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Revista Chapingo serie ciencias forestales y del ambiente
On-line version ISSN 2007-4018Print version ISSN 2007-3828
Rev. Chapingo ser. cienc. for. ambient vol.25 n.1 Chapingo Jan./Apr. 2019 Epub Feb 15, 2021
https://doi.org/10.5154/r.rchscfa.2018.06.055
Artículo científico
Obtención de microorganismos en suelos de un bosque de niebla, para la degradación de hidrocarburos aromáticos
1Instituto Politécnico Nacional-ESIQIE-UPALM, Laboratorio de Posgrado de Operaciones Unitarias. Edificio 7, 1.er Piso, Sección A, Av. Luis Enrique Erro s/n, Unidad Profesional Adolfo López Mateos, Zacatenco. C. P. 07738. Delegación Gustavo A. Madero, Ciudad de México, México.
2Universidad Autónoma Chapingo, Academia de Meteorología, Área de Agronomía. km 38.5 Carretera México-Texcoco. C. P. 56230. Chapingo, Texcoco, Estado de México, México.
3Centro de Investigación y de Estudios Avanzados del Instituto Politécnico Nacional (Cinvestav), Departamento de Genética y Biología Molecular. Av. IPN 2508, col. Zacatenco. C. P. 07360. Gustavo A. Madero, Ciudad de México, México.
Introducción:
El impacto de sustancias contaminantes en el ambiente es un tema importante en el mundo, especialmente el de los combustibles fósiles. La capacidad de los microrganismos para degradar estos contaminantes se ha estudiado y caracterizado recientemente.
Objetivo:
Analizar la capacidad de grupos de microorganismos, obtenidos del ecosistema de bosque de niebla en México, para la degradación de compuestos aromáticos (benceno, tolueno, etilbenceno y antraceno).
Materiales y métodos:
Las muestras de microbiomas se recolectaron en la Sierra Madre del Sur en el estado de Oaxaca. Los microorganismos se aislaron e identificaron mediante técnicas moleculares. Posteriormente, la capacidad de los microorganismos para degradar hidrocarburos aromáticos, en un biorreactor de lecho empacado, se evaluó cuantitativamente mediante cromatografía HPLC-PDA.
Resultados y discusión:
Cincuenta grupos de microorganismos se recolectaron, cultivaron y caracterizaron genéticamente. En la diversidad genética predominaron Lactobacillus, Prevotella y géneros de la familia Acetobacteraceae. En el proceso de biodegradación de hidrocarburos, la concentración de contaminantes disminuyó 97 % y se produjo mineralización de 91 % en un tiempo menor de 25 h.
Conclusión:
Los microorganismos mostraron importante actividad degradadora de los compuestos aromáticos. La biodiversidad en el bosque de niebla en la región Loxicha es clave para garantizar los servicios ecosistémicos, por ello, es importante emprender exploraciones para evaluar el uso de estos microbiomas bacterianos.
Palabras clave: Caracterización genética; contaminantes del suelo; Lactobacillus; Prevotella; mineralización
Introduction:
The impact of polluting substances, especially those of fossil fuels, on the environment is an important issue in the world. The ability of microorganisms to degrade these pollutants has been recently studied and characterized.
Objective:
To analyze the ability of groups of microorganisms, obtained from a cloud forest ecosystem in Mexico, to degrade aromatic compounds (benzene, toluene, ethylbenzene and anthracene).
Materials and methods:
Microbiome samples were collected in the Sierra Madre del Sur in the state of Oaxaca. The microorganisms were isolated and identified by molecular techniques. Subsequently, the ability of the microorganisms to degrade aromatic hydrocarbons in a packed-bed bioreactor was quantitatively evaluated by HPLC-PDA chromatography.
Results and discussion:
Fifty groups of microorganisms were collected, cultured and genetically characterized. In genetic diversity, Lactobacillus, Prevotella and genera of the family Acetobacteraceae predominated. In the hydrocarbon biodegradation process, the pollutant concentration decreased 97 % and 91 % mineralization was achieved in less than 25 h.
