Introducción

Las regiones con climas calientes se caracterizan por presentar temperaturas ambientales (Ta) y humedades relativas (HR) elevadas en verano, que generalmente sobrepasan el límite superior de la zona termoneutral de los animales de producción (≤ 30 ^oC), ocasionándoles la presencia de condiciones ambientales de estrés por calor (EC)^1,2. El impacto productivo y reproductivo que genera el EC en los animales varía entre especies, siendo los pequeños rumiantes quienes mejor adaptación muestran a estas condiciones ambientales³. Algunas revisiones han descrito los mecanismos de termorregulación empleados por los ovinos para evitar hipertermia bajo EC^1,2,4,5, pero poca atención se pone respecto al efecto que tiene en la reproducción del carnero. En climas cálidos, el éxito reproductivo del rebaño depende en gran medida de la adaptación y el correcto funcionamiento reproductivo de los sementales.

El organismo de los carneros estresados por calor presenta una serie de cambios para evitar hipertermia^1,6-8. Así, la capacidad reproductiva de los carneros disminuye mientras hacen esfuerzos fisiológicos, metabólicos y endocrinológicos para mantenerse en normotermia^3,7,9-11. El EC puede afectar negativamente la reproducción del carnero por diferentes mecanismos, siendo los principales: 1) disminución en las concentraciones de testosterona, y 2) daño directo en la morfometría y contenido de material genético del espermatozoide^12,13. Esto se refleja en fallas en el proceso de espermatogénesis, así como en baja calidad seminal, conducta reproductiva y fertilidad^7,14-16. No obstante, la aplicación de estrategias de mitigación del EC mejora la capacidad reproductiva del carnero en estas condiciones climáticas^1,8,17.

Cabe mencionar que los resultados de los efectos de EC en la reproducción del carnero no son consistentes a través de los estudios. Diferencias entre razas a nivel de adaptación a EC explican en gran medida estas discrepancias³. Por lo tanto, la presente revisión tiene como objetivo describir el conocimiento actual en relación al efecto del EC en la capacidad de termorregulación y reproductiva de los carneros, así como la aplicación de estrategias para su mitigación.

Ovinos en climas cálidos

En las últimas décadas, la acumulación excesiva de gases de efecto invernadero (GEI) en la atmósfera esta provocado un aumento en la Ta de la superficie terrestre¹, por lo cual el cambio climático a nivel mundial es eminente, principalmente con tendencias a promover una mayor presencia de climas cálidos y, consecuentemente, la desertificación de más regiones del globo terrestre¹¹. Las condiciones ambientales donde predominan Ta elevadas causan que los ovinos, así como cualquier otro animal de producción, experimenten EC², lo que representa para el organismo un desafío fisiológico-metabólico para mantenerse en condiciones de homeotermia⁶.

En la búsqueda de estrategias que ayuden a mantener la producción de alimentos de origen animal bajo este escenario climático adverso, algunos autores proponen la producción de ovinos como una alternativa^1,10,18, principalmente debido a que son capaces de mantener su desempeño productivo bajo condiciones de EC³. Entre las características de adaptabilidad que poseen los ovinos se incluyen resistencia a parásitos, enfermedades y escasez de agua para consumo^15,19; también capacidad para aprovechar forrajes y esquilmos agrícolas de mala calidad, y el mantenimiento de la capacidad reproductiva del rebaño y el crecimiento de los corderos bajo escenarios de EC^1,3,5. Cabe mencionar que el nivel de adaptación de los ovinos varía ampliamente entre razas, ya que existe una gran diversidad de ellas que fueron desarrolladas desde condiciones climáticas de frío hasta cálidas.

Estrés por calor y la producción ovina

El estrés se genera por la presencia de un evento externo que causa alteraciones en un sistema biológico²⁰. En animales de producción se considera que hay estrés cuando algún factor externo altera su salud, metabolismo basal y capacidad productiva³. En este sentido, los ovinos pueden desarrollar signos de estrés por enfrentarse a cambios drásticos en las condiciones climáticas, y de hecho, desarrollan EC cuando las combinación de factores ambientales provocan un incremento en la Ta por arriba del límite superior de su zona termoneutral¹.

Las variables climáticas que pueden promover el ambiente de EC son Ta, HR, radiación solar, velocidad del viento y precipitación; no obstante, la Ta y la HR son los principales factores asociados con la presencia de EC⁵, y en consecuencia, ambos son usados para construir el índice de temperatura-humedad (ITH= Ta - [(0.31 - 0.31*HR)(Ta - 14.4])⁴. Cabe aclarar que este índice no se desarrolló para ovinos, sin embargo, en la actualidad es ampliamente usado para definir el grado de EC en esta especie, ya que a la fecha no existe uno específico para ellos. Basado en ese ITH, se considera que los ovinos comienzan a experimentar EC a las 22.2 unidades, siendo de tipo moderado entre 22.2 y <23.3 unidades, severo entre 23.3 y <25.6 unidades, y severo extremo a ≥25.6 unidades⁴.

