Introducción

La enfermedad periodontal (EP) es un proceso patológico que afecta al periodonto y comprende dos condiciones clínicas: la gingivitis que es la forma más leve y se caracteriza por sangrado e inflamación de las encías, cuando esta progresa a una enfermedad crónica, destructiva e irreversible se conoce como periodontitis, e implica la pérdida de inserción periodontal y hueso de soporte^1,2. La EP es una enfermedad de alta prevalencia, en el año 2019 hubo 1,087,367,744 casos a nivel mundial, lo que significó un aumento del 99 % desde 1990³. En México en el año 2021, de acuerdo con resultados del Sistema de Vigilancia Epidemiológica de Patologías Bucales (SIVEPAB), el 38.8 % de los adolescentes de 15 a 19 años tenían algún grado de EP, aumentando al 61.1% para el grupo de 20 a 34 años (adultos jóvenes)⁴.

La EP se ha asociado con diversas enfermedades sistémicas, entre ellas la enfermedad cardiovascular (ECV)⁵, siendo esta última también una enfermedad de alta prevalencia en México, donde cerca de 220 mil personas fallecieron debido a ella en el año 2021⁶. Ambas enfermedades son multifactoriales y comparten muchos factores de riesgo, como la inflamación sistémica, sugerida como mecanismo subyacente en su patogénesis^7,8. Para explicar esta relación, se ha propuesto que los patógenos periodontales invaden directamente el torrente sanguíneo, o bien, lo hacen indirectamente al aumentar el nivel sistémico de mediadores inflamatorios⁹. Entre las citocinas producidas durante la EP, se sabe que algunas tienen un efecto proaterogénico, como la interleucina (IL)-1β, la IL-6, la IL-8, la IL12, la IL-17A, la IL-18, el factor de necrosis tumoral (TNF)-α y el interferón (INF)-γ, este efecto se debe en parte a su interferencia en el metabolismo lipídico, que se manifiesta en un aumento de los niveles de triglicéridos (TG), colesterol total (CT), lipoproteínas de baja densidad unidas a colesterol (LDL-C) y a una disminución de las lipoproteínas de alta densidad unidas a colesterol (HDL-C)^{10, 11}.

El índice TG/HDL-C o índice aterogénico, es un biomarcador que refleja las complejas interacciones del metabolismo de las lipoproteínas incluso antes de la aparición de manifestaciones clínicas y que ha demostrado ser un instrumento práctico, fácil y económico para clasificar el riesgo cardiovascular (RCV) en diferentes poblaciones, incluidos los jóvenes y adolescentes mexicanos^12,13,14,15. Los valores elevados del índice TG/HDL-C se han asociado con un peor pronóstico para sufrir eventos cardiovasculares, incluso llegando a asociarse con daño vascular en edades tempranas de la vida¹⁶.

Estudios recientes en Brasil y Corea han confirmado la relación entre el índice TG/HDL-C y la EP en sujetos con un promedio de edad que se encuentra en la adultez intermedia (40 - 65 años), manifestando que el índice TG/HDL-C puede ser un excelente biomarcador para revelar los trastornos cardiometabólicos en sujetos con EP^17,18,19. Sin embargo, en poblaciones jóvenes, solo hay dos estudios, uno realizado en Brasil en adolescentes de 17 y 18 años y el otro en Taiwán en militares no diabéticos de 30.5 ± 5.8 años, en donde han reportado esta misma relación^20,21.

No obstante, hasta nuestro conocimiento no se ha reportado dicha relación en población mexicana ni en estudiantes universitarios, los cuales se encuentran en una etapa de desarrollo (18 a 25 años) caracterizada por una máxima capacidad física, mayor independencia relativa a la infancia y adolescencia, pero que involucra grandes desafíos académicos y sociales que implican cambios en el estilo de vida (sedentarismo, malos hábitos alimentarios, consumo de tabaco y consumo de alcohol, entro otros) que los pueden llevar a desarrollar ECV en el futuro^22,23. En general, se considera a los jóvenes como un subconjunto saludable de la población, y como resultado suelen pasarse por alto sus necesidades de salud²⁴. Por lo que el objetivo del presente estudio es determinar la relación entre la EP y el índice TG/HDL-C en esta población.

Materiales y Métodos

Se realizó un estudio descriptivo, observacional, transversal y homodémico en el laboratorio del cuerpo académico de Metabologenómica CA-319 y en el laboratorio de Investigación de Bioquímica de la Facultad de Medicina de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla (BUAP) en un periodo comprendido de abril a agosto de 2023. Los participantes son universitarios de ambos sexos de la Facultad de Medicina de la BUAP de 18 a 25 años, y que firmaron consentimiento informado.

