Introducción

La mosca blanca Bemisia tabaci (Gennadius, 1889) Hemiptera: Aleyrodidade, representa un complejo de especies reconocidas como extremadamente invasoras, es una de las plagas hortícolas más devastadoras en todo el mundo. Bemisia tabaci exhibe una alta diversidad genética dentro del complejo de especies polífagas. Se les conoce como vectores de un gran número de virus vegetales, siendo los begomovirus el principal grupo de virus asociados a la mosca blanca (^{Navas et al., 2011}). Solo las especies del complejo B. tabaco son capaces de transmitirlas, de manera persistente (^{Ghanim, 2014}). La mayor parte de la información sobre la transmisión se basa en la interacción del begomovirus tomato yellow leaf curl virus (TYLCV) y B. tabaci Oriente Medio-Asia Menor 1 (MEAM1, anteriormente conocido como biotipo B). Se cree que las interacciones de distintos begomovirus y diferentes especies de B. tabaco siguen un patrón similar (^{Rosen et al., 2015}).

En México, el tomate (Solanum lycopersicum L.) es la hortaliza con mayor volumen de producción 1 180 586 t y es la segunda más cultivada en el mundo, debido a la gran importancia en la alimentación humana y por tener los niveles más altos de rentabilidad en el ámbito agropecuario (^{Bautista et al., 2010}; ^{SIAP, 2016}). Este cultivo es atacado por plagas, como mosca blanca (Bemisia tabaci Genn.) que ocasiona problemas fisiológicos al alimentarse de la savia de las plantas y por ser vector de virus, que provocan los daños de mayor impacto económico (^{Fang et al., 2013}), específicamente de los begomovirus (Familia Geminiviridae) detectados en esta solanácea en México (^{Lugo et al., 2011}).

Actualmente, B. tabaci está ampliamente distribuida en la agricultura mundial con más de 600 hospederos. Algunos hospederos con cultivos importantes que están expuestos al uso intensivo de insecticidas contra dicha plaga, misma que tiene la capacidad de desarrollar resistencia rápidamente a insecticidas organofosforados, carbamatos, reguladores del crecimiento, hidrocarburos clorados y piretroides (^{Caballero et al., 2013}; ^{Xie et al., 2014}). El problema aumenta cuando se utilizan insecticidas de contacto y alta toxicidad, causantes del decremento de enemigos naturales; además solo reducen las poblaciones de adultos de B. tabaci, pero no afectan estados inmaduros que se ubican en el envés de las hojas.

La rotación con productos de diferente modo de acción mitiga la evolución de la resistencia a los insecticidas (^{Sparks et al., 2020}). La aplicación de extractos vegetales y aceites minerales tienen efecto insecticida, insectistático repelente de plagas insectiles, resultando en un menor impacto de la fauna benéfica y los puede elaborar el productor (^{Molina, 2001}).

Es de vital importancia un diagnóstico pertinente y la protección del cultivo contra vectores virales en las primeras semanas después del trasplante. El estudio se realizó con el objetivo de evaluar la efectividad residual de cinco insecticidas sintéticos, cuatro botánicos y un aceite mineral, en plántulas de tomate infestadas con moscas blancas a diferentes días después del tratamiento.

Materiales y métodos

La investigación se realizó en un invernadero de la Universidad Autónoma Chapingo (UACH). Se evaluaron dos factores: 1) tratamientos con insecticidas; y 2) periodo de infestación de mosca blanca en plántulas a los 0, 5 y 10 días después de la aplicación (DDA). Se utilizaron 11 tratamientos y un testigo (Cuadro 1), los cuales se distribuyeron en un diseño de bloques completos al azar con tres repeticiones, generándose 36 unidades experimentales en cada periodo de infestación, la unidad experimental fue una jaula entomológica de 30×30×50 cm (largo-ancho-alto), con tres plántulas de tomate cultivar Río Grande (35 días de edad) en un contenedor de unicel (poliestireno expandido) de 0.5 L. El experimento se repitió dos veces, el 16 de febrero de 2017 y el 10 de junio de 2017.

