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Revista mexicana de ciencias agrícolas

versión impresa ISSN 2007-0934

Rev. Mex. Cienc. Agríc vol.14 no.1 Texcoco ene./feb. 2023  Epub 19-Jun-2023

https://doi.org/10.29312/remexca.v14i1.2966 

Ensayos

Comportamiento epidemiológico de Salmonella sp. en alimentos de origen vegetal por región intercontinental

María Teresa Berrocal Martínez1 

Daniel Ruiz-Juárez2  § 

Mónica Gutiérrez-Rojas2 

Javier Olivares-Orozco2 

1Maestría en Ciencias Agropecuarias-Universidad Autónoma Metropolitana-Unidad Xochimilco. Calzada del Hueso 1100, Coyoacán, Ciudad de México, México. CP. 04960. (amyet96@hotmail.com).

2Departamento de Producción Agrícola y Animal-Universidad Autónoma Metropolitana-Unidad Xochimilco. Calzada del Hueso 1100, Coyoacán, Ciudad de México, México. CP. 04960. Tel. 55 44626217. (olivares@correo.xoc.uam.mx; mgutierrez@correo.xoc.uam.mx).

Resumen

Se representa el comportamiento epidemiológico y los serotipos específicos de Salmonella sp., en alimentos de origen vegetal por estado, país y región intercontinental. Los histogramas muestran incidencias de brotes en la población de África, Europa y América del Norte, distribución espacial de los serotipos y la curva de frecuencia relativa acumulada. Las enfermedades transmitidas por alimentos se debieron a Salmonella Infantis, S. Derby, S. Enteritidis, S. 1,4,[5],12:i:-, S. Agona, S. Panama, S. Typhi, S. Braenderup, S. Typhimurium, S. Newport, S. Saintpaul, S. Poona, S. Abony, S. Urbana, S. Adelaide y S. Uganda. En el continente africano, el comportamiento epidemiológico de S. enterica mostró diferencias estadísticas significativas (p≤ 0.0001), con prevalencia acumulada para África del Norte (49.9%), África Oriental (12%), Sudáfrica (3%) y África Occidental y Central (13%), en contraste con la incidencia observada para S. no tifoidea. En Europa, el comportamiento epidemiológico de Salmonella sp., por año de estudio mostró diferencias estadísticamente significativas (p≤ 0.0001) en la incidencia observada entre 28 países, así como la Fi de brotes de Salmonella sp., fue mayor en el último año. Entre las entidades federativas de EE. UU y México, también se observaron diferencias significativas (p≤ 0.0001) en la incidencia del número de brotes epidemiológicos por año. Sin embargo, a partir de 2019 se observó disminución en la curva epidemiológica. Entre las regiones de África, Europa y América del Norte, el comportamiento epidemiológico de Salmonella sp. presentó incidencias de 4.08, 30.82 y 65.1% respectivamente, debido al consumo de alimentos contaminados de origen vegetal.

Palabras clave: análisis del riesgo; contaminación cruzada; enfermedades transmitidas por los alimentos; enterobacterias

Abstract

The epidemiological behavior and specific serotypes of Salmonella sp. in plant-based foods are represented by state, country, and intercontinental region. Histograms show incidences of outbreaks in the population of Africa, Europe and North America, spatial distribution of serotypes and the cumulative relative frequency curve. The foodborne diseases were due to Salmonella Infantis, S. Derby, S. Enteritidis, S. 1,4,[5],12:i:-, S. Agona, S. Panama, S. Typhi, S. Braenderup, S. Typhimurium, S. Newport, S. Saintpaul, S. Poona, S. Abony, S. Urbana, S. Adelaide and S. Uganda. On the African continent, the epidemiological behavior of S. enterica showed significant statistical differences (p≤ 0.0001), with cumulative prevalence for North Africa (49.9%), East Africa (12%), South Africa (3%), and West and Central Africa (13%), in contrast to the incidence observed for non-typhoid S. In Europe, the epidemiological behavior of Salmonella sp. by year of study showed statistically significant differences (p≤ 0.0001) in the observed incidence among 28 countries, also, the Fi of outbreaks of Salmonella sp. was higher in the last year. Between the United States and Mexican states, significant differences (p≤ 0.0001) were also observed in the incidence of the number of epidemiological outbreaks by year. However, as of 2019, a decrease in the epidemiological curve was observed. Among the regions of Africa, Europe and North America, the epidemiological behavior of Salmonella sp. presented incidences of 4.08, 30.82 and 65.1% respectively, due to the consumption of contaminated plant-based foods.