Conclusions:
The microorganisms showed significant degrading activity of the aromatic compounds. Biodiversity in the cloud forest in the Loxicha region is key to ensuring ecosystem services, so it is important to undertake explorations to evaluate the use of these bacterial microbiomes.
Keywords: Genetic characterization; soil pollutants; Lactobacillus; Prevotella; mineralization
Introducción
La diversidad microbiana presente en los ecosistemas es un componente muy importante y un factor determinante del equilibrio biológico (Ofek-Lalzar et al., 2014). La alteración sufrida en un ecosistema repercute en diferentes escalas y en los parámetros fisicoquímicos y biológicos (Lareen, Burton, & Schäfer, 2016; Ofek-Lalzar et al., 2014). La caracterización de los microorganismos y de su abundancia relativa en distintos ambientes proporciona información muy importante, tanto de la preservación de dicho ecosistema como del uso potencial de los microorganismos nativos (Panke-Buisse, Poole, Goodrich, Ley, & Kao-Kniffin, 2015).
En México, los factores climáticos, orográficos e hídricos dan como resultado una riqueza de ambientes. Existen reportes de aislamiento de tipos de microorganismos provenientes de suelos de varios ecosistemas del país (Rodríguez-Zaragoza et al., 2008; Vásquez-Murrieta, Govaerts, & Dendooven, 2007). Las limitaciones principales para realizar estos procesos han sido el acceso difícil a los lugares para la obtención de muestras y los múltiples requerimientos para el aislamiento e identificación de los microorganismos. Solo 1 % de los microorganismos existentes en una muestra de suelo es cultivable en medios de laboratorio (Ofek-Lalzar et al., 2014; Panke-Buisse, Lee, & Kao-Kniffin, 2017; Vaz-Moreira, Nunes, & Manaia, 2014); por tanto, la aplicación de una técnica que no requiera aislamiento y cultivo permitiría la caracterización de una fracción mayor de la microbiología del suelo.
El suelo debe concebirse como un ente vivo, en el cual cada uno de los grupos de microorganismos funcionan como órganos de una entidad biológica, con funciones especializadas, pero al mismo tiempo interconectadas (Lareen et al., 2016; Nurulita, Adetutu, Gunawan, Zul, & Ball, 2016; Poosakkannu, Nissinen, & Kytöviita, 2017). Al ser un organismo vivo, el suelo puede enfermar, y diagnosticar el padecimiento requiere una serie de análisis específicos para concluir su estado (Nurulita et al., 2016; Rota et al., 2013). El enfoque tradicional consiste en caracterizar los parámetros fisicoquímicos del suelo para detectar sus deficiencias; sin embargo, el nuevo paradigma es evaluarlo microbiológicamente y establecer el grado de alteración de los procesos que deben ocurrir naturalmente (Lareen et al., 2016; Panke-Buisse et al., 2017).
Durante mucho tiempo se ha estudiado el impacto de sustancias contaminantes en el medio ambiente; el más relevante es el que ocurre por combustibles fósiles. Desde el derrame de petróleo del buque Exxon Valdez en 1989, se han realizado estudios sobre la capacidad de los microorganismos para degradar este tipo de contaminantes. Los resultados han sido favorables, gracias a la capacidad de los microorganismos para adaptarse a las condiciones más severas posibles (Atlas & Bragg, 2009; Bacosa, Suto, & Inoue, 2011; Feng et al., 2007; Fukuyama, Shigenaka, & Coats, 2014; Rodriguez-R et al., 2015; Sharifi, Van Aken, & Boufadel, 2011). Debido a que muchos derrames de combustibles ocurren en el suelo y en el agua, la opción es utilizar microorganismos que se adapten en estas dos condiciones y que puedan pasar de uno a otro medio conservando la capacidad degradadora; una característica intrínseca que solo los microorganismos son capaces de desarrollar (Boopathy, Shields, & Nunna, 2012; Bouchez-Naïtali & Vandecasteele, 2008; Guo et al., 2012; Patel, Cheturvedula, & Madamwar, 2012; Stepanyan & Voskoboinikov, 2006).
