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Introducción
La conservación e incremento de la biodiversidad es uno de los objetivos de la Convención sobre la Diversidad Biológica (CBD, por sus siglas en inglés), dentro del marco de la Organización de las Naciones Unidas (United Nations, Treaty Series [UNTC] 1992; Cooper y Noonan-Mooney, 2013). La CBD propone el uso de indicadores para evaluar la biodiversidad y revisar el cumplimiento de sus metas (Convention on Biological Diversity [CBD] 2010). El concepto de biodiversidad es muy amplio para su implementación práctica en la gestión de recursos naturales y marcos regulatorios (Noss, 1990), por ello es necesario el desarrollo de indicadores costo-efectivos, coherentes con lo que se busca evaluar, ya que su selección tiene consecuencias preponderantes en los resultados (Dobson, 2005; Mace y Baillie, 2007).
La diversidad vegetal de los bosques, representada por el número de especies (riqueza), está relacionada con la productividad forestal y su valor para la conservación (Thompson, Mackey, McNulty y Mosseler, 2009; Liang et al., 2016), por esta razón es importante caracterizarla adecuadamente. El uso de grupos de especies como indicadores para evaluar en forma indirecta la diversidad de otros grupos biológicos es común (Lewandowski, Noss y Parsons 2010; Lindenmayer y Likens, 2011) y debe basarse en el conocimiento de sus relaciones ecológicas, sin embargo, generalmente las aproximaciones obtenidas son insuficientes (Saetersdal y Gjerde, 2011; Gao, Nielsen y Hedblom, 2015). Se considera que las evaluaciones indirectas de diversidad a través de riqueza de especies con una efectividad mayor a 50% son aceptables (Lewandowski et al., 2010).
El extenso uso de la riqueza de plantas vasculares (S) como indicador de la diversidad general de un área determinada se debe, entre otras cosas, a que son relativamente fáciles de medir, constituyen la mayor parte de la biomasa forestal, generan hábitat para otros organismos y se relacionan ecológicamente con diversos grupos biológicos (Santi et al., 2010; Lindenmayer y Likens, 2011; Gao et al., 2015). Adicionalmente, las especies vasculares tienen una extensa variedad de mecanismos de respuesta al ambiente, de modo que es posible analizar su distribución en términos de factores ambientales a partir de la medición de sus atributos morfológicos y fisiológicos (Dumortier et al., 2002; Ohlemüller et al., 2004).
La riqueza de plantas vasculares (en términos de presencia-ausencia, no de abundancia), es uno de los indicadores más usados en las evaluaciones de diversidad de bosques y otros tipos de vegetación (National Research Council [NRC] 2000; Newton y Kapos, 2002). La distribución de estas especies (totales y nativas), bajo diferentes usos del suelo, se utiliza para calcular índices y analizar el efecto del cambio de uso de suelo, usualmente tomando como referencia la vegetación sucesionalmente madura (NRC, 2000; Croezen, Bergsma, Clemens, Sevenster y Tulleners, 2011).
Specht (1972) teorizó condiciones de equilibro (etapa sucesional madura) de la vegetación en función de un equilibrio dinámico entre la demanda evaporativa de la atmósfera y la disponibilidad de agua del suelo. En la vegetación en equilibrio, la región climática (temperatura media y número de meses de crecimiento de la vegetación) y las condiciones de equilibrio dinámico son representadas por un coeficiente evaporativo k, y la riqueza de especies está relacionada en forma exponencial con dicho coeficiente (Specht y Specht, 1989 y 1993).
Dado que k se relaciona linealmente con la cobertura proyectiva foliar (Specht, 1972), la riqueza también se correlaciona con otros componentes del ecosistema. Por ejemplo, la riqueza de plantas vasculares (S) en sitios de vegetación en equilibrio, ha mostrado correlaciones con la riqueza de anfibios, serpientes, lagartijas, aves y pequeños mamíferos (Specht, 1994, 2012, Specht y Specht, 2013), por lo tanto, el número de especies vasculares puede considerarse como un buen indicador de la diversidad en general. Sin embargo, se ha argumentado que la riqueza de especies por sí misma no influye directamente en respuestas dinámicas de la vegetación a cambios ambientales, como lo hacen los grupos o tipos funcionales (Phillips, Hall, Gentry, Sawyer y Vásquez, 1994; Tilman, Knops, Wedin y Reich, 2002), entendidos como conjuntos de organismos que comparten ciertas características morfológicas, fisiológicas y adaptativas, de respuesta al ambiente, independientemente de su afinidad taxonómica (Díaz y Cabido, 2001).
La clasificación de tipos funcionales depende del objetivo, escala y proceso ecosistémico o factor ambiental de interés (Gitay y Noble, 1977; Lavorel, McIntyre, Landsberg y Forbes, 1997), pero en general, los tipos funcionales de plantas son aquellos que responden de manera similar al ambiente o tienen efectos similares en el funcionamiento del ecosistema (Smith et al., 1993; Shugart, 1996; Gitay y Noble, 1997; Díaz y Cabido, 2001).
