Introducción

La palomilla dorso de diamante (Plutella xylostella L.) es la plaga de lepidópteros más destructiva en cultivos de brassicaceas (^{Li et al. 2016}). Debido a sus características biológicas y de comportamiento, tales como una elevada tasa de reproducción, traslape de generaciones, disponibilidad de plantas hospederas, alta migración, alto polimorfismo y flujo de genético (^{Kang et al. 2017}), combinado con el uso excesivo de insecticidas para su control, P. xylostella ha desarrollado resistencia a diversas de moléculas de síntesis química (^{Pu et al. 2010}, ^{Yin et al. 2019}). Actualmente, se han reportado 1 022 casos de resistencia a insecticidas de P. xylostella a 101 moléculas químicas activas destacando algunos piretroides, avermectinas, spinosinas, diamidas, oxidadiazinas y diferentes cepas de Bacillus thuringiensis (^{Mota-Sanchez y Wise 2023}). P. xylostella fue la primera especie en desarrollar resistencia al indoxacarb en el año 2001 (^{Zhao 2002}) y en la actualidad, la resistencia a este químico en poblaciones de campo de P. xylostella se ha reportado a un nivel de medio a alto (^{Wang et al. 2016}). Indoxacarb es un insecticida del grupo de las oxadiazinas, se usa ampliamente para el control de larvas de lepidópteros (^{Wing et al. 2010}), tras su ingestión bloquea irreversiblemente los canales de sodio sensibles al voltaje en el sistema nervioso central de los insectos (^{Sardar et al., 2023}), lo que provoca que se dejen de alimentar, causándoles una parálisis y posteriormente la muerte, sin embargo, este tóxico se considera de acción lenta y residual (^{Wang et al. 2023a}). Puede llegar a afectar el comportamiento y la fisiología de los insectos de manera crónica (^{Wang et al. 2011}), afectando la morfología, peso de las pupas, longevidad, alimentación, fecundidad (^{Zhang et al. 2022}) y diversos procesos fisiológicos y bioquímicos de los insectos, así como favorecer el desarrollo de la resistencia a los insecticidas (^{Quan et al. 2016}). Anteriormente se han reportado que la aplicación de una concentración subletal de un insecticida causa reducciones significativas en el crecimiento, fecundidad, fertilidad y tiempo de desarrollo de los insectos (^{Rehan y Freed 2015}). También altera procesos metabólicos de carbohidratos, proteínas y lípidos (^{Vojoudi et al. 2017}), así como alteraciones a nivel genético dado que la expresión de genes se pueda dar por la aplicación de concentraciones subletales de insecticidas (^{Bauer et al. 2013}). La estructura genética de los insectos influye para determinar su capacidad de adaptación en ambientes adversos y a nuevas condiciones de desarrollo (^{Verhoeven et al. 2011}). El objetivo del presente estudio fue evaluar el impacto de concentraciones subletales de indoxacarb en la fisiología y tiempo desarrollo P. xylostella.

Materiales Y Métodos

Resultados

En la Tabla 1 se muestran los resultados de la concentración letal media y la proporción de resistencia observada en diez generaciones de P. xylostella bajo presión de selección del insecticida indoxacarb. La línea susceptible (LS) presentó una CL₅₀ de 11.28 mg L^-1, mientras que, la primera generación (G₁) muestra una CL₅₀ de 43.99 mg L^-1, lo que representa un factor de resistencia de 3.90 veces mayor a la LS. Después de diez generaciones de selección de resistencia, se obtuvo una CL₅₀ de 2 099 mg L^-1, lo que resulto en una proporción de resistencia de 186.06 veces más en comparación a la LS.

Obtenida la línea resistente (LR) a indoxacarb, se determinaron los efectos biológicos de la resistencia a dicho insecticida para dos generaciones (progenitores y descendientes) de P. xylostella. El PF se ve influenciado directamente en los progenitores por la resistencia y la aplicación de CL₂₀ de indoxacarb al disminuirse en comparación a la LS (Figura 1). La LS presenta una media de pupación del 95%, mientras que, la línea susceptible con exposición al insecticida (LSCL₂₀), LR y la línea resistente con exposición al insecticida (LRCL₂₀) muestra valores de 51, 72 y 56%, respectivamente; sin embargo, el efecto del insecticida en la generación de descendientes es contrario a lo reportado en los progenitores ya que el porcentaje de pupas se ve aumentado en los tratamientos LSCL₂₀, LR y LRCL₂₀ con porcentajes de 84, 90 y 59%, respectivamente. Respecto a la EA (Figura 1) de la LS, LR y LRCL₂₀ no mostraron diferencia significativa entre ellas, al superar en todos los casos el 85% de adultos emergidos, mientras que, la LSCL₂₀ se vio disminuida más de un 30% para los progenitores. Respecto a los descendientes la LS, LR y LRCL₂₀ mostraron porcentaje superiores al 80%, por su parte, la LSCL₂₀ presentó una reducción de más del 65% en comparación a los demás tratamientos.