Keywords: cross-contamination; enterobacteria; foodborne disease; risk analysis

Contaminación de alimentos vegetales de origen agrícola

En 2014, la Organización Mundial de la Salud (OMS) define a las enfermedades transmitidas por alimentos (ETA’s) como problema trascendental de salud pública en el mundo y el principal índice de mortalidad en infantes menores de cinco años (1.5 millones al año) en países en vías de desarrollo. Los brotes epidemiológicos causados por ETA’s en humanos pueden ser por consumo de alimentos de origen vegetal, contaminados con bacterias patógenas transmitidas durante la producción primaria, hasta la cosecha de los alimentos (Hernández et al., 2011), debido al uso incorrecto del agua para riego, contaminación cruzada durante prácticas de cosecha, proceso de lavado de vegetales después de la cosecha y manipulación de alimentos en empaque, embalaje, transporte y vida de anaquel (ICMSF, 2005; Jung et al., 2014).

Asimismo, por la interacción de microorganismos patógenos de la familia Enterobacteriaceae y Vibrionaceae, bacterias Gram negativas, Staphylococcus sp., bacterias Gram positivas (Soto et al., 2016). Los principales géneros y especies son Vibrio sp., Campylobacter sp., Yersinia enterocolitica, Shigella flexneri, Listeria monocytogenes, Escherichia coli y Salmonella sp., esta última es la principal precursora de ETA’s en animales y humanos (50%) (OMS, 2005; Betancor et al., 2006; Barreto et al., 2016; Andrews et al., 2021), quien presenta impacto epidemiológico en el mundo por los efectos en la salud pública (Alam, 2014; Anderson et al., 2016; Soodb et al., 2018).

Comportamiento epidemiológico y distribución espacial de Salmonella sp. por región

En 2021, US Food & Drug Administration (FDA) reconoce que la gastroenteritis y fiebre tifoidea tienen efecto epidemiológico de distribución mundial y se expresan de manera periódica en países desarrollados y subdesarrollados (Andrews et al., 2021). Anualmente existen 153 millones de brotes epidemiológicos causados por Salmonella, 91.28% se transmite por alimentos y 8.72% por causa desconocida. 57 000 casos terminan en muertes por Salmonella no tifoidea (NTS) (Majowicz et al., 2010; Healy y Bruce, 2018). La severidad causada por Salmonella sp., respecto a infecciones en humanos varía dependiendo del serotipo involucrado que afecta a niños menores de cinco años, de la tercera edad (Nair et al., 2015) y pacientes con inmunosupresión (Majowicz et al., 2010).

Distribución de Salmonella sp. en el continente africano

En África, Salmonella sp., afecta la salud pública de los habitantes por región (Majowicz et al., 2010; Reddy et al., 2010). De 1984 a 2006, en las cinco regiones del continente se dio seguimiento a los brotes epidemiológicos en humanos causados por especies de Salmonella (Cuadro 1). El comportamiento epidemiológico de S. enterica en las regiones del continente mostró diferencias estadísticas significativas (p≤ 0.0001) en la prevalencia acumulada en África del Norte (49.9%), África Oriental (12%), Sudáfrica (3%) y África Occidental y Central (13%) (Reddy et al., 2010).

El incremento de brotes de contaminación por S. enterica entre regiones del continente puede ser por el crecimiento poblacional, quien demanda productos alimenticios sin medidas de seguridad e higiene, disponibilidad de agua potable, aplicación de buenas prácticas agrícolas para producir alimentos inocuos y viabilidad del comercio internacional por ofertar alimentos sanos (Mtove et al., 2010; FAO, 2017). En Argelia, Egipto, Jordania, Líbano, Libia, Marruecos, Irak, Pakistán, Palestina, Arabia Saudita, Sudán, Túnez, Omán, Palestina y Emiratos Árabes Unidos se detectaron porcentajes de S. Enteritidis (29.8), S. Typhimurium (23.6%), S. Kentucky (20.3%) y otras salmonellas (26.3%) (Al-Rifai et al., 2019). La incidencia de Salmonella sp., se debió al porcentaje en ensaladas y sándwiches (25%), frutas y hortalizas frescas (5.8%), cárnicos, lácteos, huevo y mariscos (69.2%) (Al-Rifai et al., 2019).

Cuadro 1 Incidencia de Salmonella sp. por consumo de alimentos contaminados de origen vegetal en el Continente Africano de 1984 a 2006. 

Región Serotipo Núm. de casos Población infectada Incidencia (%)
África del Norte S. enterica 10 230 5 105 49.9 ±0.75a
África Oriental 21 317 2 558 12 ±0.55c
Sudáfrica 23 893 717 3 ±0.25d
África Occidental y Central 5 887 765 13 ±0.8b
África del Norte S. no tifoidea 10 230 5 125 50.1 ±0.15c
África Oriental 21 317 18 759 88 ±0.5b
Sudáfrica 23 893 23 176 97 ±0.5a
África Occidental y Central 5 887 5 122 87 ±0.5b

Los niveles no conectados por la misma letra son significativamente diferentes. Datos extraídos y analizados de Reddy et al. (2010).