Un método de clasificación de tipos funcionales adecuado para inventarios es el propuesto por Gillison (Gillison, 1981; Gillison y Carpenter, 1997; Gillison, 2002; Gillison, 2006), ya que caracteriza a las especies de manera sencilla y práctica, en función de atributos de la estructura fotosintética (tamaño e inclinación de las hojas, clorotipo y tipo de hoja) y de la estructura vascular de soporte (forma de vida y tipo de raíz). La riqueza de tipos funcionales (Sg) evalúa la redundancia funcional de las plantas vasculares en la vegetación. Gillison et al. (2003; 2013) mostraron que la relación S/Sg se asocia con la riqueza de especies de termitas, aves y escarabajos (Gillison y Liswanti, 2004), así como con el carbono de la biomasa aérea (Gillison et al., 2003; Gillison y Liswanti, 2004), aun cuando esta última relación muestra una saturación de S/Sg (después de un umbral).
La diversidad funcional tiene distintas métricas, de manera que no todas sus evaluaciones se correlacionan con la riqueza de especies (Díaz y Cabido, 2001; Hooper et al., 2005), en cuanto a la riqueza de tipos funcionales de plantas, se ha documentado una relación casi lineal con la riqueza de especies e independiente del área de muestreo que podría permitir estimar S cuando se conoce Sg (Gillison, 2016). La evaluación de la diversidad forestal requiere del uso de indicadores que caractericen los atributos primarios de composición, estructura y función de las plantas (Franklin, 1988; Noss, 1990). En este sentido, la riqueza de especies (S) evalúa la composición, la riqueza de tipos funcionales (Sg) es una métrica de la función, y la razón S/Sg evalúa, indirectamente, la estructura de los bosques (Gillison, 2016).
Los indicadores de diversidad son dependientes del área del muestreo (Rosenzweig, 1995), por lo tanto, es fundamental caracterizar las relaciones riqueza-área (S-A). Asimismo, la riqueza de tipos funcionales varía en función de la superficie muestreada (Gillison, 2002). Es por esto que la relación riqueza-área ha sido considerada como una de las pocas reglas generales en ecología (Schoener, 1976; Lawton, 1999; Lomolino, 2000) y ha sido aplicada en la evaluación del efecto de la pérdida de área (hábitat) por cambios de uso del suelo, así como en estimaciones de riqueza y extinción de especies (Tilman y Lehman, 1997; Tilman, May, Lehman y Nowak, 1994; Brooks et al., 2001; Pereira y Daily, 2006; Koh y Ghazoul, 2010; Rybicki y Hansi, 2013), particularmente en relación con el diseño de reservas ecológicas o áreas naturales protegidas (Tjørve, 2010).
Objetivos
Esta investigación, desarrollada en bosques de oyamel en el Estado de México, tiene como objetivo evaluar el uso de la riqueza de tipos funcionales de plantas vasculares como un indicador de la riqueza de especies en diferentes escalas espaciales, mediante un marco teórico basado en matemáticas sólidas. Con base en los antecedentes teóricos presentados, se plantea que la relación de los parámetros de las correlaciones entre tipos funcionales, especies y áreas, permitirá cálculos de riqueza comparables con los ejercicios directos de medición, que permitirá simplificar el problema de estimaciones a escala.
Materiales y métodos
Modelos de la relación riqueza de especies-área (S-A) y sus ajustes estadísticos
El número de especies vasculares varía en función del área (A) de muestreo (Rosenzweig, 1995) (Fig. 1), y la relación riqueza-área (S-A) puede obtenerse mediante diferentes esquemas de muestreo, como los anidados, contiguos, los no contiguos, islas, entre otros (Scheiner, 2003), por lo tanto, de acuerdo con el método de muestreo se pueden obtener patrones que son producto del método o no tienen bases sólidas (Drakare, Lennon y Hillebrand, 2006; Palmer, McGlinn y Fridley, 2008; Dengler, 2008; Smith, 2010). De acuerdo con estas consideraciones, los siguientes análisis se basan en modelos de la relación S-A para el caso de muestreos anidados.
Existen muchas propuestas matemáticas para explicar la relación S-A (Tjørve, 2003; Scheiner, 2003; Dengler, 2009; Tjørve, 2009), las cuales poden clasificarse en dos grupos: sin asíntota y con asíntota (Lomolino, 2000 y 2001). Los modelos asintóticos (sigmoides) han sido severamente criticados (Williamson, Gaston y Lonsdale, 2001 y 2002) por tener un soporte matemático débil (Triantis, Guilhaumon y Whittaker, 2012), por esta razón se ha recomendado el uso de modelos convexos como alternativa (p. ej. el potencial y el logarítmico).
Se han analizado los modelos que mejor se ajustan a datos experimentales (Connor y McCoy, 1979; Dengler, 2009, Triantis et al., 2012), y los más adecuados han sido el potencial (Arrehenius, 1921; Preston, 1962) y el logarítmico (Gleason, 1922; Hopkins, 1955):
El modelo potencial, ecuación (1), tiene intersección en (0, 0), a diferencia del modelo logarítmico con intersección en un valor negativo (c < 0, generalmente), definiendo un área crítica (A > 0) para la existencia de una sola especie (Lomolino, 2001). El modelo logarítmico se usó comúnmente en el pasado (p. ej. Specht y Specht, 1989), pero el modelo potencial se popularizó bajo la hipótesis de equilibrio (Preston, 1962; MacArthur y Wilson, 1967) de la teoría de biogeografía de islas, que sugiere que la biota de cualquier isla es un equilibrio dinámico entre la inmigración de nuevas especies y las tasas de extinción.
Se han evaluado diferentes explicaciones acerca del uso de los modelos S-A, principalmente el potencial, por diferentes autores (Connor y McCoy, 1979; McGuinness, 1984; Turner y Tjørve, 2005) sin mostrar explicaciones satisfactorias para las hipótesis específicas, de manera que se requieren argumentos multifactoriales para explicar los patrones encontrados y para justificar la omisión de otros modelos (Dengler, 2008; Smith, 2010).
