Zona de estudio

La RBMM, refugio invernal de la mariposa Danaus plexippus L., se encuentra entre los estados de Michoacán y México (100.16°-100.37° O y 19.32°-19.75° N) en la provincia fisiográfica Eje Neovolcánico. La superficie es de 56 259 ha. El clima es templado subhúmedo con lluvias en verano, precipitación media anual de 830 mm y temperatura media anual de 15.7 °C. Las elevaciones van de 1 800 a 3 640 m con fuertes pendientes. En las zonas de menor elevación, la vegetación es característica de un bosque templado de Pinus-Quercus y hay parcelas agrícolas, principalmente de temporal; en las de mayor elevación se encuentra el bosque de oyamel (Abies religiosa [Kunth] Schltdl. & Cham.), hábitat de la mariposa monarca, con manchones de pastizales y zonas arbustivas (^{Giménez de Azcárate, Ramírez, & Pinto, 2003}). Con base en ^{España-Boquera, Champo-Jiménez, y Uribe-Salas (2019}), en el presente estudio se consideraron cuatro tipos de cobertura: pino, oyamel, pastizal arbustos y cultivos (Figura 1).

Figura 1 Tipos de cobertura de la Reserva de la Biósfera Mariposa Monarca. 

Variables climáticas

Los valores de temperatura media (°C) y precipitación (m³∙m^-2) de la zona de estudio, correspondientes al periodo 2000-2019, se descargaron de la página Giovanni de la NASA (https://giovanni.gsfc.nasa.gov/giovanni). Los datos son mensuales y tienen 0.25° de resolución espacial (considerando que 360° equivalen a 40 075 km y corresponden a una resolución espacial de 27.83 km² en el Ecuador). Para cubrir la zona de estudio se descargaron cuatro pixeles y se calculó el promedio de los cuatro datos en cada variable. El promedio de cada variable se calculó para cada año de la serie, así como el promedio de cada mes en el periodo; para la precipitación se calculó el total anual. La frecuencia de los datos permitió analizarlos a escala mensual, estacional e interanual.

Serie de tiempo de LAI

Se descargó y analizó la serie GEOV1 de LAI para el periodo 2000-2019, desarrollada dentro del proyecto Copernicus del programa Global Monitoring for Environment and Security (GMES) de la Unión Europea, con 0.05° de resolución espacial (1 km en el Ecuador) y pasos de 10 días, a partir de datos SPOT/VGT (^{Baret et al., 2013}). La zona de estudio se recortó y se aplicó la máscara correspondiente a la RBMM.

Variables fenológicas

A partir de la serie de LAI, utilizando el algoritmo TIMESAT (con filtro adaptativo Savitsky-Golay, tamaño de ventana de 20 %, estación por año y dos iteraciones; ^{Jönsson & Eklundh, 2004}), se obtuvieron 11 variables fenológicas por pixel y año que describen la fenología anual de la vegetación: inicio, mitad, final y longitud de estación, LAI máximo y mínimo, amplitud del LAI, derivadas izquierda y derecha (velocidad de crecimiento y decaimiento), integral extendida y corta (LAI acumulado total y anual). El promedio espacial de cada variable fenológica se obtuvo para el total de la RBMM y para cada cobertura considerada (oyamel, pino, arbustos y cultivos) en cada año.

Enverdecimiento

El enverdecimiento se detectó espacialmente mediante el incremento acumulado de la integral extendida, calculado como la suma de las diferencias entre la integral extendida de cada año y el promedio interanual de la cobertura a la que pertenece el píxel. Los pixeles positivos o negativos corresponden a zonas en las que el área foliar total acumulada en el periodo ha sido mayor o menor al promedio de su cobertura. Del mismo modo, el incremento acumulado de la integral corta se calculó mediante la suma de las diferencias entre la integral corta de cada año y el promedio interanual de la cobertura a la que pertenece el píxel. Los pixeles positivos o negativos corresponden a zonas en las que el incremento del área foliar de cada año ha sido mayor o menor al promedio de su cobertura.