Las ninfas y adultos de B. tabaci que se utilizaron en los ensayos se recolectaron mediante muestreo sistemático en transecto W, en un cultivo de tomate en el campo experimental del Colegio Superior Agropecuario del Estado de Guerrero. Las ninfas de B. tabaci del cuarto instar (‘pupa’, ojos visibles a través del integumento), se obtuvieron de cinco hojas infestadas. Los adultos del insecto se capturaron con un succionador entomológico. Los dos estadios se transfirieron a una jaula-umbráculo de 1.8×1.5×2 m (largo-ancho-alto), en donde se criaron y reprodujeron durante 60 días en invernadero de cristal en la UACH.

Se sembraron semillas del cultivar de tomate Río Grande en sustrato con bocashi en bandejas de germinación (speedling) y se mantuvieron dentro del laboratorio para evitar la contaminación con plagas y enfermedades. Las plántulas de tomate utilizadas para las dos fases de estudio se trasplantaron a contenedores de unicel con capacidad de 0.5 kg de suelo arcilloso, a los 30 días después de la emergencia.

Los 11 tratamientos de insecticidas y un testigo (Cuadro 1), se aplicaron cuando las plántulas de tomate tenían cuatro hojas verdaderas (35 días de edad). Se utilizó un coadyuvante no iónico con acción surfactante, humectante, dispersante y penetrante, reductor de la tensión superficial del agua, basado en la tecnología de compuestos órgano siloxanos modificados para ser usados en mezcla de productos plaguicidas y fertilizantes foliares que se aplican con agua (Break Thru^®) en las mezclas de cada tratamiento, a dosis de 0.3 ml L^-1.

Se utilizaron dosis bajas recomendadas por los fabricantes para la aplicación de insecticidas. Se incluyó un tratamiento Testigo no tratado por periodo de infestación. La aplicación de los productos se llevó a cabo con una aspersora manual marca Truper considerando un gasto de 250 L ha^-1, hasta punto de goteo y para las aplicaciones de inyección en el cuello de la planta, el gasto fue de 1 000 L ha^-1. Las tres macetas de cada unidad experimental se colocaron dentro de una jaula entomológica cubierta de organza con una abertura de malla de 400 micras, con acceso en la parte superior y soportado por un marco de metal de 20×20×40 cm (largo-ancho-alto). La infestación se efectuó con adultos, de edad desconocida y sin sexar. En cada Jaula y para cada periodo (0, 5 y 10 DDA). Se introdujeron 20 adultos de B. tabaci. En total se usaron 4 320 especímenes de B. tabaci para los dos ensayos. Se realizaron riegos según la necesidad de las plantas y se mantuvieron en invernadero a un promedio de 29 °C, 70% de humedad relativa, con fotoperiodo natural (luz/oscuridad).

Las variables en estudio fueron: el número de huevos por plántula y el porcentaje de efectividad del tratamiento, las cuales se evaluaron 10 días después de la introducción de los adultos de mosca blanca (0, 5 y 10 DDA). De cada unidad experimental, se examinó con un microscopio estereoscópico el envés de las hojas y se registró el número de huevos de mosca blanca por plántula, obteniendo el valor promedio de ésta. Los datos de la variable número promedio de huevos por plántula, a los 0, 5 y 10 DDA y la interacción entre los dos factores se analizaron estadísticamente.

Se realizó primero una prueba de bondad de ajuste y posteriormente un análisis de varianza individual a los 0, 5 y 10 DDA y un análisis combinado a través de los DDA, en ambos ensayos. Además, se efectuó una prueba de comparación múltiple de medias utilizando el método de la diferencia mínima significativa de Fisher (p= 0.01) con el software Statistical Analysis System ^{(SAS) Institute (2018)}. A partir del número promedio de individuos en cada planta evaluada se estimó el porcentaje de efectividad de cada tratamiento con la fórmula de ^{Abbott (1925}): ET=((ST-st)/ST) ×100. Donde: ET= eficacia del tratamiento; ST= porcentaje de incidencia en el testigo; st= porcentaje de incidencia en cada tratamiento.