El modelo potencial generalmente se ajusta mediante el uso de una transformación logarítmica:
El coeficiente de determinación (R2) de la regresión lineal del modelo potencial de la ecuación (3), es diferente del que se obtiene al ajustar directamente el modelo de la ecuación (1) ajustado por regresión no lineal (Loehle, 1990; Cresswell, Vidal-Martinez y Crichton, 1995; Dengler, 2009); es por esto que no debe usarse para seleccionar un modelo de la relación S-A. El uso de ajustes por regresión lineal ordinaria para la ecuación (3) genera estimaciones sesgadas en relación a la media (Baskerville, 1972; Wright, 1981; Sprugel, 1983; McGuinness, 1984).
Para corregir el sesgo de la transformación logarítmica, bajo el supuesto de varianza constante de la variable transformada S´ = ln(S), el modelo puede ponerse como:
donde el error ε se distribuye normalmente:
con media cero y varianza del error (error estandar residual o EER) se define por:
donde
n el número de datos
p el número de parámetros del modelo (p = 2)
Las estimaciones de S, corregidas por el sesgo, están dadas por (Baskerville, 1972):
El término exponencial de la ecuación (7) es el factor de corrección (FC) que debe usarse para corregir el sesgo de usar la transformación logarítmica de la ecuación (1) para los ajustes por regresión lineal.
Adicionalmente al uso del coeficiente de determinación en el espacio aritmético (no el logarítmico), el ajuste estadístico de los modelos puede hacerse mediante la raíz del error cuadrático medio (RECM):
Patrones de la relación de los parámetros del modelo potencial y logarítmico
La interpretación de los parámetros c y z del modelo potencial ha sido materia de discusión en la literatura (Gould, 1979; Connor y McCoy, 1979). El parámetro z, estable a escala (cambio de las unidades de medición), se ha discutido como función del coeficiente de determinación y la razón de las desviaciones estándar de S y A, demostrando que para un coeficiente de determinación fijo, z depende de la razón de las desviaciones estándar (Connor y McCoy, 1979). Otras interpretaciones de z son dependientes de las hipótesis usadas, donde la de equilibrio plantea un valor “canónico” (Preston, 1962), que generalmente no es constante en los ajustes aplicados para plantas (Sala et al., 2005). El parámetro c generalmente se interpreta como parte del ajuste estadístico, dependiente de las unidades de medición usadas (Connor y McCoy, 1979; Gould, 1979).
Paz-Pellat, Odi-Lara, Cano-González, Bolaños-González y Zarco-Hidalgo (2009) demostraron que si las relaciones S-A se interceptan en un punto común, los parámetros de las rectas están relacionadas linealmente en el espacio log-log del modelo potencial (transformado a lineal) o el log-aritmético del modelo logarítmico (transformado a lineal), entre sitios de distintas poblaciones de un mismo tipo de vegetación (Fig. 2).
Las variables Y y X representan cualquier tipo de transformación que haga lineales los modelos.
Figura 2 Relación entre los parámetros d y e, (a) líneas rectas que se interceptan en el punto (Xo, Yo) y (b) relación lineal entre d y e.
En el modelo potencial, los parámetros se relacionan por (Lumer, 1936):
donde ln(Ao) y ln(So) representan el punto de intercepción de las líneas rectas en el espacio transformado logarítmicamente.
Para el modelo logarítmico, los parámetros están relacionados por:
donde ln(Ao) y So representan el punto de intersección de las líneas rectas en el espacio ln(A)-S.
La relación inversa entre d y e (c y z) (Fig. 2b) es para el caso de que la intersección de las líneas rectas cumpla Xo > 0, ln(Xo) > ln(1), en caso contrario la relación es directa (White y Gould, 1965).
La relación lineal entre los parámetros del modelo potencial y logarítmico (después de sus transformaciones a patrones lineales) (Fig. 2b), para el caso de que la intersección no sea en un punto común sino en una zona común, entonces la relación lineal tiene variaciones (R2 < 1.0), dependientes del tamaño de la zona de intersección (Lumer, Anderson y Hersh, 1942).
La interpretación del parámetro c del modelo potencial (ci, c inicial con la unidad de medida usada) puede efectuarse si se utiliza un factor de escala q para la variable A (área):
Así, en un ajuste estadístico para estimar los parámetros ci y z usando unas unidades de medición dadas para el área de muestreo (p.ej. m2), si se transforman las unidades a (A/q) con q > 1, entonces el valor de c varía en función del valor inicial ci, q y z, relación entre paréntesis de la ecuación (11) más a la derecha. Esta transformación puede usarse para mejorar la relación entre los parámetros c y z del conjunto de líneas rectas, haciendo que la intersección se aleje cada vez más del origen, 0 o ln(1).
El caso del modelo logarítmico se desarrolla de la siguiente manera:
donde el parámetro c depende del valor inicial c i , q y z; y al igual que en el caso del modelo potencial, el valor de q puede usarse para mejorar la relación entre los parámetros c y z.