La zona termoneutral para la mayoría de las razas ovinas se encuentra entre los 5 y 25 °C¹, sin embargo, hay razas adaptadas que comienzan a experimentar EC por encima de los 30 °C^5,15. Esto sugiere que, a pesar de ser homeotermos, la tolerancia de los ovinos al EC varía ampliamente entre razas, y estudios específicos para cada raza deben realizarse para evaluar su tolerancia a Ta altas. En el mundo, existen más de 1,000 razas de ovinos, la cuales varían en su capacidad de termorregulación en ambientes de hipertermia, y esto obedece a su origen climático³. En México, se cuenta tanto con razas de lana y de pelo, pero estas últimas son más tolerantes al EC, dado que se originaron en climas cálidos, mientras que las de lana se originaron en climas fríos o templados⁵. Esto no significa que no haya razas de lana tolerantes al EC en otros países; en Australia, la raza Merino muestra gran capacidad de adaptación a regiones cálidas¹.

La respuesta termorregulatoria de los ovinos al EC también varía con el sexo, y dentro del sexo con la edad, estado fisiológico y actividad reproductiva^5,21. Mientras que los efectos negativos de EC son más notorios en crías y ovejas gestantes y lactando^21,22, en carneros parecen ser menos perceptibles ya que su producción de calor metabólico es bajo comparado con las ovejas, y más cuando se encuentran en descanso reproductivo¹. Esto último podría ser la causa de que la mayoría de estudios se desarrollen en ovejas, y consideren poco relevante el tema para investigar en carneros. No obstante, los procesos reproductivos testiculares son muy sensibles a cambios en la Ta, lo cual se asocia con baja fertilidad en los carneros en épocas cálidas. En este sentido, el resto de la revisión de literatura se centrará en analizar los efectos del EC en la reproducción del carnero.

Estrés por calor y termorregulación del carnero

La termorregulación de los carneros bajo condiciones termoneutrales se da esencialmente por la activación de mecanismos no evaporativos, sin que esto implique alteraciones metabólicas, endocrinas o en el requerimiento extra de energía de mantenimiento^1,3. Sin embargo, en condiciones de EC, los carneros activan una serie de mecanismos de termorregulación que favorecen la homeotermia frente al desafío térmico.

El EC en regiones cálidas aumenta los valores promedio de las variables fisiológicas, tales como temperatura rectal (TR), frecuencia respiratoria (FR), frecuencia cardiaca y tasa de sudoración (Cuadro 1)^10,18,23. Así, los carneros mantienen su normotermia, aunque resulta importante señalar que el aumento en el número de respiraciones es el principal mecanismo usado por los carneros para perder la carga de calor corporal²¹. De hecho, los ovinos bajo EC pueden eliminar entre 60 y 90 % de la carga térmica a través del aparato respiratorio⁴. Otro mecanismo fisiológico activado, el cual es más evidente en carneros de raza de pelo sujetos a EC, es la redistribución del flujo sanguíneo hacia tejidos periféricos para disipar el calor corporal por radiación a través de la piel^5,15. Conforme el gradiente de temperaturas entre la piel y el ambiente disminuye, la FR incrementa hasta convertirse en la principal vía de disipación de calor corporal²⁴.

En carneros, el escroto funciona como un órgano de termorregulación tanto en condiciones termoneutrales como de EC¹. En condiciones ambientales cálidas de verano, el escroto es una de las regiones corporales que más disipa carga de calor debido a la gran vascularización (plexo pampiniforme) que hay en la superficie testicular, y a la gran cantidad de glándulas sudoríparas^15,16. Existe una alta correlación entre la temperatura interna corporal y la temperatura escrotal, por lo que conocer la variabilidad de la temperatura escrotal permite evaluar la eficiencia de termorregulación del carnero¹⁵.

La activación de los mecanismos evaporativos demanda una gran cantidad de agua corporal, por lo que el consumo de agua puede aumentar entre 19 y 25 % en los carneros durante el verano²⁵. Esto trae como consecuencia que el consumo de alimento se reduzca por un efecto sustitutivo²⁶. Sin embargo, en ovinos de pelo se demostró que el consumo de alimento se mantuvo similar en verano y primavera, independientemente del aumento en el consumo de agua registrado durante verano⁵. Esto sugiere que el efecto sustitutivo del consumo de agua por consumo de alimento se presenta principalmente en carneros con menos tolerancia al EC. Así, la reducción en el consumo de alimento es el resultado del esfuerzo del carnero para reducir la producción de calor endógeno, al suprimir parcialmente la actividad metabólica y ruminal^1,4,27.