Estatus de Salmonella sp., en Europa

En 2017, european food safely authority (EFSA) y european center for disease prevention and control (ECDC) reportaron casos de infección por Salmonella sp., en 28 países de 2012 a 2016 (94 278, 87 753, 92 012, 94 597 y 94 530, respectivamente) (Cuadro 2) (EFSA y ECDC, 2017). Por año, la incidencia en el comportamiento epidemiológico de Salmonella sp., entre los países del continente mostró diferencias estadísticas significativas (p≤ 0.0001).

Cuadro 2 Comportamiento epidemiológico de Salmonella sp., por consumo de alimentos contaminados de origen vegetal entre regiones del continente europeo. 

País Año/Incidencia (%)
2012 2013 2014 2015 2016
Austria 1.88 ±0.01 m 1.6 ±0.1 m 1.8 ±0.1 k 1.63 ±0.01 l 1.5 ±0.1 h
Bélgica 3.29 ±0.01 j 2.88 ±0.01 k 2.93 ±0.01 i 3.35 ±0.01 i 2.97 ±0.01 g
Bulgaria 0.89 ±0.01 o 0.87 ±0.01 q 0.79 ±0.01 p 1.14 ±0.01 n 0.76 ±0.01 ij
Croacia 0 ±0 w 0 ±0 w 1.62 ±0.01 m 1.68 ±0.01 kl 1.31 ±0.01 hi
Chipre 0.1 ±0.01 v 0.09 ±0.01 vw 0.1 ±0.01 t 0.07 ±0.01 t 0.08 ±0.01 k
República Checa 10.67 ±0.01 b 11.16 ±0.01 b 14.41 ±0.01 b 13.12 ±0.01 b 12.28 ±0.0 1b
Dinamarca 1.28 ±0.01 n 1.3 ±0.1 o 1.22 ±0.01 n 0.98 ±0.01 o 1.14 ±0.01 hi
Estonia 0.26 ±0.01 t 0.21 ±0.01 t 0.1 ±0.01 t 0.12 ±0.01 t 0.37 ±0 jk
Finlandia 2.34 ±0.01 l 2.26 ±0.01 l 1.76 ±0.01 kl 1.74 ±0.01 k 1.6 ±0.1 h
Francia 9.23 ±0.01 d 10.17 ±0.01 c 9.65 ±0.01 c 10.89 ±0.01 c 9.39 ±0.01 d
Alemania 21.74 ±0.01 a 21.31 ±0.01 a 17.39 ±0.01 a 14.45 ±0.01 a 13.6 ±0.1 a
Grecia 0.43 ±0.01 r 0.47 ±0.01 r 0.38 ±0.01 r 0.49 ±0.01 p 0.78 ±0.01 ij
Hungría 5.79 ±0.01 f 5.64 ±0.01 g 5.7 ±0.1 f 5.17 ±0.01 g 5 ±0.1 e
Irlanda 0.33 ±0.01 s 0.37 ±0.01 s 0.28 ±0.01 r 0.29 ±0.01 s 0.32 ±0.01 jk
Italia 5.12 ±0.01 g 5.75 ±0.01 f 4.85 ±0.01 g 4.04 ±0.01 h 4.37 ±0.01 f
Letonia 0.58 ±0.01 q 0.44 ±0.01 rs 0.3 ±0.1 r 0.4 ±0.1 qr 0.48 ±0.01 jk
Lituania 1.87 ±0.01 m 1.37 ±0.01 o 1.24 ±0.01 n 1.14 ±0.01 n 1.14 ±0.01 hi
Luxemburgo 0.14 ±0.01 uv 0.14 ±0.01 tuv 0.12 ±0.01 t 0.11 ±0.01 t 0.11 ±0.01 k
Malta 0.09 ±0.01 v 0.1 ±0.01 v 0.14 ±0.01 st 0.13 ±0.01 t 0.17 ±0.01 jk
Holanda 2.33 ±0.01 l 1.12 ±0.01 p 1.05 ±0.01 o 1.03 ±0.01 u 1.22 ±0.01 hi
Polonia 8.44 ±0.01 e 8.34 ±0.01e 8.74 ±0.01 d 8.72 ±0.01 f 10.28 ±0.01 c
Portugal 0.2 ±0.01 tu 0.19 ±0.01 tu 0.27 ±0.01 rs 0.34 ±0.01 rs 0.4 ±0.1 jk
Rumania 0.74 ±0.01 p 1.48 ±0.01 n 1.64 ±0.01l m 1.41 ±0.01 m 1.56 ±0.01 h
Eslovaquia 4.91 ±0.01 h 4.34 ±0.01 i 4.43 ±0.01 h 5.12 ±0.01 g 5.61 ±0.01 e
Eslovenia 0.42 ±0.01 r 0.36 ±0.01 s 0.65 ±0.01 q 0.42 ±0.01 q 0.33 ±0.01 jk
España 4.48 ±0.01 i 5.17 ±0.01 h 7.21 ±0.01 e 9.53 ±0.01 e 10.39 ±0.01 c
Suecia 3.1 ±0.1 k 3.24 ±0.01 j 2.4 ±0.1 j 2.44 ±0.01 j 2.38 ±0.01 g
Reino Unido 9.35 ±0.01 c 9.65 ±0.01 d 8.8 ±0.1 d 10.03 ±0.01 d 10.47 ±0.01 c