Clima

La temperatura media anual y la precipitación acumulada anualmente en el periodo 2000-2019 se muestran en la Figura 2. La temperatura media aumentó 0.87 °C en los 20 años estudiados (0.04 °C en promedio cada año, R² = 0.20), valor cercano al calculado por el GMST (Global Mean Surface Temperature) de hasta 0.89 °C durante 1901-2012 (^{IPCC AR5, 2013}). El año 2010 fue el más frío, mientras que 2014 y 2015 fueron los más cálidos. Por su parte, la precipitación acumulada se mantuvo estable.

Figura 2 Temperatura media anual y precipitación acumulada anualmente en la Reserva de la Biósfera Mariposa Monarca durante el periodo 2000-2019. Las líneas punteadas indican la tendencia generada a partir de datos Giovanni (NASA). 

La Figura 3 muestra la temperatura media y la precipitación de cada mes en cada año. En resumen, en el año 2000, la primavera fue más lluviosa y fresca, mientras que el verano fue más seco y frío. En el 2001, el final del invierno fue cálido, la primavera fue fría y lluviosa, el verano inició lluvioso y el invierno inició frío. En 2002, la primavera fue cálida y lluviosa, el verano fue menos lluvioso y el invierno fue frío y lluvioso. En 2003, el invierno fue frío, así como el inicio de la primavera; el verano fue lluvioso con un periodo de calina; y el otoño fue cálido y lluvioso. En 2004, el invierno, la primavera y el inicio del verano fueron fríos, octubre fue lluvioso y noviembre fue seco. En 2005, la primavera inició fría, pero terminó cálida; el verano fue cálido, inició seco y después fue lluvioso; y el otoño inició cálido. En 2006, el invierno terminó cálido y la primavera fue cálida; el otoño fue lluvioso y el invierno frío. En 2007, el otoño inició lluvioso y fue frío. En 2008, el inicio de la primavera fue lluvioso, el verano fue fresco y terminó seco. En 2009, el invierno terminó cálido; el verano fue cálido y seco, pero terminó lluvioso; el otoño fue frío e inició lluvioso, después fue seco. En 2010, el invierno fue muy frío y lluvioso; la primavera inició fría y mayo fue cálido; el verano inició frío y muy lluvioso, pero terminó cálido; y el otoño fue seco. En 2011, la primavera y el verano fueron cálidos; el otoño fue seco y frío, y el invierno fue cálido. 2012 fue un año cálido con invierno lluvioso y primavera y otoño secos. 2013 fue cálido con invierno y primavera secos y otoño lluvioso. 2014 fue cálido con primavera, verano y otoño lluviosos. 2015 fue cálido con final de invierno e inicio de primavera lluviosos y verano y otoño secos. 2016 fue un año frío; el verano terminó lluvioso, el otoño fue seco y el invierno inició lluvioso. En 2017, el invierno terminó lluvioso y frío, la primavera fue cálida y seca, el verano fue frío y tardíamente lluvioso, y el otoño fue seco. En 2018, el final de invierno y el inicio de la primavera fueron cálidos, el final de la primavera y el inicio del verano y otoño fueron lluviosos. En 2019, el invierno y la primavera fueron cálidos, el verano fue lluvioso, el otoño fue lluvioso y cálido, y el invierno fue cálido y seco.

Figura 3 Temperatura y precipitación mensual de cada año del periodo 2000-2019 en la Reserva de la Biósfera Mariposa Monarca. La línea de guiones indica el promedio mensual interanual. 

Variables fenológicas

El valor promedio anual de cada variable fenológica en la RBMM (2000-2019) y la recta de ajuste asociada se muestran en la Figura 4. Los resultados indican que el inicio (R² = -0.85), mitad (R² = -0.92) y final (R² = -0.94) de estación han ocurrido gradualmente más temprano; el LAI mínimo (R² = 0.89) y máximo (R² = 0.55) han ido aumentando, así como la superficie foliar total acumulada (R² = 0.59) y la longitud de estación (R² = 0.24).