Se excluyó a los sujetos con diagnóstico previo de enfermedades inflamatorias crónicas (excepto enfermedades como EP, obesidad y dislipidemias), autoinmunes o endocrinas, mujeres embarazadas, en periodo de postparto o lactando, mujeres que estuvieran bajo tratamiento con drogas que mimetizan hormonas gestacionales, sujetos que hubieran recibido tratamiento periodontal menor a seis meses, con tratamiento de ortodoncia u ortopedia dental, sujetos que estuvieran recibiendo tratamiento con medicamentos que pudieran provocar hiperplasia gingival o medicamentos que pudieran disminuir los niveles séricos de lípidos como estatinas, fibratos o inhibidores de la absorción de colesterol. Se eliminó a aquellos sujetos con expediente incompleto.

Se realizó historia clínica completa que incluyó medidas antropométricas y se determinó el estilo de vida y el estado socioeconómico; de las medidas antropométricas, el peso se determinó con una báscula ®Omron Hbf-514c, la estatura con un estadímetro portátil modelo ®seca 217 y el cálculo del índice de masa corporal (IMC) se obtuvo a partir de la división del peso (kg) entre la talla al cuadrado (m²)²⁵; del estilo de vida, el consumo de tabaco y alcohol se determinaron por medio de la prueba de detección de consumo de alcohol, tabaco y sustancias (ASSIST)²⁶ y la actividad física por medio del cuestionario internacional de actividad física (IPAQ)²⁷; el estado socioeconómico se determinó por la regla de la Asociación Mexicana de Agencias de Inteligencia de Mercado y Opinión (AMAI)²⁸.

Para cuantificar los niveles de TG y HDL-C se extrajo una muestra de sangre tras 12 horas de ayuno, en tubo recolector con gel separador; las determinaciones se realizaron mediante método colorimétrico utilizando placas reactivas de acuerdo con las especificaciones del fabricante (®FUJI DRI-CHEM SLIDE TG-IIIP y ®FUJI DRI-CHEM SLIDE HDL-C-IIIP respectivamente); el índice TG/HDL-C se obtuvo a través del cociente: TG (mg/dL)/HDL-C (mg/dL). Se tomó como puntos de corte los propuestos por Murguía¹⁵ para clasificar a los sujetos con RCV con un valor del índice TG/HDL-C > 3.5 y 2.5 en hombres y mujeres, respectivamente.

El estado periodontal se determinó por un estomatólogo previamente calibrado; utilizando espejo bucal plano #5 y sonda periodontal tipo OMS ®Hu-Friedy se examinaron todos los órganos dentarios, según el sistema de numeración de la Federación Dentaria International (FDI). Los sujetos de estudio fueron clasificados tomando la puntuación más alta obtenida de acuerdo con el código del Índice Periodontal Comunitario (IPC) de la siguiente manera: código 0 (condiciones periodontales sanas), código 1 (sin bolsas periodontales > 3.5 mm, no hay cálculos, pero sangra tras el sondaje), código 2 (sin bolsas periodontales > 3.5 mm, pero con cálculos supra o subgingivales), código 3 (profundidad de sondeo 3.5 - 5.5 mm) y código 4 (profundidad de sondeo > 5.5 mm), además, con fines descriptivos los sujetos fueron clasificados como sanos periodontalmente (código 0), con gingivitis (códigos 1 y 2) y con periodontitis (códigos 3 y 4)^4,29,30.

Las variables cuantitativas se reportaron como media y desviación estándar o mediana y mínimo - máximo de acuerdo con la normalidad, las variables cualitativas se reportaron mediante frecuencias y proporciones. Las diferencias entre grupos se compararon mediante la prueba U de Mann-Whitney. El análisis de correlación se realizó mediante Rho de Spearman. La significancia se estableció con p ≤ 0.05. El análisis estadístico se realizó por medio del programa IBM SPSS-V.26. Se obtuvo la potencia para la correlación por medio de un análisis post hoc para correlación bivariada con el programa G*Power 3.1.9.7.

Resultados

En el estudio participaron 69 estudiantes, de los cuales el 59.4 % fueron mujeres y el 40.6 % hombres, con una edad promedio de 19.0 ± 1.0 años, el índice TG/HDL-C fue de 2.4 ± 1.6. El 27.5 % de los sujetos presentaron RCV y el 36.2 % presentó sobrepeso y obesidad. Además, se identificó que el 65.2 % de los sujetos fueron periodontalmente sanos y el 34.8 % presentó algún grado de EP (26.1 % gingivitis y 8.7 % periodontitis). La caracterización clínica, antropométrica y periodontal de los sujetos participantes se observa en la Tabla 1.

Se encontró una diferencia significativa al comparar los valores del índice TG/HDL-C entre los sujetos con o sin algún grado de EP (p = 0.013) (Tabla 2).

La correlación entre el índice TG/HDL-C y el IPC fue moderada positiva y permaneció aún después del ajuste a las variables demográficas, antropométricas, de estilo de vida y socioeconómicas (p = 0.006) (Tabla 3).