Resultados y discusión

Los tratamientos con insecticidas, los DDA y la interacción entre ambos mostraron efectos significativos en los dos ensayos (Cuadro 2).

Cuando los datos de 0, 5 y 10 DDA se agruparon y analizaron como un solo conjunto en cada ensayo. Se encontró que el promedio de huevos por plántula de tomate, en general, varió de 22 a 861.89. Mientras que el porcentaje de efectividad de los insecticidas fluctuó de 14.61 a 97.48% en los ensayos. La comparación múltiple de medias mostró evidencia significativa (p= 0.01) de que todos los tratamientos con insecticidas fueron mejores que el testigo en la densidad de huevos de mosca blanca. En general, los tratamientos con insecticidas naturales Saf-T- Side y ASPHIX^® 90, registraron las mayores densidades de huevos, en el primer y segundo ensayo (Cuadro 3).

La comparación múltiple de medias (p= 0.01) indicó que el testigo representó la agrupación con la mayor densidad de huevos a los 0, 5 y 10 DDA en el primer y segundo ensayo (Cuadros 4 y 5). En la evaluación realizada 10 días después de haber infestado las plantas, se registró en el tratamiento control un promedio de 874 huevos planta^-1, este valor es alto, pero se ha documentado que las poblaciones de B. tabaci pueden alcanzar más de mil adultos por planta (^{Argerich y Troilo, 2011}).

En el tratamiento con Confidor^® 350 SC (Imidacloprid) aplicado en suelo, se encontró que el número de huevos por planta se ubicó siempre en el grupo estadísticamente más bajo, a los 0, 5 y 10 DDA (p= 0.01; DMS) en el primer ensayo y a los 0 y 5 DDA en el segundo ensayo (Cuadros 4 y 5), también se determinó que este tratamiento a los 10 DDA del segundo ensayo, se ubicó en el segundo agrupamiento con la menor densidad de huevos (Cuadros 4 y 5).

El ingrediente activo imidacloprid del grupo de los neonicotinoides, desde hace más de dos décadas ha sido utilizado contra una amplia gama de insectos chupadores, por ser un insecticida sistémico. Este insecticida actúa sobre el sistema nervioso central de los insectos, causando un bloqueo irreversible de los receptores de la acetilcolina (^{Kagabu, 2011}). Sin embargo, existe numerosa evidencia científica de que el uso indiscriminado de este agroquímico ha provocado que poblaciones de adultos de mosca blanca desarrollen resistencia a los neonicotinoides, como imidacloprid (^{Caballero et al., 2013}). No obstante, en esta investigación el Confidor^® 350 SC mostró un porcentaje de efectividad que fluctuó de 95.38 al 88.03% en los distintos periodos de infestación en los dos ensayos. Probablemente, debido a que las poblaciones de B. tabaci, del valle de Iguala y Cocula, Guerrero, no han estado en constante contacto con Imidacloprid.

Esto se debe a que los cultivos hospederos del insecto se desarrollan en una superficie limitada y se rotan constantemente con maíz (Zea mays L.) y sorgo (Sorghum bicolor (L.) Moench) año tras año, retrasando el cambio hereditario en la sensibilidad de mosca blanca a este insecticida como lo sugiere ^{Sparks et al. (2020}). Al respecto, ^{Caballero et al. (2013}), documentaron que aislaron moscas blancas de campos que estuvieron expuestas a imidacloprid hasta 2007. Dichas poblaciones se evaluaron en ensayos en 2008 y 2009. Presentaron disminución en la sensibilidad hacia imidacloprid a nivel de la DL₅₀ y DL₉₅. En cambio, la población que se evaluó hasta 2010 volvió a presentar susceptibilidad y se recuperó la eficacia biológica del producto a las dos dosis mencionadas. ^{Gastélum et al. (2014}), evaluaron insecticidas para el manejo de B. tabaci y confirmaron que los tratamientos con Imidacloprid solo y combinado fueron más eficientes para reducir la incidencia de insectos adultos.