En este trabajo se analizó la capacidad de grupos de microorganismos con asociaciones simbióticas estables, obtenidos del ecosistema de bosque de niebla en México, para degradar compuestos aromáticos (benceno, tolueno, etilbenceno y antraceno), principales contaminantes presentes en los combustibles fósiles. El bosque se caracteriza por la composición mixta de especies de clima templado en el dosel, tropical y subtropical en el subdosel y sotobosque, y abundancia de musgos, epífitas y helechos arborescentes que confieren amplia biodiversidad a este ecosistema; además, está asociado geológicamente con el Paleozoico. Por lo anterior, el territorio posee riqueza en la biología del suelo, la cual puede ser promisoria para la degradación de los hidrocarburos aromáticos.
Materiales y métodos
Se realizó un muestreo de vegetación en la Sierra Madre del Sur en el estado de Oaxaca, distrito de Pochutla, a una altitud de 1 300 m, donde se encuentran archipiélagos del bosque mesófilo de montaña (Gual-Díaz & Rendón-Correa, 2014). Con el registro del número de árboles se calculó la abundancia de las especies tomando en cuenta 10 sitios ubicados en distintas parcelas. Para corroborar los datos obtenidos se empleó el índice de Margalef para la riqueza específica y el de Simpson para la abundancia. El índice de Margalef se basa en la relación entre el número de especies (S) y el número total de individuos observados (N) y se define como:
A su vez, el índice de Simpson está dado por:
donde, p i es la abundancia proporcional de la especie i; es decir, el número de individuos de la especie i dividido entre el número total de individuos de la muestra.
Obtención de grupos de microorganismos
En los archipiélagos del bosque de niebla se recolectaron 50 muestras de microbiomas del suelo en diferentes zonas del ecosistema, mostradas en el Cuadro 1. La metodología consistió en la recolección de suelo, raíces y hojas cercanas a los árboles, cuyas características fenotípicas son la resistencia y prosperidad en ambientes inhóspitos. El muestreo aleatorio simple se realizó en sitios con vegetación no perturbada, donde se consideró la diversidad de plantas en el sitio y la cantidad de hojarasca sobre el suelo, partiendo de la hipótesis que los ejemplares de árboles emergentes deben corresponder a un patrón de biodiversidad en el suelo.
Las muestras se cultivaron en un medio con mezcla de polisacáridos, en las instalaciones del módulo de producción de abonos orgánicos y lombricultura del Campo San Ignacio de la Universidad Autónoma Chapingo. Posterior al desarrollo de la microbiota en los sistemas de cultivo, se tomaron muestras para su identificación genética.
Cuadro 1 Localización de muestras de microbiomas del suelo en un bosque de niebla de la Sierra Madre del Sur en el estado de Oaxaca, México.
| Región de extracción | Grupos de microorganismos | Latitud | Longitud |
|---|---|---|---|
| Región I | F1-F10 | 16° 03´ 27.5´´ N | 96° 37´ 08.7´´ W |
| Región II | F11-F20 | 15° 59´ 06.2´´ N | 96° 13´ 57.7´´ W |
| Región III | F21-F30 | 15° 59´ 11.3´´ N | 96° 42´ 2.8´´ W |
| Región IV | F31-F40 | 16° 09´ 56.8´´ N | 97° 29´ 45.1´´ W |
| Región V | F41-F50 | 16° 01´ 00.2´´ N | 96° 34´ 49.5´´ W |
Extracción y secuenciación del material genético
La extracción de material genético se realizó de acuerdo con el protocolo marcado por el fabricante de PowerSoil® (MO BIO Laboratories, Inc). El ADN se sometió a una amplificación por PCR (Reacción en Cadena de la Polimerasa), utilizando 50 μL de buffer 1xPCR (5mM KCl, 1mM Tris-HCl, pH 8.0), 2 mM MgCl2, 0.2 mM de cada iniciador (16S rDNA con producto de 1356 bp), 0.2 mM dNTP, 0.05 U de Taq polimerasa recombinante (Thermo scientific EP0402) y 10 ng de ácidos nucleicos totales. El programa del PCR fue de 25 ciclos (30 s, 95 °C; 30 s, temperatura de alineamiento para iniciadores; 30 s, 72 °C] en un termociclador GeneAmp PCR System 2700 (Applied Biosystems, USA).