Relación entre S y Sg y sus patrones matemáticos
Para establecer la relación entre S y S g en el modelo potencial, es necesario definir las funciones riqueza-área para especies (S-A) y tipos funcionales (S g -A):
Al despejar A en ambas ecuaciones, e igualarlas, se obtiene:
Para el caso de las relaciones S-A y S g -A, en donde líneas rectas (espacio log-log) se intersectan en un punto o zona comun, se tiene:
En el caso de la relación S-S g , se obtiene:
La ecuación (18) puede simplificarse para establecer las relaciones entre los parámetros:
Una alternativa para evitar despejar A en las ecuaciones (13) y (14) es plantear las relaciones riqueza-área como:
Igualando las ecuaciones se obtiene:
La intersección de las líneas rectas de A-S y A-S g en el espacio transformado está dada por:
Para el caso de la relación S-S g , se obtiene:
La ecuación (28) puede simplificarse para establecer las relaciones entre los parámetros:
Ahora bien, en el caso del modelo logarítmico, los desarrollos son similares al caso del modelo potencial. Para el caso de la relación de riqueza-área se tiene:
Despejando para ln(A) e igualando las ecuaciones, se obtiene:
Relación entre exponentes
En la sección anterior se establecieron las relaciones entre los parámetros (c y z o a y b) de las curvas riqueza-área, de manera que es necesario desarrollar un método para estimar las relaciones entre los exponentes (z o b) de las curvas riqueza de especies-área, riqueza de tipos funcionales-área y entre ambos tipos de riqueza. En este sentido, es posible utilizar la relación entre exponenentes usando la teoría fractal desarrollada por Price, Enquist, y Savage (2007) y Zhang et al., (2016) en términos empíricos, considerando la evidencia experimental.
Si se considera un factor común t cualquiera que multiplique los exponentes de las relaciones área-riqueza, ecuaciones (23) y (24), es posible establecer las relaciones entre los exponentes como:
Igualando las ecuaciones (37) y (38) se obtiene:
Las relaciones presentadas tienen exponentes comunes (b/ b g o b g /b), por tanto, con la estimación de una relación (A-S, A-S g , S-S g , S g -S) es posible conocer los exponentes de todas las demás. Conocidos los exponentes, las constantes (c o a) se estiman de las relaciones con los exponentes, para el caso de líneas rectas que se intersectan en un punto o zona común.
En términos de ajustes por regresión estadística, las ecuaciones (37) a (40) pueden ser expresadas como:
donde las relaciones para el caso de intersección en un punto común de las últimas dos ecuaciones pueden escribirse como:
A partir de la ecuación (42) se estima b sg :
y a sg de la ecuación (45) para obtener el valor de S que le corresponde a una área A de muestreo y un S g , por tanto se puede calcular S/S g .
En el caso de querer estimar Sg, conocida la ecuación (41), entonces bgs se calcula de:
y ags de la ecuación (46) al aplicar la función exponencial.
Área de estudio
El área estudiada se encuentra en la vertiente occidental del Monte Tláloc, que forma parte de la región más septentrional de la Sierra Nevada, en el municipio de Texcoco, Estado de México. En esta zona se encuentran bosques de oyamel (Abies religiosa (Kunth) Schltdl. & Cham.) en un intervalo altitudinal que va de los 3100 m a los 3500 m, en suelos profundos, de textura media y ricos en materia orgánica. La precipitación anual es de 900 mm a 1000 mm y la temperatura media anual varía de 10 °C a 12 °C (Sánchez-González y López-Mata, 2003).
Durante mayo y julio de 2017 se establecieron 15 sitios en los bosques de oyamel. La selección de sitios no fue aleatoria debido a las limitaciones impuestas por la accesibilidad. Se consideraron locaciones alejadas de los accesos principales del bosque y que no mostraran signos evidentes de disturbio por fuego, pastoreo o aprovechamiento forestal reciente. (Fig. 3, Tabla 1).
Figura 3 Ubicación de los sitios de muestreo en bosques de oyamel del Monte Tláloc, Estado de México.
Tabla 1 Coordenadas geográficas de los sitios de muestreo en bosques de oyamel del Monte Tláloc, Estado de México.
| Sitio | Latitud | Longitud | Altitud (m) |
| 1 | 19°26'38.45" | -98°45'1.34" | 3318 |
| 2 | 19°26'18.33" | -98°45'36.32" | 3082 |
| 3 | 19°26'01.00" | -98°45'12.59" | 3296 |
| 4 | 19°-25'51.60" | -98°45'18.52" | 3233 |
| 5 | 19°25'57.09" | -98°45'19.46" | 3232 |
| 6 | 19°25'33.18" | -98°45'06.69" | 3391 |
| 7 | 19°25'46.52" | -98°45'52.07" | 3398 |
| 8 | 19°25'53.30" | -98°45'57.32" | 3336 |
| 9 | 19°26'30.84" | -98°44'53.56" | 3374 |
| 10 | 19°26'53.39" | -98°44'52.82" | 3332 |
| 11 | 19°27'03.09" | -98°44'39.12" | 3264 |
| 12 | 19°27'08.09" | -98°44'55.54" | 3257 |
| 13 | 19°26'59.09" | -98°45'10.86" | 3222 |
| 14 | 19°25'26.08" | -98°45'1.495" | 3481 |
| 15 | 19°25'46.31" | -98°45'6.625" | 3372 |
Técnicas de muestreo
Los sitios de muestreo tuvieron una superficie circular de 1000 m2 con cinco subunidades concéntricas de 12.56 m2, 100m2, 200 m2, 400 m2 y 1000 m2, de acuerdo con el diseño sugerido por Pearson, Brown y Birdsey (2007) y el manual de muestreo del Programa Mexicano del Carbono [PMC] (2015) para muestreos forestales y de carbono (Fig. 4).