El tratamiento con Movento^® 150 OD (Spirotetramat) se encontró en el grupo con las densidades de huevos más bajas estadísticamente, a los 0, 5 y 10 DDA en el primer ensayo, y a los 0 y 5 DDA en el segundo ensayo. Mientras que a los 10 DDA del segundo ensayo, se ubicó en el tercer grupo estadísticamente más bajo (p= 0.01). El porcentaje de efectividad en los periodos de 0, 5 y 10 DDA osciló de 93.5 a 81.43% en el primer y segundo ensayos (Cuadros 4 y 5).

A pesar de que Spirotetramat se presenta como un producto más efectivo contra huevos de B. tabaci, hay evidencia de que éste es eficaz contra adultos, por ser un insecticida sistémico y translaminar (^{Nauen et al., 2008}). En pruebas de campo en España y Brasil, se han encontrado porcentajes de efectividad que varían de 84-96 y 78-96%, al usarlo solo o en mezcla con imidacloprid (^{Brück et al., 2009}). Por otra parte, ^{Xie et al. (2011}) documentaron que Movento^® presenta persistencia y buen control de B. tabaci, pero puede mejorar la eficacia cuando se alterna con productos de diferente modo de acción.

El insecticida Muralla Max^® 300 OD (Betacyflutrin + Imidacloprid) con excepción de los valores tomados a los 5 DDA, en el primer ensayo y a los 10 DDA en el segundo ensayo, se clasificó en el segundo grupo estadístico con el menor número de huevos (p= 0.01), siempre precedido del resto de los tratamientos con insecticidas sintéticos. La eficacia del tratamiento varió de 74.46 al 64.96% en los dos ensayos cuando se infestó con mosca blanca a los 0, 5 y 10 DDA. Al respecto, ^{Silva et al. (2012}) reportaron que con los ingredientes activos betacyflutrin + imidacloprid aplicados a los huevos B. tabaci en el cultivo de soya obtuvieron 86.99% de control del insecto, que es valor mayor a los obtenidos con el tratamiento Muralla Max® en esta investigación (Cuadros 4 y 5).

Sivanto^® Prime 200 SL (Flupyradifurone; aplicación en suelo), fue el único tratamiento cuya densidad de huevos se mantuvo estadísticamente en la agrupación más baja o no estadísticamente diferentes del grupo más bajo (p= 0.01) a los 0, 5 y 10 DDA en ambos ensayos. El porcentaje de efectividad de este insecticida con aplicación al suelo fluctuó de 99.96 al 94.31% en los tres periodos de infestación (0, 5 y 10 DDA) de los dos ensayos. En comparación con imidacloprid aplicado en suelo, flupyradifurone presentó mayor porcentaje de efectividad y disminuyó el número de huevos (Cuadros 4 y 5). Los valores de la densidad de huevos en el tratamiento con Sivanto^® Prime 200 SL (Flupyradifurone) cuando se aplicó de manera foliar, con excepción del resultado obtenido a los 10 DDA en el segundo ensayo, colocaron a este insecticida en el grupo estadístico más bajo durante los diferentes periodos de infestación con mosca blanca (p= 0.01; DMS).

La efectividad de este insecticida en aplicación foliar varió de 99.92 a 88.47% en los periodos de infestación en los dos ensayos (Cuadros 4 y 5). Diversos estudios han confirmado que las densidades más bajas de B. tabaci se registran en los tratamientos con Flupyradifurone en comparación con insecticidas neonicotinodes (^{Smith y Giurcanu, 2014}). Sivanto^® Prime (Flupyradifurone) es un insecticida que controla insectos chupadores, que consiste en actuar como un antagonista del receptor nicotinico acetilcolina del insecto, de esa forma imita al neurotrasmisor de la acetilcolina.