Los niveles no conectados por la misma letra son significativamente diferentes. Datos extraídos y analizados de EFSA-ECDC (EFSA y ECDC, 2017).

En la Figura 1 se representa el comportamiento epidemiológico de Salmonella sp., en histograma con incidencia de brotes en la población de 28 países de Europa de 2012 a 2016. Se presenta la curva de frecuencias relativas acumuladas (Fi), misma que se obtuvo con base en la siguiente fórmula:

Fi=Nin

Donde: Fi= frecuencia relativa acumulada; Ni= frecuencia absoluta acumulada; y n= frecuencia absoluta. La media aritmética se calculó con el promedio del número de brotes epidemiológicos obtenidos de datos extraídos y analizados de EFSA-ECDC (2017).

Figura 1 Histograma de incidencia de Salmonella sp., en 28 países de Europa por consumo de alimentos contaminados de origen vegetal. Datos extraídos y analizados de EFSA-ECDC (2017). 

En el histograma se observó que la Fi de los brotes de Salmonella sp., fue mayor en el último año. En el mismo periodo, el comportamiento epidemiológico de Salmonella sp. presente en frutas y vegetales frescos fue 28 512, 10 684, 10 652, 7 370 y 8 013 casos respectivamente, con los serotipos S. Enteritidis, S. Typhimurium monofásica, S. Typhimurium, S. Infantis y S. Derby (EFSA y ECDC, 2016; EFSA y ECDC, 2017).

Situación de Salmonella sp., en América del Norte

El Centro para el Control y Prevención de Enfermedades de los Estados Unidos de América (CDC), por año reportó 1.35 millones de infecciones por Salmonella sp., en humanos por consumir alimentos contaminados, del total de casos 420 terminan en defunción (CDC, 2021). De 2010 a abril 2021 el comportamiento epidemiológico de salmonelosis en la población de los Estados Unidos de Norte América (USA) se estudiaron 3 246 casos reportados por consumo de alimentos frescos de origen vegetal contaminados con Salmonella sp. Por año, el comportamiento epidemiológico de los serotipos de Salmonella sp., entre las entidades federativas mostró diferencias estadísticas significativas (p≤ 0.0001) en la incidencia (Cuadro 3).

Cuadro 3 Incidencia y distribución espacial de serotipos de Salmonella por consumo de alimentos contaminados de origen vegetal por entidad federativa de USA de 2010 a abril 2021. 