Todos los ajustes fisiológicos que presentan los carneros producto del EC causan un aumento en los requerimientos de energía de mantenimiento, mientras que la reducción en el consumo de alimento altera la disponibilidad de la misma⁵. En consecuencia, las Ta altas de verano alteran el metabolismo de los carneros, en primera instancia para distribuir energía a los procesos de termorregulación, y en segunda para reducir la producción de calor endógeno, al mismo tiempo que hacen más eficiente el uso de los sustratos energéticos^28,29. No obstante, los resultados del efecto del EC en las concentraciones séricas de metabolitos y hormonas metabólicas no son consistentes entre los estudios (Cuadro 2).

La elevada FR observada en carneros estresados por calor, demanda una excesiva cantidad de glucosa como fuente de energía para el funcionamiento de los músculos del aparato respiratorio³. Por consiguiente, los carneros en verano incrementan las concentraciones sanguíneas de glucosa comparado con épocas termoneutrales, lo cual se debe a que las concentraciones de cortisol también aumentan en respuesta al EC^1,3. El cortisol promueve la gluconeogénesis y glucólisis hepática²⁸. De acuerdo con esto, carneros de raza Ossimi³⁰ y Najdi³¹ registraron mayores concentraciones sanguíneas de cortisol y glucosa en verano que en invierno. Sin embargo, hay estudios donde las concentraciones séricas de glucosa disminuyeron^18,32 o no cambiaron^10,23 por efecto del EC en carneros. Esto podría estar asociado con un aumento en las concentraciones de insulina plasmática²⁸.

En los ovinos expuestos a condiciones de EC crónico, principalmente los de razas adaptadas a climas cálidos, aumentan las concentraciones sanguíneas de insulina como un mecanismo adaptativo para mantener un correcto funcionamiento metabólico, mejorar la eficiencia en el uso de energía y reducir el catabolismo de tejido graso^28,29. Particularmente, los niveles altos de insulina permiten a los carneros estresados por calor: 1) evitar la apoptosis de las células β pancreáticas por un aumento en la producción de ácidos grasos no esterificados; 2) promover el consumo celular de glucosa circulante para su metabolismo; y 3) mantener anabolismo y evitar catabolismo, principalmente de tejido graso^3,28. Este último punto ha sido asociado con la disminución en las concentraciones séricas de triglicéridos, colesterol y lípidos totales en carneros sometidos a EC crónico^18,30. Adicionalmente, una reducción en las concentraciones sanguíneas de dichos metabolitos lipídicos, está asociada parcialmente con la movilización de ácidos grasos para cubrir los requerimientos de energía cuando el sistema ahorrador de glucosa se activa^1,28. Macías-Cruz et al³³ mencionan que, en ovinos, las concentraciones séricas de glucosa, colesterol, triglicéridos, proteína total y urea varían de acuerdo al tipo de EC. Un EC crónico reduce las concentraciones séricas de los metabolitos asociados al metabolismo energético (glucosa, colesterol y triglicérido), pero aumenta las concentraciones de los metabolitos asociados con el metabolismo de proteína (proteína total y urea). En el caso de EC agudo, las variaciones en las concentraciones sanguíneas de esos metabolitos muestran un efecto contrario al observado en EC crónico, lo cual obedece a que el metabolismo de energía cambia para garantizar una mayor disponibilidad de sustratos energéticos al momento de hacer los ajustes fisiológicos³.

Finalmente, la glándula tiroidea también juega un rol importante en la termorregulación de todas las especies, incluyendo los carneros¹³. El EC causa una reducción en la liberación de hormonas tiroides, lo cual favorece una menor producción de calor metabólico y carga de calor corporal^23,32. Notoriamente, la triyodotironina tiene una vida media más corta y es más termo-sensible que la tiroxina, tal como se demostró en un estudio de carneros de raza Malpura²³.

Estrés por calor y endocrinología reproductiva del carnero

Los factores ambientales juegan un rol importante en el control de la capacidad reproductiva de los carneros. Un ambiente inadecuado puede causar un estrés al carnero y esto desencadenar alteraciones en la función neuroendocrina del eje reproductivo³⁴. En regiones cálidas, las Ta altas de verano generan un ambiente de EC para los carneros, conduciéndolos a que prioricen las actividades asociadas a los procesos de termorregulación en lugar de las funciones reproductivas¹³. De hecho, su capacidad reproductiva podría ser inhibida totalmente en razas susceptibles al EC, mientras que dicha inhibición podría ser parcial o inexistente en razas adaptadas^1,15,23.