Lo cual provoca que este no puede ser activado por la enzima respectiva, en su forma natural, y causa exitación del nervio de la célula, la persistencia de ese efecto provoca una alteración en el nervio del insecto y posteriormente, su colapso y a pesar de ser del mismo grupo de los neonicotinoides, no se ha demostrado que presente resistencia cruzada con imidacloprid, actuando en plagas resistentes, incluidas la mosquita blanca (^{Nauen et al., 2002}; ^{Nauen et al., 2015}).

En diversas investigaciones se ha encontrado que los tratamientos con Flupyradifurone provocan la inhibición prolongada de la alimentación y la reducción de la incidencia de mosca blanca, por lo que presenta gran potencial para suprimir la transmisión de virosis (^{Dempsey et al., 2017}; ^{Roditakis et al., 2017}). Además, no presenta efectos adversos para las abejas, mamíferos, humanos y la mayoría de los insectos benéficos. Se adapta bien a sistemas de manejo integrado de plagas agrícolas (^{Jeschke et al., 2015}).

En la combinación de Sivanto^® Prime 200 SL (Flupyradifurone) + Oberon^® 240 SC (Spiromesifen), con excepción del resultado obtenido a los 10 DDA en el segundo ensayo, ubicaron a este tratamiento combinado en el grupo (p= 0.01). El porcentaje de efectividad fluctuó de 100 al 89.1% en los tres periodos de infestación (0, 5 y 10 DDA) de ambos ensayos (Cuadros 4 y 5). ^{MahaLakshmi et al. (2015}), estimaron la eficacia de diez insecticidas contra mosca blanca, reportaron que el tratamiento de Spiromesifen (Oberon^® 240 SC) fue el más efectivo de diez insecticidas evaluados, el cual redujo 80% la población de ninfas del insecto. Además, ^{Smith y Giurcanu (2014}) evaluaron la combinación de modos de acción contra B. tabaci y encontraron las menores densidades de adultos en el tratamiento con Flupyradifurone (Sivanto^® Prime).

El aceite parafínico de petróleo Saf-T-Side en ambos ensayos mostró evidencia significativa (p= 0.01; DMS) de que las densidades promedio de huevos con este tratamiento se ubicaron constantemente en el segundo y tercer grupos más altos a los 0, 10 y 15 DDA.

La eficacia del tratamiento para ambos ensayos varió de 36.4 a 1.07% en los tres periodos de infestación (Cuadros 4 y 5). Este aceite agrícola parafinado impide el proceso respiratorio de huevos, larvas y adultos, y causa hipoxia (^{Varela et al., 2013}). ^{De Almeida et al. (2014}), al evaluar aceites minerales con el mismo modo de acción que Saf-T-Side, obtuvieron menos de 10% de mortalidad de huevos de B. tabaci. Otras investigaciones han determinado que B. tabaci es susceptible al aceite de petróleo cuando se encuentra en estados inmaduros, como huevo, para controlar las ninfas de la primera etapa (^{Larew y Locke, 1990}).

La agrupación estadística (p= 0.01) de PHC^® Neem^® (Azadirachtina) varió a los 0, 5 y 10 DDA en los dos ensayos. Fue el insecticida natural que presentó la menor densidad de huevos, siempre antecedido de los tratamientos sintéticos. La eficacia osciló de 65.87 a 43.5% en los dos ensayos, a través de los diferentes periodos de infestación (Cuadros 4 y 5). Los extractos de semillas de neem se conocen por causar mortalidad de B. tabaci (^{Carvalho et al., 2012}), dificultan al insecto encontrar la fuente de alimento; provocan repelencia y excitación del sistema nervioso que les dificulta volar y la ovoposición; el efecto irritante induce a los insectos a salir de sus refugios, lo que facilita el control (^{Navarrete et al., 2017}). ^{De Almeida et al. (2014}) documentaron que el aceite de la semilla de neem tiene gran potencial para utilizarse en programas de manejo integrado de mosca blanca. ^{MahaLakshmi et al. (2015}) encontraron una reducción de 35.23% de la población de ninfas en el tratamiento con Azadirachtina al 3%, a dosis de 5 ml L^-1.