Año Estado Alimento Serotipo Incidencia (%)
2010 CA y NV Pulpa de mamey S. Typhi 0.28 ±0.01 o
IL, MO, IN, PA, WI, MA, NY, TN, VA, CT, AR, CA, CO, DC, GA, HI, IA, KY, LA, MD, NE, NV, NJ, NC, OR, SC y SD Germinado de Alfalfa S. I 4, [5], 12 i: 4.31 ±0.01 d
2011 NY Piñones turcos S. Enteritidis 1.32 ±0.01 l
TX, IL, NY, CA, GA, WA, AZ, MN, MO, NM, NE, VA, WI, LA, PA, AR, CO, IN, KY, MA, NV, NJ, OH, OK, y TN Papaya S. Agona 3.27 ±0.01 g
OR, WA, CA, AZ, CO, MD, MT, NV, UT y PA Melón S. Panama 0.62 ±0.01 n
2012 WA, HI, NY, TX, IL, DE, ID, ME, MI, MT, NE, NJ, OR y WI Mango Daniela S. Braenderup 3.91 ±0.01 e
KY, IL, IN, AL, MO, GA, IA, WI, MI, TN, MS, AR, OH, NC, SC, MN, NJ, PA, TX, FL, MD, MT, OK y VA. Melón S. Typhimurium y S. Newport 8.04 ±0.01 c
2013 CA, AZ, MN, TX, IL, NC, VA, OH, CO, ID, NM, SD, WI, OR, LA, MD, MA y NV Pepinos S. Saintpaul 2.59 ±0.01 i
2014 MA, NY, PA, CT, RI, MD, NH, ME, OH, VT, MT y VA Germinado de soja S. Enteritidis 3.54 ±0.01 f
2015 Sin registro Pepinos S. Poona 27.94 ±0.01 b
2016 CO, KS, NE, WY, MN, MO, NY, OR y TX Germinado de Alfalfa S. Abony 1.11 ±0.01 m
2017 NJ, NY y PA Papaya Maradol S. Urbana 0.22 ±0.01 p
2018 MI, IN, MO, IL, OH, AR, FL, KY y TN Melón S. Adelaide 2.37 ±0.01 k
2019 NY, NJ, CT, MA, PA, FL, DE, RI y TX Papaya S. Uganda 2.5 ±0.01 j
2020 WA, CA, UT, OR, MT, IL, MI, ID, AZ, CO, IA, WY, PA, AK, SD, MN, NY, NV, GA, MO, OH, WI, NJ, NE, VA, ND, FL, MD, TN, ME, NC, MS, IN, HI, KS, KY, NM, RI, WV, AL, AR, CT, DE, MA, TX, NH, OK y SC Cebolla S. Newport 34.72 ±0.01 a
MN, MI, NY, IA, NJ, WI, PA, VA, MO, CA, CT, IL, KS, KY, MD, OH y VT Melocotones S. Enteritidis 3.11 ±0.01 h
2021 FL, CA y TN Productos de origen vegetal S. Duisburg 0.15 ±0.01 q

AL= Alabama; AK= Alaska; AZ= Arizona; AR= Arkansas; CA= California; NC= Carolina del Norte; SC= Carolina del Sur; CO= Colorado; CT= Connecticut; ND= Dakota del Norte; SD= Dakota del Sur; DE= Delaware; DC= Distrito de Columbia; FL= Florida; GA= Georgia; HI= Hawái; ID= Idaho; IL= Illinois; IN= Indiana; IA= Iowa; KS= Kansas; KY= Kentucky; LA= Luisiana; ME= Maine; MD= Maryland; MA= Massachusetts; MI= Míchigan; MN= Minnesota; MS= Misisipi; MO= Misuri; MT= Montana; NE= Nebraska; NV= Nevada; NH= New Hampshire; NJ= Nueva Jersey; NY= Nueva York; NM= Nuevo México; OH= Ohio; OK= Oklahoma; OR= Oregón; PA= Pensilvania; RI= Rhode Island; TN= Tennessee; TX= Texas; UT= Utah; VT= Vermont; VA= Virginia; WV= Virginia Occidental; WA= Washington; WI= Wisconsin; WY= Wyoming. Los niveles no conectados por la misma letra son significativamente diferentes. Datos extraídos y analizados de CDC y FDA (2010; 2011a; 2011b; 2011c; 2011d; 2012a; 2012b; 2013; 2014; 2015; 2016; 2017; 2018; 2019; 2020a; 2020b; 2021).

En la Figura 2 se representa el comportamiento epidemiológico de Salmonella sp., en histograma con la incidencia de los serotipos y la curva de Fi presentes en USA de 2010 a abril 2021. En este país, el impacto epidemiológico de Salmonella sp., que se presenta a lo largo de la historia se debe a la diversidad de serotipos, además de la expresión y tipificación de genes de virulencia por serotipo. En 2015 y 2020 se observó el pico más alto de los brotes epidemiológicos por Salmonella sp., también se observó que, por las medidas de manejo en materia de salud aplanaron y controlaron la enfermedad. Sin embargo, en los últimos años la incidencia y la curva de Fi pueden ser indicadores del comportamiento epidemiológico de los serotipos de Salmonella, mismos que interactúan con la población por consumir alimentos contaminados.

Figura 2 Histograma de Incidencia de serotipos de Salmonella sp. en Estados Unidos de Norte América por consumo de alimentos contaminados de origen vegetal. Datos extraídos y analizados de CDC y FDA (2010-2021). 

Comportamiento epidemiológico de Salomonella sp., en México

El Sistema Nacional de Vigilancia Epidemiológica de la Dirección General de Epidemiología (SINAVE-DGE) de la Secretaría de Salud de México, de 2010 a abril 2021 reportó 975 321 infecciones por Salmonella sp., en humanos por consumir alimentos contaminados de origen vegetal (SINAVE-DGE-SSM, 2021a y 2021b). En el Cuadro 4 se expone por entidad federativa el comportamiento epidemiológico de Salmonella sp., presente en alimentos de origen vegetal. Por año, la incidencia del comportamiento epidemiológico de Salmonella sp., mostró diferencias estadísticas significativas (p≤ 0.0001) entre los estados.