Figura 4 Promedio anual de cada variable fenológica en la Reserva de la Biósfera Mariposa Monarca en el periodo 2000-2019. LAI: índice de área foliar. 

La Figura 5 muestra el valor promedio anual de cada variable fenológica en cada cobertura de la RBMM. En todas las variables, los cultivos presentaron un comportamiento temporal más diferenciado con arranque y decaimiento de la estación de crecimiento más rápidos y estación más corta que en las otras coberturas, de las cuales, el oyamel tuvo mayor variabilidad interanual.

Figura 5 Promedio de cada variable fenológica por cobertura de la Reserva de la Biósfera Mariposa Monarca en el periodo 2000-2019. LAI: índice de área foliar.  

El inicio, final y mitad de estación de crecimiento son cada vez más tempranos del orden de 10 decenas de días del inicio al final del periodo estudiado: el inicio de estación pasa del mes de mayo (decena 15) al inicio del año, mientras que el final de estación pasa del mes de noviembre (decena 33) al de agosto (decena 23) y la mitad de estación pasa de agosto (decena 23) a abril (decena 13). Si bien los cultivos siguen la tendencia de adelantarse, presentan mayor estabilidad interanual que las coberturas naturales, pues las fechas de siembra y cosecha son en gran medida independientes del clima y dependientes de la voluntad humana. El mínimo de LAI es muy bajo en los cultivos, lo que se explica por la prevalencia de cultivos anuales de temporal. Por su parte, los arbustos inician el periodo estudiado con un mínimo de LAI inferior al de los bosques, pero terminan al mismo nivel, lo que podría corresponder a un aumento en su biomasa por la presencia de especies más frondosas y por la emisión de yemas foliares en primavera. El máximo de LAI de los cultivos fue más bajo que en las otras coberturas; sin embargo, presentó mayor amplitud.

En las coberturas naturales, la vegetación remanente (diferencia entre integral extendida y corta) es el elemento mayoritario y tiene más peso en el total del LAI a lo largo del año, no así en el caso de los cultivos, para los que tiene más peso el crecimiento anual. Las estaciones de crecimiento más largas y con mayor LAI resultan en más LAI acumulado (correlación entre la integral extendida y la longitud de estación con R² = 0.77, y con el máximo de LAI, R² = 0.73). La presencia de plantas de hoja perenne o de especies que pueden aprovechar las temperaturas ocasionalmente cálidas de otoño, para continuar su desarrollo vegetativo, también puede contribuir a que el LAI acumulado sea mayor (^{Buitenwerf et al., 2018}).

Relación clima-fenología

El inicio de la temporada vegetativa fue muy lento (derivada izquierda muy pequeña) y temprano (inicio de estación pequeño) en 2002 en todas las coberturas, así como en 2010 y 2012 en arbustos y oyamel, lo que puede asociarse a una primavera muy lluviosa (mayo) en 2002 y a fuertes lluvias en invierno en 2010 y 2012. Se puede interpretar que, cuando las temperaturas se elevaron, la presencia de humedad en primavera dio lugar a un rebrote temprano y lento de la vegetación, quizá por la reacción diferenciada de las especies presentes. La estación de crecimiento fue larga en dichos años y el máximo de LAI fue muy bajo en 2002 para los cultivos y arbustos.

En 2003, 2005, 2011 y 2013, el inicio de la temporada vegetativa fue muy rápido (derivada izquierda muy grande), pero tardío (inicio de estación grande), para arbustos y cultivos. La primavera fue seca en 2003 y 2005, ya que las lluvias se atrasaron hasta junio y julio, respectivamente; 2003 fue frío en febrero y marzo, 2005 en marzo, y en 2011 y 2013 mayo fue muy cálido y seco, lo que retrasó la estación de crecimiento que fue relativamente corta. No obstante, la estación fue larga en el oyamel en 2005 con un final de estación tardío, quizá porque a pesar de ser un año seco, las partes más altas y frescas de la RBMM se mantuvieron húmedas como reportan ^{España-Boquera et al. (2019}), lo cual es coherente con el valor relativamente más alto del LAI mínimo de esta cobertura. En 2011 y 2013, el mínimo y el máximo de LAI fueron relativamente bajos para toda la reserva, así como el LAI acumulado del crecimiento anual, considerando la vegetación remanente, lo que también se puede asociar a la estación corta de lluvias y el verano caluroso.