El material amplificado se caracterizó mediante secuenciación masiva semiconductora de iones (equipo Ion Torrent, EUA) y los resultados se procesaron a través de un análisis bioinformático, para obtener las secuencias y realizar la identificación correspondiente (García-Mena et al., 2016).
Prueba en biorreactor empacado
Se construyó un biorreactor de flujo continuo de borosilicato de 10 cm de diámetro por 70 cm de longitud, en configuración isotérmica. El lecho fijo se elaboró con fibra de algodón estéril, libre de aditivos y de grado farmacéutico. El flujo continuo se mantuvo con una bomba dosificadora de diafragma (marca Seko, EUA) de 0 a 100 % de flujo, con capacidad para permitir un gasto volumétrico de 500 mL·min-1.
El cultivo de alimentación al biorreactor se preparó en un recipiente de vidrio de 20 L, estéril y con aireación continua mediante una bomba (marca ELITE, EUA) con capacidad de 60 L·h-1 de aire. El recipiente contenía 20 L de medio mínimo (1.2 mL·L-1 FeCl2 0.1 %, KH2PO4 0.5 g· L-1, MgCl2 0.4 g·L-1, NaCl 0.4 g·L-1, NH4Cl 0.4 g·L-1, CaCl2 0.05 g·L-1, 1mL·L-1 solución elementos traza [ZnSO4 10 mg·L-1, MnCl2 3.0 mg·L-1, H3BO4 30 mg·L-1, CoCl2 20 mg·L-1, CuCl2 1.0 mg·L-1, NiCl2 2.0 mg·L-1, Na2MoO4 3.0 mg·L-1]; todos los reactivos grado analítico fueron marca Fermont) enriquecido con glucosa (2 g·L-1). Este medio se inoculó con 2 mL de cada uno de los 50 grupos de microorganismos y se desarrolló hasta la fase de crecimiento exponencial, durante cinco días a 30 °C. La cuenta de microorganismos durante la prueba en el sistema de alimentación se realizó con placas Petrifilm™ marca 3M™ para aerobios, de acuerdo con la metodología indicada por el fabricante. El sistema de bombeo se conectó al biorreactor con un flujo de 50 mL·min-1, permitiendo el establecimiento y formación de una película microbiológica a una temperatura de 30 °C.
Una vez formada la biopelícula, el flujo del medio mínimo enriquecido con glucosa se interrumpió y se alimentó la solución problema, formada por la mezcla de los contaminantes benceno, tolueno, etilbenceno y antraceno, con una concentración de 1 000 mg·L-1 cada uno. La solución fue alimentada al biorreactor, tomando muestras cada 5 h, para analizar la concentración de los contaminantes presentes por HPLC-PDA. Al término del experimento, el empaque del biorreactor se extrajo y se dividió en partes iguales con longitud de 10 cm con la finalidad de estudiar el comportamiento de los microorganismos a lo largo del sistema mediante la caracterización por secuenciación genética.