Cuadro 4 Comportamiento epidemiológico de Salmonella sp., por consumo de alimentos contaminados de origen vegetal por entidad federativa en México de 2010 a abril 2021. 

Entidad federativa Año/incidencia (%)
2010 2011 2012 2013 2014 2015 2016 2017 2018 2019 2020 2021
Aguascalientes 2.35 ±0.01n 2.19 ±0.01k 2.25 ±0.01j 2.11 ±0.01m 0.93 ±0.01r 1.48 ±0.01q 1.88 ±0.01m 1.25 ±0.01o 0.62 ±0.01r 0.7 ±0.01q 0.44 ±0.01t 0.48 ±0.01s
Baja California 1.68 ±0.01p 1.49 ±0.01n 1.52 ±0.01o 1.47 ±0.01q 2.06 ±0.01l 2.66 ±0.01j 2.26 ±0.01k 1.36 ±0.01n 1.24 ±0.01n 0.84 ±0.01p 0.8 ±0.01q 0.33 ±0.01t
Baja California Sur 0.35 ±0.01z 0.29 ±0.01w 0.25 ±0.01x 0.27 ±0.01x 0.18 ±0.01y 0.21 ±0.01y 0.23 ±0.01z 0.24 ±0.01w 0.21 ±0.01w 0.16 ±0.01v 0.16 ±0.01yz 0.25 ±0.01u
Campeche 1.28 ±0.01r 1.25 ±0.01q 1.11 ±0.01p 1.65 ±0.01o 1.38 ±0.01o 1.8 ±0.01n 1.55 ±0.01q 0.71 ±0.01r 0.42 ±0.01t 0.09 ±0.01wx 0.15 ±0.01z 0.23 ±0.01u
Coahuila 9.22 ±0.01d 7.74 ±0.01d 8.43 ±0.01d 8.57 ±0.01d 7.86 ±0.01d 4.12 ±0.01f 1.67 ±0.01p 6.14 ±0.01e 2.34 ±0.01i 3.35 ±0.01g 2.2 ±0.01k 1.68 ±0.01k
Colima 0.26 ±0.01 ∞ 0.12 ±0.01x 0.11 ±0.01y 0.13 ±0.01z 0.19 ±0.01y 0.22 ±0.01y 0.18 ±0.01 ∞ 0.16 ±0.01x 0.19 ±0.01w 0.11 ±0.01w 0.2 ±0.01x 0.33 ±0.01t
Chiapas 18.16 ±0.01a 20.35 ±0.01a 21.21 ±0.01a 23.06 ±0.01a 28.55 ±0.01a 26.17 ±0.01a 27.03 ±0.01a 24.31 ±0.01a 25.73 ±0.01a 25.54 ±0.01a 29.99 ±0.01a 32.07 ±0.01a
Chihuahua 5.1 ±0.01e 4.74 ±0.01e 4.17 ±0.01e 4.44 ±0.01e 2.66 ±0.01j 3.27 ±0.01g 3.55 ±0.01f 4.04 ±0.01f 4.18 ±0.01e 4.2 ±0.01f 2.98 ±0.01h 3.11 ±0.01f
Cd. de México 0.91 ±0.01v 1.43 ±0.01o 0.64 ±0.01t 0.91 ±0.01s 0.55 ±0.01w 0.55 ±0.01u 0.62 ±0.01w 0.44 ±0.01u 0.98 ±0.01p 1 ±0.01o 0.71 ±0.01r 0.85 ±0.01p
Durango 0.02 ±0.01 δ 0.03 ±0.01y 0.03 ±0.01z 0.04 ±0.01 ∞ 0.12 ±0.01z 0.01 ±0.01z 0.04 ±0.01 β 0.02 ±0.01y 0.03 ±0.01x 0.01 ±0.01y 0.03 ±0.01 ∞ 0.05 ±0.01w
Guanajuato 0.51 ±0.01y 0.53 ±0.01v 0.53 ±0.01u 0.87 ±0.01t 0.66 ±0.01u 0.56 ±0.01u 1.09 ±0.01r 1.15 ±0.01p 0.95 ±0.01p 1.35 ±0.01n 1.25 ±0.01p 1.32 ±0.01n
Guerrero 3.47 ±0.01i 3.04 ±0.01i 3.49 ±0.01h 3.73 ±0.01g 0.87 ±0.01s 1.64 ±0.01p 2.2 ±0.01l 1.8 ±0.01m 1.81 ±0.01l 1.76 ±0.01m 1.96 ±0.01m 1.55 ±0.01m
Hidalgo 0.11 ±0.01 β 0.14 ±0.01x 0.11 ±0.01y 0.23 ±0.01y 0.3 ±0.01x 0.26 ±0.01x 0.27 ±0.01y 0.26 ±0.01vw 0.32 ±0.01u 0.34 ±0.01t| 0.19 ±0.01xy 0.23 ±0.01u
Jalisco 4.51 ±0.01f 4.42 ±0.01f 3.76 ±0.01g 3.47 ±0.01h 1.88 ±0.01n 3.1 ±0.01h 3.04 ±0.01g 2.98 ±0.01i 2.37 ±0.01i 2.17 ±0.01k 3.28 ±0.01g 2.82 ±0.01g
Edo. de México 2.75 ±0.01l 2.41 ±0.01j 2.09 ±0.01k 1.94 ±0.01n 2.49 ±0.01k 2.53 ±0.01k 2.29 ±0.01k 1.89 ±0.01l 1.91 ±0.01k 2.25 ±0.01j 2.37 ±0.01i 2.02 ±0.01i