El insecticida natural Asphix^® 90 (Aceite vegetal de semilla de soya), no presentó diferencias significativas con el tratamiento testigo a los 10 DDA en el primer ensayo; con excepción de este resultado, las densidades de huevos a los 0 y 5 DDA en el primer ensayo y a los 0, 5 y 10 DDA en el segundo ensayo, fueron estadísticamente no diferentes al tratamiento Saf-T-Side, ubicándose en el segundo y tercer grupos con la mayor densidad de huevos (p= 0.01; DMS). El extracto de soya presentó un porcentaje de efectividad de 42.09 a 0% a los 0, 5 y 10 DDA (Cuadro 4 y 5).

La acción insecticida de Asphix^® 90 probablemente tiene mayor actividad cuando el insecto está presente al momento de la aplicación, debido a que el producto tiene efecto desecante, es altamente lipofílico, altera la cubierta cerosa de ninfas y adultos; bloquea los espiráculos, provoca sofocación; limita el intercambio de gases a través del aerópilo en huevos, los cuales se endurecen y se dificulta la eclosión (^{Altiara, 2022}). En el tratamiento con Allium líquido^® (Allium sativum), las densidades de huevos a los 0, 5 y 10 DDA fueron intermedias en los dos ensayos, siempre con un mayor promedio que el tratamiento con PHC^® Neem^®.

Presentó efectividad de 60.25 a 26.57% durante los periodos de infestación (0, 5 y 10 DDA) en ambos ensayos (Cuadros 4 y 5). En un experimento realizado por ^{Liu et al. (2014}), quienes evaluaron 16 aceites botánicos, encontraron que A. sativum exhibió la mayor efectividad contra adultos de B. tabaci. Por el contrario, ^{Gómez et al. (1997}) reportaron que el extracto de ajo aplicado en el producto Garlic Barrier^® no presentó ningún efecto contra adultos de B. tabaci.

Las densidades de huevo en el tratamiento Biodie^® (Argemonina+Berberina+ Ricinina+a-terthienil) mostraron evidencia significativa (p= 0.01; DMS) similar al tratamiento con Allium liquido^®. Se colocó casi siempre en la misma agrupación estadística intermedia, con un porcentaje de efectividad que fluctuó de 57.81 al 14.06% a través de los diferentes periodos de infestación (Cuadros 4 y 5). Probablemente usando dosis altas de Biodi^®e podrían conseguir mejores porcentajes de efectividad que los obtenidos en la presente investigación. Al no ser un producto sistémico, se recomienda realizar buenas coberturas para lograr máximas eficiencias campo.

Conclusiones

Los resultados de esta investigación demuestran que las poblaciones de B. tabaci de la región norte de Guerrero, exhiben respuesta variable a todos los insecticidas sintéticos evaluados. Los productos naturales tienen efecto repelente o disuasivo de B. tabaci. El tratamiento con Sivanto^® Prime (Flupyradifurone) en aplicaciones foliar y en suelo presentó el mayor porcentaje de efectividad de todos los productos sintéticos, a los 0, 5 y 10 DDA, en los dos ensayos. De los tratamientos con productos naturales, el PHC^® NEEM^® (Azadiractina) registró el mayor porcentaje de efectividad, a los 0, 5 y 10 DDA en los dos ensayos. La información de este estudio sobre la efectividad residual de los productos utilizados contribuirá a diseñar un programa de manejo integrado de B. tabaci, junto con otros métodos de control como culturales y de resistencia genética de la planta hospedera, para prescindir del uso excesivo de insecticidas en el manejo de B. tabaci en tomate y otros cultivos hospederos.