La mineralización conseguida durante el proceso se midió a través del análisis de carbono orgánico total (COT), carbono inorgánico (CI) y carbono total (CT) en un equipo marca General Electric (modelo Innova, EUA) con automuestreador. Las condiciones de medición fueron 5 % de persulfato de sodio como oxidante y 15 % de ácido fosfórico. La mezcla contaminante utilizada durante la prueba se determinó en un equipo de cromatografía HPLC (marca Perkin Elmer, modelo Flexar, EUA) con una columna Phenyl de 25 cm de largo por 4.6 mm de diámetro, con tamaño de partícula de 5 μm, en fase reversa, con acoplamiento a PDA (detector de arreglo de diodos). Las condiciones de trabajo fueron 95:5 acetonitrilo:agua, y flujo 1.0 mL·min-1 en régimen isocrático. La preparación de la muestra para la inyección al cromatógrafo requirió un sistema de SPE (extracción en fase sólida), utilizando cartuchos de C18 de 2 mL de capacidad, con una velocidad de 23 a 26 gotas por minuto. El cartucho se acondicionó con 5 mL de metanol grado HPLC, seguido de la carga de la muestra, cuyo volumen requerido varió de 1 a 100 mL; posteriormente, el cartucho se lavó con 5 mL de agua destilada, y la elución de los componentes con 5 mL de acetonitrilo grado HPLC.
Resultados y discusión
Se contabilizaron 99 especies arbóreas empleadas como árboles de sombra en cafetales, muchas de las cuales son endémicas; el registro fue de 1 140 individuos en total. Entre las especies predominantes se encontraron pinos (Pinus spp.), encinos (Quercus spp.), liquidámbar (Liquidambar spp.), magnolias (Magnolia spp.), caudillo (Oreomunnea mexicana [Standl.] J.-F. Leroy), árbol de las manitas (Chiranthodendron pentadactylon Larreat.) y helechos arborescentes (Cyathea spp.). El índice de diversidad de Margalef fue de 13.92 y el de Simpson de 0.96. El primero indica que los archipiélagos del bosque mesófilo de montaña de la región Loxicha se integra por una amplia diversidad de composición variable en número de especies y el índice de Simpson entre más cercano sea a 1 ratifica que el sitio es diverso; los resultados revelan alta biodiversidad y abundancia de cada especie vegetal. Ese fue el criterio utilizado en la selección de zonas para la toma de muestras de microbiomas y secuenciación genética de las bacterias del suelo.
Los resultados de la secuenciación se muestran en la Figura 1. En todos los casos existen géneros predominantes, los cuales varían en su proporción. Las condiciones ambientales distintas, de las cuales fueron extraídos los grupos de microorganismos, permiten el desarrollo de asociaciones de esta naturaleza. Entre los géneros predominantes en todas las muestras se encuentran Lactobacillus, Prevotella y géneros de la familia Acetobacteraceae.
Figura 1 Variación de géneros encontrados en muestras de suelo del ecosistema de bosque de niebla en la Sierra Madre del Sur en el estado de Oaxaca.
En la Figura 2 se observa la velocidad de desaparición de los contaminantes hasta concentraciones del orden de 10 mg·L-1 en un periodo de 10 h, la cual fue estable hasta el final del experimento (120 h). El crecimiento de los microorganismos fue del orden de 1 x 1017, encontrándose el máximo en 1.2 x 1018. Inicialmente, existe una dependencia directa entre la presencia de los contaminantes y el incremento en el número de microorganismos. Es posible que el mantenimiento en el número de microorganismos, posterior a la disminución drástica en la concentración de los contaminantes, se deba a la formación de la biopelícula, la cual tiene un ambiente propicio para sostener la viabilidad de los microorganismos presentes en el sistema.
Figura 2 Velocidad de desaparición de contaminantes (B = benceno, T = tolueno, E = etilbenceno y A = antraceno) contra el crecimiento microbiano (NMP = Número más probable) en un biorreactor de lecho empacado.