Michoacán 2.55 ±0.01m 2.18 ±0.01k 1.94 ±0.01l 1.55 ±0.01p 1.96 ±0.01m 2.27 ±0.01m 2.61 ±0.01j 2.18 ±0.01j 2.36 ±0.01i 2.47 ±0.01i 2.26 ±0.01j 1.86 ±0.01j
Morelos 0.51 ±0.01y 0.75 ±0.01t 0.46 ±0.01v 0.33 ±0.01w 0.63 ±0.01uv 0.49 ±0.01v 0.28 ±0.01y 0.24 ±0.01w 0.25 ±0.01v 0.21 ±0.01u 0.19 ±0.01xy 0.01 ±0.01x
Nayarit 1.06 ±0.01u 1.04 ±0.01r 1.71 ±0.01m 2.35 ±0.01l 4.35 ±0.01f 4.7 ±0.01e 2.94 ±0.01h 2.02 ±0.01k 3.3 ±0.01f 5.01 ±0.01e 5.02 ±0.01e 2.55 ±0.01h
Nuevo León 1.1 ±0.01t 1.3 ±0.01p 1.13 ±0.01p 0.65 ±0.01v 1.05 ±0.01q 0.4 ±0.01w 0.61 ±0.01w 0.5 ±0.01t 0.49 ±0.01s 0.42 ±0.01s 0.29 ±0.01w 0.16 ±0.01v
Oaxaca 2 ±0.01o 1.99 ±0.01l 2.06 ±0.01k 2.08 ±0.01m 1.99 ±0.01m 1.71 ±0.01o 1.78 ±0.01o 1.35 ±0.01n 2.06 ±0.01j 2.14 ±0.01k 2.04 ±0.01l 1.63 ±0.01l
Puebla 4.43 ±0.01h 4.39 ±0.01f 4.05 ±0.01f 4.24 ±0.01f 6.57 ±0.01e 7.29 ±0.01d 6.55 ±0.01d 6.27 ±0.01d 6.17 ±0.01d 5.46 ±0.01d 5.45 ±0.01d 5.78 ±0.01d
Querétaro 0.68 ±0.01x 0.66 ±0.01u 0.42 ±0.01w 0.24 ±0.01xy 0.12 ±0.01z 0.29 ±0.01x 0.4 ±0.01x 0.28 ±0.01v 0.19 ±0.01w 0.06 ±0.01x 0.03 ±0.01 ∞ 0.03 ±0.01wx
Quintana Roo 3.16 ±0.01j 3.46 ±0.01h 3.43 ±0.01i 2.9 ±0.01j 2.86 ±0.01i 2.44 ±0.01l 2.94 ±0.01h 3.61 ±0.01g 3.14 ±0.01g 1.97 ±0.01l 1.52 ±0.01o 1.86 ±0.01j
San Luis Potosí 0.69 ±0.01x 0.83 ±0.01s 0.71 ±0.01s 0.88 ±0.01st 1.11 ±0.01p 1.29 ±0.01r 0.86 ±0.01t 1.15 ±0.01p 1.34 ±0.01m 1.02 ±0.01o 0.69 ±0.01r 0.46 ±0.01s
Sinaloa 4.47 ±0.01g 4.25 ±0.01g 4.04 ±0.01f 2.61 ±0.01k 3.71 ±0.01g 2.94 ±0.01i 2.78 ±0.01i 3.38 ±0.01h 2.95 ±0.01h 2.98 ±0.01h 4.07 ±0.01f 4.4 ±0.01e
Sonora 1.19 ±0.01s 1.25 ±0.01q 1.06 ±0.01q 0.62 ±0.01v 0.76 ±0.01t 0.97 ±0.01s 1 ±0.01s 0.81 ±0.01q 0.65 ±0.01r 0.36 ±0.01t 0.37 ±0.01v 0.65 ±0.01q
Tabasco 9.8 ±0.01c 10.88 ±0.01c 10.21 ±0.01c 11.34 ±0.01b 8.6 ±0.01c 10.17 ±0.01c 10.53 ±0.01c 9.64 ±0.01c 9.89 ±0.01c 9 ±0.01c 7.22 ±0.01c 6.85 ±0.01c
Tamaulipas 2.86 ±0.01k 3.04 ±0.01i 3.74 ±0.01g 3.11 ±0.01i 3.55 ±0.01h 2.94 ±0.01i 3.99 ±0.01e 3.58 ±0.01g 3.14 ±0.01g 2 ±0.01l 1.63 ±0.01n 1.85 ±0.01j
Tlaxcala 0.77 ±0.01w 0.68 ±0.01u 0.84 ±0.01r 0.79 ±0.01u 0.62 ±0.01v 0.79 ±0.01t 0.71 ±0.01u 0.65 ±0.01s 0.82 ±0.01q 0.62 ±0.01r 0.4 ±0.01uv 0.55 ±0.01r
Veracruz 12.01 ±0.01b 11.03 ±0.01b 12.35 ±0.01b 10.24 ±0.01c 9.8 ±0.01b 10.73 ±0.01b 11.62 ±0.01b 15.07 ±0.01b 17.55 ±0.01b 20.34 ±0.01b 21.04 ±0.01b 22.73 ±0.01b
Yucatán 0.5 ±0.01y 0.5 ±0.01v 0.56 ±0.01u 1.06 ±0.01r 0.52 ±0.01w 0.56 ±0.01u 0.67 ±0.01v 1.23 ±0.01o 1.24 ±0.01n 1.35 ±0.01n 0.43 ±0.01tu 0.3 ±0.01t
Zacatecas 1.54 ±0.01q 1.61 ±0.01m 1.61 ±0.01n 2.09 ±0.01m 1.14 ±0.01p 1.46 ±0.01q 1.82 ±0.01n 1.26 ±0.01o 1.14 ±0.01o 0.71 ±0.01q 0.59 ±0.01s 1.03 ±0.01o