Se registró la presencia de todas las especies de plantas vasculares en cada una de las cinco subunidades del sitio de muestreo, comenzando por el círculo interior de 12 56 m2 hasta llegar a la subunidad más externa (PMC, 2015). Se describió el tipo funcional de cada especie de acuerdo con el sistema de clasificación funcional desarrollado por Gillison (2002), el cual registra, la configuración espacial y temporal del tejido foliar y vascular de las plantas evaluadas, así como aptitudes relacionadas con su supervivencia y respuesta al ambiente.
El método de Gillison (2002, 2006) describe cada especie como un modelo funcional de dos componentes: su estructura fotosintética y su sistema vascular de soporte. La estructura fotosintética se caracteriza de acuerdo con la unidad foliar funcional más repetitiva, atendiendo a su tamaño, inclinación, clorotipo y forma. El sistema vascular de soporte es descrito con base en las formas de vida de Raunkiær (1934) y una clasificación de sistemas radicales adventicios. Los atributos funcionales evaluados constan de 36 caracteres, denominados elementos funcionales (Tabla 2), de manera que las especies y morfoespecies con la misma combinación de elementos funcionales conforman un tipo funcional (Gillison, 2002; Gillison, 2006).
Tabla 2 Atributos y elementos funcionales del sistema de clasificación de Gillison (2006) para plantas vasculares.
| Componentes del modelo funcional | Atributos funcionales | Elementos funcionales | Descripción |
| Cubierta fotosintética | nr | Unidad foliar no repetida | |
| pi | Picófila (< 0.2 cm) | ||
| le | Leptófila (0.2 cm-0.8 cm) | ||
| na | Nanófila (0.8 cm-2.5 cm) | ||
| Tamaño foliar | mi | Micrófila (2.5 cm-7.5 cm) | |
| no | Notófila (7.5 cm-12.5 cm) | ||
| me | Mesófila (12.5 cm-25 cm) | ||
| pl | Platífila (25 cm-36 cm) | ||
| ma | Macrófila (36 cm-83 cm) | ||
| mg | Megáfila (> 83 cm) | ||
| ve | Vertical (> 30° por encima de la horizontal) | ||
| Inclinación foliar | la | Lateral (± 30° a la horizontal) | |
| pe | Pendular (> 30° por debajo de la horizontal) | ||
| co | Compuesta | ||
| do | Dorsoventral | ||
| is | Isobilateral o isocéntrico | ||
| de | Caducifolio | ||
| Clorotipo foliar | ct | Córtico (tallo fotosintético) | |
| ac | Aclorófilo (sin clorofila) | ||
| ro | Roseta | ||
| so | Sólido tridimensional | ||
| su | Suculento | ||
| Morfotipo foliar | pv | Nervadura paralela | |
| fi | Filicoide (helechos) | ||
| ca | Insectívoro | ||
| ph | Fanerofita | ||
| ch | Caméfita | ||
| Forma de vida | hc | Hemicriptófita | |
| cr | Criptófita | ||
| th | Terófita | ||
| Estructura vascular de soporte | li | Lianoide | |
| ad | Adventicia (e.g. contrafuertes) | ||
| ae | Aérea (e.g. neumatóforos) | ||
| Tipo de raíz | ep | Epifítica (e.g. Tillandsia spp.) | |
| hy | Hidrofítica (e.g. Nymphaea spp.) | ||
| pa | Parasítica (e.g. Cuscuta spp.) |
Se fotografiaron y registraron las especies en floración o fructificación, mediante los métodos estándar (Lot y Chiang, 1986). La identificación taxonómica de gabinete se llevó a cabo con ayuda de literatura especializada. La nomenclatura de las especies se basó en el sistema de clasificación taxonómica de angiospermas (Byng et al., 2016). Para la nomenclatura de gimnospermas y helechos se consultó el proyecto de flora mundial Trópicos, del Missouri Botanical Garden [MBG] (2018).
Resultados
Se identificaron 100 especies, pertenecientes a 72 géneros y 35 familias. Solo se documentó una especie del orden Polypodiales (Asplenium monanthes L.), y el oyamel fue la única gimnosperma registrada. Las angiospermas están representadas por 98 especies, 14 pertenecientes a la clase Liliopsida y 84 a la clase Magnoliopsida. Las familias mejor representadas fueron Asteraceae (24 spp.), Erica-ceae (9 spp.), Poaceae (9 spp.), Orchidaceae y Rosaceae, ambas con 5 especies y Lamiaceae (4 spp.) (Fig. 5). La densidad promedio de árboles de más de 7.5 cm de diámetro normal por sitio fue de 32.9 árboles, predominantemente A. religiosa, con un valor promedio de 43 cm de diámetro normal.
Figura 5 Número de especies y géneros de las familias de plantas vasculares mejor representadas en los sitios de bosque de oyamel muestreados.
Se registraron 55 tipos funcionales de plantas, los 15 más frecuentes están constituidos por 62 especies que representan 80% de los registros de frecuencias del muestreo. El número promedio de tipos funcionales por sitio de muestreo (1000 m2) fue de 19.8, mientras que la riqueza de especies fue de 30.2 en promedio.
Las curvas de acumulación de especies y de tipos funcionales en relación con las áreas (A) de muestreo, se ajustaron mediante una regresión lineal ordinaria para cada sitio, con corrección de sesgos para el caso de la transformación logarítmica del modelo potencial. La tabla 3 muestra los resultados para el caso de riqueza de especies (S) y la tabla 4 para riqueza de tipos funcionales (Sg).