Finalmente se determinó el poder de la prueba para la correlación entre el IPC y el índice TG/HDL-C sin ajuste y con ajuste obteniendo un poder de 0.82 y 0.90, respectivamente.

Discusión

En este estudio se demostró que existe una relación entre el RCV (determinado mediante el índice TG/HDL-C) y la EP (determinado mediante el IPC) en una población de jóvenes universitarios mexicanos, la cual continuó siendo significativa tras ajustar por edad, sexo, IMC, consumo de tabaco y alcohol, actividad física y estado socioeconómico.

A pesar de que no hay estudios en donde hayan establecido una relación entre la EP y el índice TG/HDL-C en una población de jóvenes universitarios mexicanos, si se ha analizado en adultos de otros países como lo reportan en un estudio llevado a cabo en Corea, que incluyó a 12,249 sujetos con una edad promedio de 44.4 ± 0.3 años para los hombres y 46.3 ± 0.3 años para las mujeres, en donde se evaluó la EP mediante el IPC y encontró que los hombres con valores del índice TG/HDL-C ≥ 3.6 presentaron 1.4 veces más riesgo de EP (razón de momios [RM] = 1.4, intervalo de confianza [IC] 95 % 1.2 - 1.7) y las mujeres con valores del índice TG/HDL-C ≥ 2.4 presentaron 1.2 veces más riesgo de EP (RM = 1.2, IC 95 % 1.0 - 1.5) tras ajustar por edad, tabaquismo actual, consumo de alcohol, actividad física y estado socioeconómico¹⁷; en otro estudio también realizado en Corea con 13,584 participantes con un promedio de edad de 50 ± 15.8 años encontraron que sujetos con valores del índice TG/HDL-C ≥ 3.6 presentaron 1.2 veces más riesgo de EP (RM = 1.2, IC 95 % 1.0 - 1.4; p < 0.001) después de ajustar por edad, sexo, IMC, consumo de tabaco, consumo de alcohol y actividad física¹⁸.

Por otro lado, en Brasil dos estudios reportaron esta asociación, en uno con 1,011 participantes con un promedio de edad de 53.1 ± 14.6 años, donde encontraron que los sujetos con EP presentaron 1.4 veces más riesgo de presentar valores del índice TG/HDL-C ≥ 2.3 (RM = 1.4, IC 95 % 1.0 - 2.1), después de ajustar por edad, sexo, consumo de tabaco, consumo de alcohol, hábitos bucales y nivel educativo¹⁹, y en otro con 405 adolescentes de 17 a 18 años, en donde el índice TG/HDL-C se asoció con la EP (coeficiente estandarizado [CE] = 0.130, p < 0.001) tras ajustarse por sexo, consumo de alcohol, tabaco, IMC y estado socioeconómico²⁰.

Finalmente, un estudio en Taiwán, en 1,111 militares no diabéticos de 30.5 ± 5.8 años clasificó en estadios a la EP según el taller mundial de EP de 2017, por medio de análisis de regresión logística múltiple encontró que aquellos sujetos categorizados en los estadios II y III tenían 1.0 (RM = 1.0, IC 95 % 1.0 - 1.1) y 1.1 (RM = 1.1, IC 95 % 1.0 - 1.1) veces más riesgo de presentar valores elevados del índice TG/HDL-C que aquellos sujetos sanos periodontalmente ajustado por edad, consumo de tabaco, consumo de alcohol y obesidad²¹.

Reforzando los estudios anteriores, un metaanálisis donde se incluyeron 16 estudios transversales, 16 de casos y controles, y 2 de cohortes en poblaciones adultas, encontró que la EP aumentaba las probabilidades de presentar dislipidemia en un 15% (RM = 1.1, IC 95% 1.0 - 1.2), el valor medio de HDL-C en pacientes con EP fue significativamente más bajo que en sujetos sin EP (diferencia de medias estandarizada [DME] = -0.6; IC 95%: -1.1, -0.2), además, el valor medio de LDL-C, CT y TG en pacientes con EP fue significativamente mayor que en sujetos sin EP (p ≤ 0.05)³¹.

Tomando en consideración la información antes presentada se puede observar que la mayoría de los estudios se han enfocado en población adulta y en adolescentes; sin embargo, nuestros resultados reportan por primera vez que esta relación entre la EP y el RCV se presenta en adultos jóvenes universitarios (18 a 25 años), quienes han sido estereotipados como una población sana por sí misma²⁴, lo que ha hecho que sea poco estudiada, sin considerar que presentan factores de riesgo como antecedentes heredofamiliares de ECV, inadecuada alimentación, sedentarismo, obesidad y sobrepeso, como lo reportan en un estudio realizado en 198 adultos jóvenes mexicanos de la Universidad Autónoma del Estado de México³². Además, el identificar estos factores de riesgo en una población joven permitirá establecer estrategias de prevención tanto para el desarrollo de las complicaciones de la EP como de la ECV, lo que tendría un impacto positivo sobre la prevalencia de dichas enfermedades en nuestra población en un futuro.