Los niveles no conectados por la misma letra son significativamente diferentes. Datos extraídos y analizados de SINAVE-DGE-SSM (2021a y 2021b).

En la Figura 3 se representa el comportamiento epidemiológico de Salmonella sp., en histograma con incidencia de salmonelosis y la curva de Fi presentes en México de 2010 a 2021. En el histograma, la Fi de los brotes de Salmonella sp., declinó 43.75% en 2020 respecto de 2019. El comportamiento epidemiológico en el primer cuatrimestre 2021, el porcentaje de casos presentó tendencia de 13.24% en contraste al 2019, Chiapas, Veracruz, Tabasco, Durango, Puebla y Coahuila fueron los estados con mayor incidencia.

Figura 3 Histograma de Incidencia de Salmonella sp., en México por consumo de alimentos contaminados de origen vegetal. Datos extraídos y analizados de SINAVE-DGE-SSM (2021a y 2021b). 

El comportamiento epidemiológico de Salmonella sp., entre regiones de África, Europa y Norte de América presentó incidencias de 4.08, 30.82 y 65.1% respectivamente. En la Figura 4 se expone el histograma de incidencia de salmonelosis en la población por región, por consumo de alimentos contaminados de origen vegetal, más la curva de Fi (Reddy et al., 2010; CDC-FDA, 2011c; EFSA-ECDC, 2017; SINAVE-DGE-SSM, 2021a y 2021b).

Figura 4 Histograma de Incidencia de Salmonella spp., entre la población de las regiones de África, Europa y Norte de América, por consumo de alimentos contaminados de origen vegetal. Datos extraídos y analizados de Reddy et al. (2010), CDC-FDA (2011c), EFSA-ECDC (2017), SINAVE-DGE-SSM (2021a y 2021b). 

Conclusiones

El comportamiento epidemiológico de Salmonella enterica en alimentos de origen vegetal mostró la mayor prevalencia (49.9%) en la región de África del Norte. En el Continente Europeo, en 2015 aumentó el estatus epidemiológico de Salmonella sp. En 2021, las entidades federativas de EE. UU. y México mostraron disminución radical en la curva epidemiológica. Entre las regiones de África, Europa y América del Norte, el comportamiento epidemiológico de Salmonella sp., en alimentos de origen vegetal presentó incidencias de 4.08, 30.82 y 65.1% respectivamente, debido al consumo de alimentos contaminados de origen vegetal.

Agradecimiento

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por el otorgamiento de beca nacional.

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Recibido: 01 de Enero de 2023; Aprobado: 27 de Enero de 2023

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