La formación de la biopelícula implica que varias proteínas extracitoplasmáticas interactúen con la superficie abiótica y la osmolaridad del medio (O’Toole & Kolter, 1998). El medio y las condiciones en las cuales se promovió el desarrollo de la biopelícula, y el cambio en el sustrato, de glucosa a la mezcla contaminante, pudieron haber activado la señal para el mantenimiento de la viabilidad bacteriana. Esta señal, producto del cambio en el estímulo ambiental, se traduce en la expresión de un transposón mutante como se reporta en la literatura (Monteiro et al., 2007; O’Toole & Kolter, 1998; Wu, Yeh, Lu, Lin, & Chang, 2008).
La fisiología bacteriana requerida para la degradación de contaminantes sigue múltiples mecanismos, entre ellos, la activación de la vía de las enzimas citocromo P450, que cataliza la biotransformación de xenobióticos, el cual es un paso crucial en este proceso metabólico (Huang, Nemati, Hill, & Headley, 2012; Monteiro et al., 2007; Janikowski, Velicogna, Punt, & Daugulis, 2002).
El cambio sufrido por los microorganismos en el aspecto nutrimental es el primer estímulo significativo, donde existe ausencia de glucosa y presencia predominante o total de los sustratos contaminantes. Este cambio se evidencia en la producción de polisacáridos extracelulares para formar la biopelícula bacteriana (Figura 3), los cuales tienen función estructural y como agentes surfactantes (Ławniczak, Kaczorek, & Olszanowski, 2011).
La caracterización de la biopelícula mediante secuenciación genética muestra el comportamiento final y el establecimiento de comunidades e interacciones en la longitud del biorreactor. La Figura 4 muestra que la distribución microbiológica tuvo una variación importante, a pesar de mantener temperatura constante y saturación de oxígeno durante el experimento, los cuales son factores clave en el metabolismo aerobio microbiano. La distribución por secciones en el biorreactor permitió establecer que los géneros Bacteroides, Prevotella y Lactobacillus incrementaron su presencia hasta en 50 %.
Figura 4 Variación de géneros encontrados a lo largo del biorreactor durante el proceso de biodegradación de hidrocarburos aromáticos.
El grado de mineralización alcanzado en el proceso se muestra en la Figura 5. El COT inicial corresponde a la cantidad de contaminantes presentes en la solución. Durante el proceso, el CI se incrementa, debido a la transformación metabólica que los microorganismos efectúan; sin embargo, al final del proceso, la suma del COT y el CI no corresponden al CT inicial. La diferencia es la pérdida en forma de CO2, producto de desecho del metabolismo aerobio de los microorganismos. Durante este proceso, la mineralización alcanzada es de 91 %. Un estímulo adicional como la adición de un surfactante al medio o un sustrato que favorezca el cometabolismo podría incrementar el grado de mineralización.
Conclusiones
La biodiversidad encontrada en los archipiélagos del bosque de niebla en la región Loxicha es clave para garantizar los servicios ecosistémicos, por ello, es importante emprender exploraciones para evaluar el uso de estos microbiomas bacterianos. La diversidad genética que posee el ecosistema de bosque de niebla en el estado de Oaxaca y el equilibrio alcanzado obedecen a la proporción de los microorganismos involucrados, prevaleciendo Lactobacillus, Prevotella y géneros de la familia Acetobacteraceae. Estos microorganismos mostraron actividad degradadora sobre compuestos aromáticos (benceno, tolueno, etilbenceno y antraceno) que constituyen los combustibles hidrocarbonados, hasta su mineralización.
Agradecimientos
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología por brindar el apoyo para la realización de este estudio por medio del proyecto CONACyT-163235 INFR-2011-01; a la Escuela Superior de Ingeniería Química e Industrias Extractivas del Instituto Politécnico Nacional (IPN); a la Universidad Autónoma Chapingo y al Centro de Investigación y de Estudios Avanzados del IPN (Cinvestav) por permitir realizar el trabajo en sus instalaciones.
REFERENCIAS
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Recibido: 27 de Junio de 2018; Aprobado: 08 de Noviembre de 2018
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