Tabla 3 Ajuste del modelo logarítmico y potencial para la relación riqueza de especies-área (S-A).
| Sitio | Modelo logarítmico para S | Modelo potencial para S | |||||||||
| (ecuación 2) | (ecuación 1) | ||||||||||
| c | z | R 2 | RECM | c | z | R2aritmético | FC | EER | RECM | R 2 log-log | |
| 1 | -1.4729 | 3.3697 | 0.9925 | 0.4336 | 3.8665 | 0.2620 | 0.9572 | 1.0043 | 0.0929 | 1.1532 | 0.9667 |
| 2 | 1.0071 | 4.3802 | 0.9867 | 0.7530 | 7.2689 | 0.2195 | 0.9691 | 1.0027 | 0.0732 | 1.2247 | 0.9704 |
| 3 | 4.5248 | 2.7385 | 0.9201 | 1.1940 | 7.8604 | 0.1621 | 0.9181 | 1.0036 | 0.0843 | 1.2191 | 0.9309 |
| 4 | 2.0475 | 4.2538 | 0.9650 | 1.1982 | 8.3924 | 0.1961 | 0.9960 | 1.0003 | 0.0247 | 0.4196 | 0.9957 |
| 5 | 7.5666 | 3.5592 | 0.9818 | 0.7162 | 11.3120 | 0.1562 | 0.9519 | 1.0020 | 0.0632 | 1.2146 | 0.9570 |
| 6 | -5.1613 | 4.2950 | 0.8732 | 2.4217 | 3.6575 | 0.2814 | 0.9711 | 1.0045 | 0.0943 | 1.3249 | 0.9701 |
| 7 | -1.2041 | 3.7903 | 0.9248 | 1.5988 | 5.3602 | 0.2281 | 0.9842 | 1.0020 | 0.0633 | 0.7936 | 0.9793 |
| 8 | -0.5420 | 4.5281 | 0.9964 | 0.4054 | 6.3302 | 0.2383 | 0.9722 | 1.0023 | 0.0678 | 1.2287 | 0.9783 |
| 9 | 0.9676 | 4.1906 | 0.9866 | 0.7234 | 7.1699 | 0.2139 | 0.9900 | 1.0008 | 0.0393 | 0.6539 | 0.9908 |
| 10 | -4.3064 | 5.3500 | 0.9950 | 0.5607 | 4.6447 | 0.2973 | 0.9326 | 1.0073 | 0.1207 | 2.3757 | 0.9568 |
| 11 | 3.4218 | 4.6536 | 0.9330 | 1.8442 | 10.3380 | 0.1823 | 0.9824 | 1.0011 | 0.0470 | 1.0111 | 0.9821 |
| 12 | -8.0077 | 5.6858 | 0.9146 | 2.5698 | 3.8550 | 0.3126 | 0.9832 | 1.0048 | 0.0980 | 1.2002 | 0.9738 |
| 13 | -1.7150 | 6.6544 | 0.8716 | 0.9705 | 3.3914 | 0.3436 | 0.9688 | 1.0130 | 0.1610 | 2.0752 | 0.9432 |
| 14 | 6.9544 | 2.3379 | 0.9838 | 0.4433 | 9.3392 | 0.1343 | 0.9763 | 1.0006 | 0.0351 | 0.5421 | 0.9817 |
| 15 | -3.5622 | 4.2952 | 0.9144 | 1.9446 | 4.5305 | 0.2604 | 0.9847 | 1.0013 | 0.0519 | 0.8973 | 0.9892 |
| Promedio | 0.9493 | 1.1852 | 0.9692 | 1.1556 | 0.9711 | ||||||
Tabla 4 Ajuste del modelo logarítmico y potencial para la relación riqueza de tipos funcionales área (Sg-A)
| Sitio | Modelo logarítmico para | Modelo potencial para | |||||||||
| S g (ecuación 2) | S g (ecuación 1) | ||||||||||
| c | z | R 2 | RECM | c | z | R 2 aritmético | FC | EER | RECM | R 2 log-log | |
| 1 | 1.4341 | 2.0854 | 0.9518 | 0.6941 | 3.8926 | 0.2129 | 0.8683 | 1.0089 | 0.1333 | 1.2496 | 0.9030 |
| 2 | 5.4341 | 2.0854 | 0.9518 | 0.6941 | 7.3401 | 0.1491 | 0.8972 | 1.0037 | 0.0855 | 1.0600 | 0.9173 |
| 3 | 5.6366 | 1.4533 | 0.8890 | 0.7598 | 7.1506 | 0.1149 | 0.9198 | 1.0025 | 0.0700 | 0.6523 | 0.9077 |
| 4 | 5.3681 | 2.2958 | 0.9945 | 0.2533 | 7.7834 | 0.1496 | 0.9713 | 1.0010 | 0.0442 | 0.6005 | 0.9767 |
| 5 | 6.2648 | 2.3162 | 0.9469 | 0.8114 | 8.6793 | 0.1398 | 0.9439 | 1.0019 | 0.0615 | 0.8381 | 0.9496 |
| 6 | 1.2552 | 2.0417 | 0.7454 | 1.7652 | 4.6466 | 0.1725 | 0.8395 | 1.0110 | 0.1478 | 1.4885 | 0.8324 |
| 7 | 1.4480 | 2.3589 | 0.9636 | 0.6787 | 4.8349 | 0.1934 | 0.9777 | 1.0014 | 0.0526 | 0.5311 | 0.9801 |
| 8 | -0.4964 | 2.8217 | 0.9595 | 0.8567 | 3.9779 | 0.2344 | 0.9669 | 1.0024 | 0.0699 | 0.7854 | 0.9762 |
| 9 | 5.4641 | 2.0006 | 0.9690 | 0.5297 | 7.7141 | 0.1351 | 0.9901 | 1.0003 | 0.0244 | 0.3044 | 0.9911 |
| 10 | 1.7125 | 2.7804 | 0.9527 | 0.9162 | 5.1134 | 0.2133 | 0.8778 | 1.0077 | 0.1241 | 1.5871 | 0.9152 |
| 11 | 5.0740 | 3.2223 | 0.9695 | 0.8455 | 9.1933 | 0.1613 | 0.9899 | 1.0004 | 0.0283 | 0.4903 | 0.9916 |
| 12 | -0.0849 | 2.7799 | 0.9397 | 1.0419 | 4.4517 | 0.2163 | 0.9815 | 1.0020 | 0.0629 | 0.5942 | 0.9773 |
| 13 | -0.5251 | 3.2221 | 0.9252 | 1.3554 | 4.8889 | 0.2210 | 0.9759 | 1.0031 | 0.0791 | 0.8031 | 0.9661 |
| 14 | 6.1164 | 1.8328 | 0.9876 | 0.3031 | 7.9766 | 0.1265 | 0.9930 | 1.0002 | 0.0192 | 0.2280 | 0.9937 |