El mecanismo propuesto que relaciona la EP y las ECV se centra en que las manifestaciones clínicas de la EP van desde la inflamación localizada de las encías hasta la destrucción de los tejidos de soporte del diente, que conducen a la movilidad dentaria y a la pérdida de órganos acompañada de la presencia de inflamación crónica sistémica, aunado a que las endotoxinas producidas por los patógenos periodontales inducen una respuesta inflamatoria sistémica del huésped aumentando la biosíntesis de TG, CT, LDL-C y disminuyendo las HDL-C^3,10,11,33. Además, los niveles elevados de citocinas proinflamatorias, como la interleucina 6 (IL-6), la proteína C reactiva (PCR) y el factor de necrosis tumoral (TNF)-α, presentes tanto en la EP como en la dislipidemia, desempeñan un papel clave en el desarrollo de la aterosclerosis y en la regulación del metabolismo de los lípidos, lo que aumenta el RCV y refuerza la posible relación entre ambas enfermedades^10,11.

Es importante destacar que la mayoría de los sujetos participantes en el presente estudio no presentaron RCV. Sin embargo, contrastado con estudios en poblaciones universitarias, se encontró que la población de este estudio presentó un mayor porcentaje de sujetos con RCV en comparación con lo reportado por un estudio realizado en universitarios paraguayos, en donde se encontró que únicamente el 3 % presentaron dislipidemia (niveles elevados de TG y LDL-C y valores disminuidos de HDL-C)³⁴. En cuanto a estas diferencias, se ha mencionado que las prevalencias elevadas de RCV en México se relacionan con el estilo de vida y la conducta de consumo: dietas con niveles elevados de grasas y azúcares, bajos niveles de actividad física o consumos elevados de alcohol y tabaco^32,35.

En el presente estudio cerca del 80% de los sujetos tuvieron un nivel socioeconómico medio alto y alto, así como un consumo de alcohol y tabaco de riesgo bajo, esto se podría deber a que se ha reportado que estos factores de RCV son más adversos en sujetos con nivel socioeconómico bajo, en donde hay un mayor consumo de alcohol y tabaco³⁵. En general, se puede observar que las proporciones de los diversos factores de RCV fueron menores en este estudio en comparación con otros similares realizados en estudiantes universitarios^36,37,38; aunado a lo anterior los estudiantes de medicina presentan proporciones bajas de factores de RCV elevados³⁹ y comparados con otras carreras de la salud tienden a presentar las prevalencias más bajas de consumo de tabaco e inactividad física⁴⁰, esto puede atribuirse a que tienen un mayor conocimiento en relación con las ECV y factores de RCV en comparación con alumnos de otras facultades y por consiguiente estilos de vida más saludables.

Además, en este estudio el porcentaje obtenido para sujetos con periodontitis fue del 8.7 %, lo que contrasta con el reportado en los estudiantes de nutrición⁴¹_, este estudio fue realizado en Zacatecas y reportó que la presencia de periodontitis en estos estudiantes fue del 27.8 %, esta diferencia puede deberse a que aunque estas licenciaturas pertenecen al área de la salud, se ha reportado que los estudiantes de medicina comparados con otras carreras del misma área, incluyendo odontología, tienen mejores conocimientos sobre EP y salud oral⁴².

Dentro de las limitaciones de este estudio, debido a las condiciones intrínsecas de un estudio transversal, no es posible determinar causalidad u obtener conclusiones acerca de la predictibilidad del índice TG/HDL-C basado en la EP; sin embargo, esto no desvirtúa nuestros resultados, ya que no se pretendía evaluar la causalidad en este estudio. Por otro lado, el poder de la prueba de correlación se considera como adecuado, este indica que se está rechazando la hipótesis nula cuando realmente es falsa, es decir, los resultados del presente estudio son válidos y el tamaño de la muestra es suficiente, por lo que los resultados son concluyentes⁴³; por lo tanto, nuestros hallazgos pueden extrapolarse a otras poblaciones con similares características sociales y demográficas, y además, el índice empleado (IPC), tiene la ventaja de tener uniformidad internacional, ser rápido y de fácil aplicación.

Conclusiones

En conclusión, el RCV determinado mediante el índice TG/HDL-C se relaciona con algún grado de EP determinada a través del IPC en una población de adultos jóvenes universitarios mexicanos, por lo que se sugiere considerar la salud periodontal en relación con el RCV en poblaciones jóvenes en futuras investigaciones y de esta manera disminuir el riesgo a corto y mediano plazo.