Figura 1 Comparación de medias de los efectos subletales de indoxacarb en el porcentaje de pupas formadas y adultos emergidos de Plutella xylostella. 

El PP de P. xylostella también presentó efectos a causa del desarrollo de resistencia y a la exposición de CL₂₀ de indoxacarb para ambas generaciones (Tabla 2). En la generación progenitores la LR y LRCL₂₀ presentaron los valores más altos con un peso medio de 6.60 y 7.10 mg respectivamente, en tanto que la LSCL₂₀ muestra la media más baja con 2.92 mg, pero en los descendientes estos valores aumentaron a 10.00 y 10.50 mg para la LR y LRCL_20, respectivamente, y a 4.13 para LSCL₂₀. Para la PS (hembras por macho) no muestran diferencias estadísticas significativas entre los tratamientos en estudio para ambas generaciones (Tabla 2).

En la Tabla 3 se muestran los resultados obtenidos sobre los efectos de la resistencia y aplicación de dosis subletales de indoxacarb en la oviposición de P. xylostella. La resistencia generada a causa de este insecticida en los progenitores presenta un aumento en la oviposición total en más de un 20% en comparación a la LS, sin embargo, al aplicar dosis subletales tanto en la LS como en LR esta se ve reducida en 38 y 29.5%, respectivamente, en comparación a los tratamientos sin aplicar. Para el caso de los descendientes la oviposición total se ve disminuida en LSCL₂₀, LR y LRCL₂₀ con valores medios de 104.2, 101.4 y 61.25 huevos, respectivamente, en comparación a LS que presenta una media de 145.80.

El tiempo de desarrollo de P. xylostella mostró alteraciones debido a la resistencia y aplicación de CL₂₀ de indoxacarb como se muestra en la Tabla 4 al presentar diferencia significativa en cada una de las fases de vida en los tratamientos en estudio. La LS presentó un tiempo total de desarrollo de 17.81 días, por su parte, la LR muestra un tiempo de desarrollo de 28.2 días, sin embargo, al aplicar una dosis subletal los tiempos de desarrollo se ven aumentados a 19.7 y 29.8 días para la LSCL₂₀ y LRCL₂₀, respectivamente.

Discusión

Plutella xylostella es una plaga reconocida por su rápido desarrollo de resistencia a insecticidas en periodos cortos de tiempo; en la presente investigación se realizó presión de selección de indoxacarb durante G₁₀ de una línea proveniente de campo de palomilla dorso de diamante, se desarrolló una proporción de resistencia de 186.1 veces más que la LS. Estos resultados difieren a lo reportado por ^{Nehare et al. (2010}), quienes obtuvieron una proporción de resistencia de 31.3 al realizar una selección de resistencia de indoxacarb por diez generaciones de una población de campo de P. xylostella, similar a lo reportado por ^{Rodríguez-Rodríguez et al. (2021)} quienes obtuvieron un factor de resistencia de 33.3 al realizar presión de selección durante diez generaciones con abamectina. Sin embargo, en otro estudio realizado con indocaxarb se reportan valores superiores a los de este estudio con un factor de resistencia de 238.4 bajo una selección de resistencia de 14 generaciones de P. xylostella (^{Marak et al. 2017}).