| 15 | -0.9527 | 2.9907 | 0.9907 | 0.4288 | 3.8659 | 0.2450 | 0.9843 | 1.0011 | 0.0469 | 0.5997 | 0.9900 |
| Promedio | 0.9425 | 0.7956 | 0.9451 | 0.0700 | 0.7875 | 0.9512 | |||||
El modelo potencial resultó ligeramente más significativo (R2 y RECM) al modelo logarítmico, aunque en casos particulares este último modelo presentó mejores ajustes.
En las tablas 3 y 4 se muestran los coeficientes de determinación del modelo potencial en el espacio log-log y el aritmético. Se puede observar que el aritmético fue el espacio correcto para decidir cuál modelo S-A es mejor. La ecuación (7) (Tabla 3 y 4), presentó valores bajos del factor de corrección (FC), de manera que no se intentó corregir las constantes estimadas del modelo potencial.
La figura 6 presenta las relaciones entre los parámetros del modelo potencial (Tabla 3 y 4), mostrando que el ajuste estadístico (R2) es relativamente bajo, particularmente entre los parámetros de la relación Sg-A. La dispersión de los parámetros sobre la relación teórica entre ellos implica que las líneas rectas (espacio log-log) se intersectan en una zona amplia, sin converger en un punto común o zona reducida de intersección, de modo que las relaciones entre los parámetros tienen alta incertidumbre para su uso en estimaciones.
Figura 6 (a) Relación entre los parámetros de las curvas riqueza de especies-área (S-A) y (b) riqueza de tipos funcionales-área (Sg-A).
En el caso de la relación S-Sg, se estimó con la ecuación (43) ajustada directamente por regresión estadística de los datos muestrales (todas las áreas). La figura 7 muestra el ajuste estadístico con una baja dispersión, implicando una zona compacta de intersección, por lo que la ecuación (18) puede considerarse con baja incertidumbre. Asimismo, se muestra la misma relación S-Sg pero producto de aplicar la ecuación (15) usando los parámetros c, cg, z y zg estimados de las relaciones S-A y Sg-A ajustadas (Tabla 3 y 4). Ambos tipos de ajustes resultaron en metaparámetros (asg y bsg) comparables y con ajustes similares (R2). Lo anterior muestra que los parámetros de la relación S-Sg es robusta y puede obtenerse directamente de los parámetros de las curvas riqueza-área.
Figura 7 Relación entre los parámetros de la relación riqueza de especies-riqueza de tipos funcionales (S-Sg) estimada usando: (a) los parámetros de las relaciones de riqueza-área (S-A y Sg-A), y (b) directamente por la regresión estadística entre S y Sg
La aplicación del modelo logarítmico a las curvas S-A y Sg-A se evaluó mediante la relación S- Sg dada por la ecuación (35), que es un modelo lineal con una constante aditiva y una multiplicativa. La figura 8 ilustra la relación entre los parámetros de S-Sg, donde el ajuste del patrón de la ecuación (35) indica mayor dispersión para el caso de los parámetros de la relación S-Sg del modelo potencial (Fig. 7).
Figura 8 Relación entre la constante multiplicativa y aditiva del modelo logarítmico para la relación riqueza de especies-riqueza de tipos funcionales (S-Sg), ajustado directamente por regresión estadística.
El uso de las relaciones A-S y A-Sg, en las ecuaciones (23) y (24), para estimar los parámetros de S-Sg, ecuación (25), resultó en un mejor ajuste (Fig. 9) que en el caso de las relaciones S-A y Sg-A (Fig. 7), en comparación con el caso del ajuste directo por regresión lineal del patrón de los parámetros S-Sg (Fig. 7).
Figura 9 Relación entre los parámetros de la relación riqueza de especies-riqueza de tipos funcionales (S-Sg), estimada usando los parámetros de las relaciones A-S y A-Sg.
La figura 10 muestra los patrones de los parámetros de las relaciones A-S y A-Sg, ecuaciones (23) y (24), donde resultan mejores ajustes que en el caso de los patrones S-A y Sg-A (Fig. 6).