En 2007, las lluvias fueron abundantes en septiembre y, aunque las temperaturas en este mes fueron un poco bajas, la estación de crecimiento fue larga, el LAI fue relativamente amplio (en particular para el oyamel), y el crecimiento anual y acumulado fue importante. Un comportamiento similar se observó en 2009, año en el que las lluvias fueron escasas en julio y agosto, pero aumentaron en septiembre. En 2008, el invierno fue seco y, si bien llovió al inicio de primavera, mayo fue seco, por lo que el inicio de la estación de crecimiento vegetativo se atrasó y fue rápido; el verano fue fresco y el final de las lluvias llegó temprano, lo que hizo que la estación fuera corta, y el máximo de LAI y su amplitud, así como el crecimiento anual y acumulado fueran relativamente pequeños.

En 2010, las lluvias abundantes en invierno estuvieron acompañadas de temperaturas bajas, pero la humedad remanente pudo hacer que el inicio de la estación vegetativa se adelantara. El verano fue particularmente lluvioso y frío, y las lluvias terminaron prematuramente dando lugar a un otoño muy seco, con lo que la estación de crecimiento terminó de forma abrupta para cultivos, arbustos y pinos. El LAI total de ese año y el acumulado fueron relativamente grandes para los arbustos y el oyamel, respectivamente.

En 2014, el invierno fue cálido y el verano inició muy lluvioso con lo que el inicio de la estación fue rápido y temprano; el mínimo y el máximo de LAI fueron relativamente grandes, así como la amplitud (particularmente en los arbustos) y las integrales. En 2015, el inicio de la temporada vegetativa fue muy rápido (excepto para el oyamel) y temprano; esto puede entenderse por la fuerte lluvia en marzo después de un invierno cálido. Las lluvias de invierno provocaron un mínimo de LAI alto, pues se mantuvo la vegetación de los estratos bajos todo el año; también el máximo de LAI fue alto en 2015, en especial para arbustos y oyamel, así como el LAI acumulado del crecimiento anual, considerando la vegetación remanente. En 2016, el final de estación se atrasó para cultivos y pinos con respecto a los años anteriores y la estación fue muy larga, lo que puede explicarse por las temperaturas frescas en primavera; el mínimo de LAI fue alto para oyamel y arbustos. En 2017, el reverdecimiento fue tardío y lento para el pino y los cultivos; llovió en invierno y las lluvias en verano se atrasaron, pero fueron abundantes, mientras que el otoño fue seco, lo que provocó que el final de estación llegara rápidamente.

En 2018, el invierno fue cálido y el verano inició con abundantes lluvias que se prolongaron hasta el otoño; el inicio de estación fue temprano y lento, la estación fue larga para los cultivos y el oyamel, el mínimo y el máximo de LAI fueron altos, aunque un poco inferiores a los de los años inmediatos anteriores, así como la amplitud y las integrales. En 2019, el inicio de estación se adelantó mucho, en particular para arbustos y oyamel, lo que puede deberse a la temperatura muy cálida de invierno y primavera que, a pesar de que estuvo acompañada por un retraso de las lluvias, es posible que en las zonas elevadas hubiera suficiente humedad. Estas circunstancias son coherentes con un inicio de estación más tardío y rápido para los cultivos. La estación de crecimiento fue muy larga para pinos y arbustos.