Los carneros, en repuesta a las condiciones de EC, activan el sistema simpático adreno-medular (SAM) y el eje hipotálamo-hipófisis-adrenal (HHA)¹². El SAM estimula la liberación de catecolaminas (adrenalina y noradrenalina) en la médula de las glándulas adrenales⁹, las cuales inducen una vasodilatación periférica e incrementan la disponibilidad de energía por medio de la gluconeogénesis y lipólisis^1,13. Por su parte, el eje HHA comienza su activación con la secreción hipotalámica de las hormonas liberadoras de corticotropinas (CRH), quienes a su vez estimulan la secreción de la hormona adrenocorticotrópica (ACTH) en la adenohipófisis^12,13,17. Adicionalmente, las catecolaminas junto con las CRH provocan la liberación hipotalámica de la β-endorfina, cuyo precursor es el polipéptido proopiomelanocortina, el cual también es precursor de la ACTH^17,34. La ACTH vía endocrina estimula la síntesis de glucocorticoides (cortisol y corticosterona) y mineralocorticoide (aldosterona) en la corteza adrenal a partir del colesterol^13,17,32. La liberación de cortisol es el principal mecanismo a través del cual el eje HHA inhibe el funcionamiento del eje hipotálamo-hipófisis-gonadal (HHG)^9,11, y consecuentemente, el grado de actividad reproductiva en los carneros expuestos a EC³⁴.

Los niveles de actividad de los ejes HHA y HHG se relacionan negativamente, de tal manera que comúnmente se observa una disminución en las concentraciones de testosterona y, en consecuencia, en la actividad reproductiva de los carneros en ambientes cálidos¹. El aumento de cortisol en sangre causa que los niveles de testosterona disponible en los túbulos seminíferos disminuyan, lo cual a su vez reduce la producción y calidad de espermatozoides por una baja actividad en el proceso de espermatogénesis^35,36. Asimismo, las bajas concentraciones de testosterona causan que los carneros presenten libido y capacidad de monta reducida^37-39.

La testosterona es sintetizada y liberada por las células testiculares de Leydig, las cuales responden al estímulo de la hormona luteinizante (LH) para dicha acción^9,40. Por su parte, las células de Sertoli, en respuesta a los estímulos de la hormona folículo estimulante (FSH), sintetizan y liberan la proteína ligadora de andrógenos, quien es responsable de unirse con la testosterona circulante para introducirla a los túbulos seminíferos⁴⁰. Una vez adentro de los túbulos seminíferos, la testosterona se encarga de sincronizar todo el proceso de espermatogénesis¹². Sin embargo, la activación del eje HHA en respuesta al EC puede comprometer negativamente el funcionamiento correcto de este mecanismo en diferentes puntos. Se ha documentado ampliamente que el cortisol genera una retroalimentación negativa sobre GnRH a nivel hipotálamo^1,34, situación que a su vez evita que la adenohipófisis sintetice y libere las hormonas gonadotropinas (FSH y LH)^12,13; ambas esenciales para garantizar la presencia de concentraciones suficientes de testosterona dentro de los túbulos seminíferos, para llevar acabo la espermatogénesis. Algunos estudios también señalan que las concentraciones de testosterona pueden disminuir por otros mecanismos que no necesariamente están asociados con el funcionamiento del hipotálamo y la hipófisis en carneros sujetos a EC^9,12,41.

Las concentraciones de testosterona pueden disminuir debido a que los glucocorticoides reducen la expresión de receptores para LH en las células de Leydig^41-43. También se ha reportado que las células de Leydig requieren de ciertas citoquininas como las IL-1 y IL-6 para la liberación de testosterona, sin embargo, un aumento en la síntesis de glucocorticoides mostró disminuir la respuesta inmune y, por ende, la producción de dichas citoquinas^12,44. Otras evidencias señalan que la producción de la proteína ligadora de andrógenos en las células de Sertoli puede disminuir por una baja producción de hormonas tiroideas^22,45. En forma similar, por efecto directo de una hipertermia testicular, las células germinales pueden dañarse, así como afectarse negativamente la expresión de la proteína Conexina-43, encargada de la unión entre las células de Sertoli⁴⁶. Estas alteraciones a nivel de células de Sertoli podrían conducir a una baja disponibilidad de testosterona dentro de los túbulos seminíferos¹². Cabe mencionar que algunos de esos estudios no fueron hechos en carneros, por lo que pueden ser motivo de futuras líneas de investigación.