Figura 10 Relación entre los parámetros de la relación del área con (a) riqueza de especies (A-S) y (b) con tipos funcionales (A-Sg).
Se puede estimar S para un valor dado de Sg asociado a un área de muestreo, mediante la relación S-Sg (áreas de muestreo implícitas), con valores medidos en campo (Fig. 11), donde la relación entre el valor de S medido y el estimado mediante la relación S-Sg, muestra un sesgo (constante aditiva de la línea recta de ajuste) relativamente alto. La relación que es forzada a pasar por el origen brinda una visión de la bondad del ajuste (Fig. 11).
Figura 11 Estimación de riqueza de especies (S) a partir de (a) la riqueza de tipos funcionales (Sg), usando la relación entre S y Sg y (b) los resultados de las estimaciones. La línea de ajuste continua representa el caso de la regresión forzada a pasar por el origen y la punteada el caso contrario.
La estimación de S usando la relación A-Sg, ecuación (42) para obtener bsg de la ecuación (47) y utilizar la ecuación (45) (Fig. 9), para obtener asg y así aplicar la ecuación (43) para obtener S (Fig. 12). Los resultados obtenidos usando la relación A-Sg presentan menor sesgo que los obtenidos con estimaciones directas (Fig. 11).
En el caso de estimar Sg dado S, usando la relación entre ambas variables se obtiene un sesgo relativamente alto, al igual que el caso anterior (Fig. 13).
Figura 12 Estimación de S de la relación A-Sg para estimar el exponente de la relación S-Sg. La línea de ajuste continua representa el caso de la regresión forzada a pasar por el origen y la punteada el caso contrario.
Figura 13 Estimación de Sg de la relación entre S y Sg medidos. La línea de ajuste continua representa el caso de la regresión forzada a pasar por el origen y la punteada el caso contrario.
La figura 14 muestra la estimación de Sg usando la relación A-S, con un procedimiento similar al usado para el caso de A-Sg. Los resultados tienen menos sesgo que el caso de las estimaciones directas (Fig. 13).
Figura 14 Estimación de Sg de la relación A-S para estimar el exponente de la relación S-Sg. La línea de ajuste continua representa el caso de la regresión forzada a pasar por el origen y la punteada el caso contrario.
Las relaciones entre los parámetros de las curvas S-A, Sg-A o S-Sg, o las funciones inversas, pueden mejorarse usando un factor de escala q, ecuación (12). La figura 15 muestra un ejemplo de la relación de los parámetros de Sg-A (Fig. 6).
Discusión
La interpretación teórica de la relación riqueza de especies-área se ha enfocado en diferentes hipótesis (Connor y McCoy, 1979; McGuinness, 1984; Turner y Tjørve, 2005), sin obtener evidencia contundente de su validez generalizada (Connor y McCoy, 1979). Aunque el problema teórico de la comprensión de la relación entre riqueza y área permanece, las relaciones empíricas desarrolladas tienen limitaciones en la parte de los ajustes estadísticos y en la complejidad de hacer operativos sus resultados (Wright, 1981; McGuinness, 1984).
Los resultados obtenidos al usar las relaciones entre el número de tipos funcionales y el de especies vasculares podrían permitir métodos alternativos para obtener indicadores de diversidad (Gillison et al., 2003 y 2013; Gillison y Liswanti, 2004), dado que la estimación de la riqueza de tipos funcionales tiene requerimientos mínimos de entrenamiento profesional, haciendo el uso de Sg costo-efectivo para enfoques de inventarios comunitarios o similares.
Desde un enfoque estrictamente matemático, independientemente de su interpretación ecológica, el uso de los patrones entre los parámetros de las relaciones funcionales S-A, Sg-A y S-Sg, y sus relaciones inversas, permite simplificar el problema de estimación conjunta de S y Sg. Los resultados obtenidos muestran que el enfoque utilizado permite estimaciones comparables, o mejores, que los ejercicios directos de medición.
Un problema asociado a las estimaciones directas de S dado Sg, o de Sg dado S, es el requerimiento de generalización en su aplicabilidad en un tipo de vegetación o ecosistema. La figura 15 muestra que, al elegir unidades de medida adecuadas (factores de escala), es posible utilizar el marco teórico presentado en forma robusta y con reducción de incertidumbres importantes, haciendo uso de “artefactos” del método, a favor del investigador.
La propuesta de la relación entre los exponentes de las relaciones A-S, A-Sg y S-Sg permite la simplificación de estimaciones de la riqueza estableciendo un vínculo entre sus exponentes, de manera que, con el conocimiento de una de ellas, el resto pueden ser calculadas directamente.
Conclusiones
El marco teórico presentado permite relacionar los parámetros de las curvas de riqueza y áreas de muestreo (anidadas) con base en las propiedades matemáticas de un conjunto de rectas que se interceptan en una zona común. Este análisis generó estimaciones de riqueza de especies equiparables con las mediciones directas, a partir del número de tipos funcionales, caracterizados con un método que no requiere conocimientos taxonómicos.
Los hallazgos obtenidos pueden simplificar considerablemente la obtención de indicadores de diversidad en inventarios de plantas vasculares. Sin embargo, los alcances de esta investigación están orientados a la vegetación sucesionalmente madura, por lo tanto, su aplicación en bosques bajo disturbio o en otras etapas sucesionales, requerirá de evidencia experimental adicional, particularmente para la relación entre la riqueza de plantas vasculares y otros taxa de interés.
