiperplasia de células epiteliales y caliciformes.

En la piel de una tortuga (10%) se observó proliferación de papilas de la epidermis, las células epiteliales evidenciaron degeneración vacuolar y núcleo picnótico, algunas papilas se encuentran entre la membrana basal y la dermis, conteniendo colágena, células mononucleares y cromatóforos. La hiperplasia de la epidermis se extendió hacia la dermis y proliferó una gran cantidad de fibroblastos, fibras colágenas, vasos sanguíneos, escasos linfocitos y células plasmáticas (Figura 4).

En un frotis sanguíneo se observaron parásitos intraeritrocíticos del género Toddia sp (Figura 5).

En el intestino delgado se observó el trematodo adulto de Adenogaster serialis (Figura 6).

 

Discusión

Al examen físico, las lesiones más evidentes fueron: traumatismos en la piel de las aletas, debido al enmallamiento de las redes de pesca; ese tipo de lesiones se han observado en tortugas marinas Caretta caretta de las Islas Canarias, España, en donde se presentó 71.11% de las lesiones en piel derivadas de las actividades del hombre; es decir, producto de traumatismos de las embarcaciones y enmallamiento.⁴

La lesión de mayor frecuencia fue la hemocromatosis hepática. Esta patología se ha relacionado con cuadros de anemias hemolíticas; se han descrito casos de infestación por parásitos trematodos de la familia Spirorchidos, en tortuga verde y caguama, en Florida, Estados Unidos de América, y en tortuga negra, en Baja California, México, ya que estos parásitos ocasionan anemia hemolítica progresiva.^17,20

Sin embargo, en este trabajo no se encontraron este tipo de trematodos, aunque fue posible identificar el hemoparásito Toddia sp, que ocasiona anemia hemolítica, también se ha notificado en ranas de África y Asia, al igual que en la especie Iguana iguana.⁶

La neumonía y la nefritis granulomatosa asociada con el hongo Paecilomyces sp, encontradas en el presente trabajo, presentan una distribución similar a la descrita en tortugas juveniles de Chelonia mydas, asociada con Sporotrichum, Cladosporidium y Paecilomyces.⁷ También se menciona que estos hongos son poten–cialmente patógenos cuando hay estados de inmunosupresión por cambios de temperatura del agua, falta de alimentación, temporada de anidación y lesiones traumáticas.⁷

Los trematodos intestinales Adenogaster serialis y los balanos Chelonibia testudinaria encontrados, ya han sido descritos en tortugas Golfinas (Lepidochelys olivacea), en las playas de Michoacán y Oaxaca, México.¹⁵ Es común observar dermatitis necrótica ulcerativa asociada con bacterias, mostrada en la piel de una aleta previamente lesionada por el enmallamiento de la red; sin embargo, en lesiones similares de la piel se han aislado 35% de bacterias de Vibrio, Aeromona y Pseudomona.

La fibropapilomatosis cutánea presentó características y patrones de crecimiento similares a los observados en las tortugas Chelonia mydas; sin embargo, en el presente estudio no se observó presencia de partículas virales, como herpesvirus o papilomavirus.^11,12 La frecuencia del 10% del fibropapiloma es baja, comparada con las prevalencias que se manejan para las tortugas marinas, que oscilan entre 50% y 90%.^4,11,12

Es importante señalar que las tortugas marinas son una especie en peligro de extinción. La población de tortugas Golfinas (Lepidochelys olivacea) es la principal especie que arriba a las playas de Colima, México, por lo que se encuentra sobreexplotada; en este contexto, año tras año se registra una disminución de sus poblaciones, a pesar de los esfuerzos que se hacen para conservarlas y protegerlas.

Es muy difícil realizar trabajos sobre patología de las tortugas debido a diversos factores, como complejidad de su biología, capacidad migratoria y porque se encuentran bajo protección y conservación, por ser animales poiquilotermos que al morir sufren rápidamente cambios post mortem y sus órganos presentan avanzada autólisis. Es importante conocer las enfermedades y sus patógenos causales porque a través de su identificación, se podrá llegar a un diagnóstico para establecer programas de medicina preventiva o curativa de las poblaciones de tortugas marinas que arriben a desovar a las diferentes playas de México; por ello es necesario realizar estudios más profundos de ese tipo de patologías en las tortugas marinas.

 

Agradecimientos

Se agradece al histotecnólogo Víctor Montaño Plascencia, de la Facultad de Medicina de la Universidad de Colima, México, el procesamiento de las muestras.

 

Referencias

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