Estrés por calor y capacidad reproductiva del carnero

Mitigación del estrés por calor en carneros

El uso de estrategias de mitigación del EC es una necesidad para mejorar la capacidad reproductiva de los carneros en climas cálidos. Existe gran variedad de estrategias que pueden implementarse; sin embargo, no todas son igual de eficientes en todos los climas y sistemas de producción. Por ejemplo, en razas de lana, la esquila en los meses de verano es una estrategia ampliamente usada para mejorar la capacidad de termorregulación en carneros, sin embargo, en Argentina reportaron que la incidencia de cabezas espermáticas elípticas aumentó (76 %) en carneros Merino Australiano por esquilarlos completamente en un ambiente de EC⁶². Similarmente, la esquila en carneros de raza de pelo Desert Hamari resultó efectiva para mejorar la termorregulación, pero contraproducente para la calidad seminal durante la época de verano⁶⁰. Por su parte, Rathore⁶¹ encontró 16 % menos cantidad de anormalidades espermáticas por esquilar los testículos en carneros. Estos hallazgos sugieren la necesidad de realizar más estudios para determinar la efectividad de esta estrategia de mitigación del EC para mejorar la fertilidad del carnero.

En sementales Morada Nova y Santa Inés, la capacidad de termorregulación y la circunferencia escrotal y firmeza testicular mejoraron, además, las anormalidades espermáticas disminuyeron por debajo del 4 % debido a la instalación de sombras⁶⁶. De forma similar, la implementación de sombras de asbesto mejoró el mantenimiento de normotermia en carneros de raza Barki⁶⁷. Por otro lado, un aumento en el flujo de aire en presencia de Ta altas aportó ventajas en las variables fisiológicas de los carneros¹⁰. Además, el uso de camas de paja en los corrales de alojamiento de los carneros mejoró la pérdida de calor corporal por conducción¹; sin embargo, no se tiene conocimiento del efecto de sistemas de enfriamiento o el uso de distintos materiales para cama sobre la actividad reproductiva del carnero.

Se ha observado en ovejas y corderos de engorda que la suplementación alimenticia con proteínas, lípidos, antioxidantes y minerales, mejora la manera en que enfrentan el EC^1,68,69. Sin embargo, en carneros solamente hay información del uso de antioxidantes como estrategia de mitigación de los efectos del EC. La suplementación dietaria del antioxidante γ-oryzanol en carneros disminuyó en 26 % la producción de ERO e incrementó el porcentaje de espermatozoides con membrana intacta tras la hipertermia testicular; sin embargo, también hubo una aumento en las anormalidades espermáticas⁵⁹. La administración parenteral de vitamina E o vitamina E más selenio, mejoró la calidad seminal y el apetito sexual de sementales Awassi sometidos a Ta de 43 a 54 °C⁷⁰. Cabe mencionar que se necesita desarrollar investigación sobre algunas estrategias nutricionales que puedan ayudar a minimizar los efectos negativos del EC en la reproducción de los carneros.

Por otra parte, con la intención de mejorar la capacidad de termorregulación en la descendencia, se ha optado por la selección de progenitores de razas autóctonas, que muestren capacidad de termorresistencia y adaptación al ambiente en que se han desarrollado²⁷. De éste modo, crece el interés por la identificación de marcadores genéticos como el gen de fecundidad Booroola (FecB), el cual aparte de incrementar la prolificidad de las ovejas, también influye positivamente en mejorar la capacidad de producir semen de calidad deseable bajo condiciones de clima cálido semi-árido en carneros de raza pura Garole o cruza con Malpura^23,71.

Conclusiones

A pesar de las características de resistencia y rusticidad natural que poseen los ovinos, el EC provoca en el carnero una serie de cambios fisiológicos y metabólicos que modifican el balance energético y hormonal reproductivo, lo que finalmente repercute en forma negativa en las concentraciones sanguíneas de testosterona y, por ende, en la calidad seminal y conducta sexual. Aunado a esto, la hipertermia ocasiona daños directos a nivel de membrana y ADN del espermatozoide, disminuyendo su capacidad fecundante. Por lo tanto, el uso de estrategias de mitigación del EC en carneros es una necesidad para mantener la fertilidad en el rebaño, particularmente en la época caliente del año de climas cálidos. La estrategia de mitigación de EC a usar dependerá del tipo (agudo o crónico) e intensidad del EC (moderado o severo) al que se exponga el carnero, así como a su grado de adaptación al clima, por lo cual podría usarse desde una simple área sombreada con o sin ventiladores, hasta la suplementación de aditivos como antioxidantes.