Los plaguicidas de síntesis química se degradan de manera gradual después de la aplicación en el campo y las plagas a menudo se exponen a bajas concentraciones de estos productos (^{Da- Silva et al. 2021}). La exposición de concentraciones subletales de insecticidas altera los procesos bioquímicos y fisiológicos, lo que provoca cambios biológicos en la reproducción, la longevidad, la duración de las etapas de desarrollo que tienen impactos negativos en la dinámica poblacional de las plagas (^{Guedes et al. 2016}). Los resultados de esta investigación demuestran que la exposición de concentraciones subletales de indoxacarb presentan alteraciones biológicas y de desarrollo en la palomilla dorso de diamante.^{Mahmoudvand et al. (2011)} reportaron que, al aplicar concentraciones subletales, CL₁₀ y CL₂₅, de indoxacarb sobre larvas de P. xylostella el porcentaje de pupas se disminuyó en un 26 y 31% respectivamente, mientras que, la tasa de adultos emergidos se redujo en más del 30%. Por su parte ^{Song et al. (2013)} reportaron una decreción del 16 y 12% para las pupas formadas y adultos emergidos al exponer larvas de P. xylostella a una CL₃₀ de este mismo insecticida. Así mismo ^{Moustafa et al. (2023)} en un estudio sobre los efectos subletales de indoxacarb sobre Mamestra brassicae obtuvieron una reducción en la tasa de pupación de un 15.7% al aplicar una CL_30. Investigaciones previas han demostrado que la exposición de concentraciones subletales de indoxacarb (^{Mahmoudvand et al. 2011}), spinosad (^{Yin et al. 2008}), clorantraniliprol (^{Han et al. 2012}), cipermetrina (^{Song et al. 2013}) y fipronil (^{Rodríguez-Rodríguez et al. 2020}) reducen el peso de las pupas en líneas de campo de P. xylostella. La oviposición de P. xylostella se ve afectada a causa de la resistencia al aumentar el número total de huevos, sin embargo, al aplicar concentraciones subletales la tasa de ovoposición se ve disminuida en más de un 30% en comparación a la LS. Lo anterior, coincide con lo reportado por ^{Mahmoudvand et al. (2011)} y ^{Song et al. (2013)} haciendo referencia que la aplicación de concentraciones subletales de indoxacarb disminuyen la tasa de ovoposición en hembras de P. xylostella en más de un 20%. Una investigación reciente confirma que la aplicación de dosis subletales (CL₂₅) de indoxacarb presena efectos significativos sobre la oviposición de P. xylostella (^{Wang et al. 2023b}). Al respecto, ^{Wang et al. (2011)} reportan que la resistencia a indoxacarb en la P. xylostella aumenta el número de huevos por hembra en un en más del 7%. En lo que se refiere al tiempo de desarrollo estudios previos han demostrado que la aplicación concentraciones bajas de indoxacarb aumentan de manera considerable la duración de las etapas de desarrollo de las plagas de lepidópteros como Plutella xylostella (^{Mahmoudvand et al. 2011}) y Helicoverpa armígera (^{Vojoudi et al. 2017}).

La exposición de concentraciones subletales de indoxacarb en los insectos disminuye el contenido de glucosa y proteínas (^{Vojoudi et al. 2017}); considerando que las proteínas son importantes en los procesos fisiológicos de los insectos como la metamorfosis, el crecimiento y la reproducción (^{Sugumaran 2010}); en ocasiones la biosíntesis de estos compuestos se ve afectada a causa del estrés químico como es la aplicación de insecticidas (^{Bashari et al. 2014}). Mientras que, ^{Liu et al. (2013)} suscriben que la aplicación de indoxacarb reduce de manera significativa el contenido de proteínas en ovarios y en el cuerpo graso de hembra, sitio donde se lleva a cabo la síntesis de vitelogenina que son moléculas precursoras de la principal proteína (vitelina) contenida en los huevos (^{Tufail y Takeda 2008}). La síntesis de vitelogenina está regulada principalmente por la hormona juvenil (^{Richard et al. 2001}) que es la más importante en los insectos ya que tiene efectos en el desarrollo y crecimiento larval, la metamorfosis y la reproducción (^{Harshman et al. 2010}).

Conclusiones

P. xylostella muestra una gran capacidad para desarrollo resistencia a indoxarcarb en menos de 3 generaciones con un factor de resistencia de 11.68 veces y durante 10 generaciones su factor de resistencia aumentó en 186.1 veces. La resistencia y la aplicación CL₂₀ de indoxacarb alteran la biología de P. xylostella al aumentar el PF, AE, así como el PP, el tiempo de desarrollo también se alarga en más de 10 días; a pesar de que la resistencia y la aplicación CL₂₀ disminuye la oviposición de P. xylostella.