Hasta cierto punto es posible interpretar el comportamiento de algunas variables fenológicas a partir del comportamiento del clima; sin embargo, también debe considerarse el efecto del incremento de CO₂ en la atmósfera sobre fenofases particulares (^{García-Mozo et al., 2006}) y de otros factores asociados al cambio climático. A escala global, el aumento de LAI en el hemisferio norte parece ser impulsado principalmente por el aumento de la concentración de CO₂ atmosférico (que representa 49 %), mientras que las variaciones interanuales en LAI están controladas por el cambio de temperatura (^{Piao, Friedlingstein, Ciais, Zhou, & Chen, 2006}).

Por otra parte, hay que tomar en cuenta otros aspectos relacionados con la fenología de las plantas que son necesarios para que la estación de crecimiento pueda iniciar, como el calor acumulado necesario (grados-día) y el enfriamiento invernal o el fotoperiodo; además, la sensibilidad fisiológica al clima es cambiante durante el desarrollo de la planta, tal como la resistencia al estrés hídrico (^{Bruce, Tyler, Shelly, & Mata, 2009}; ^{Seyednasrollah, Swensonb, Domec, & Clark, 2018}).

Enverdecimiento

La Figura 6 muestra el mapa del incremento anual (A) y total (B) del LAI de cada píxel en relación con el promedio de la cobertura correspondiente en el periodo estudiado. En verde se señalan los pixeles que entre 2000 y 2019 han tenido incremento de área foliar mayor que el esperado y en rosa se muestran los pixeles con incremento menor que el esperado; los tonos más oscuros (verdes o rosas) indican diferencias más grandes (positivas o negativas) con relación al promedio interanual.

En la RBMM, 12.82 % no presentó cambios significativos con respecto al promedio de años anteriores (incremento o decremento acumulado menor de 100 puntos de LAI, que suponen 5 m² de superficie foliar∙m^-2 de suelo∙año^-1); 53.21 % registra enverdecimiento y 33.97 % muestra algún grado de pardeamiento. En México se calcula que 28.4 % de la superficie vegetal presenta enverdecimiento, mientras que 2.4 % muestra pardeamiento (^{Chen et al., 2019}). En Europa, el LAI aumentó en 84 % de los pixeles con vegetación semioriginal, siendo mayor el incremento absoluto de LAI en los tipos de vegetación con biomasa abundante (bosques), mientras que, en términos relativos, el incremento fue mayor en los tipos de vegetación leñosa con biomasa intermedia (^{Buitenwerf et al., 2018}).

Figura 6 Mapa de la distribución espacial del incremento acumulado anual (A) y total (B) del índice de área foliar (LAI) de cada píxel, en relación con el promedio de la cobertura correspondiente en el periodo 2000-2019. En verde, los pixeles que de manera consistente tuvieron incremento del área foliar mayor que su promedio de cobertura; en rosa, los pixeles con incremento menor que su promedio de cobertura; tonos más oscuros (verdes o rosas) indican valores absolutos de diferencias mayores. 

En la Figura 7 se observa el porcentaje de superficie con enverdecimiento y pardeamiento en cada cobertura. En el bosque de pino, 7 % de la superficie no presentó cambios importantes, 37 % registró pardeamiento (en 18 % es inferior a 300 puntos de LAI, que corresponden a 15 m²∙m^-2∙año^-1), mientras que 66 % presenta enverdecimiento (en el 27 % es inferior a 300 puntos de LAI). El mayor enverdecimiento se da en dos zonas de pino; una al centro, que CONAFOR-UACh reportaron como infestada por muérdago y descortezador y donde la SEMARNAT realizó un saneamiento en 2009 (^{Champo-Jiménez, Valderrama-Landeros, & España-Boquera, 2012}), y otra al sur, en el cerro Pelón. Se trata de áreas de orientación sur donde, en promedio, la estación de crecimiento es muy larga, el mínimo y el máximo de LAI son muy altos, la integral corta es baja y la extendida es muy alta (España-Boquera et al., 2019). No obstante, en esta zona, el crecimiento anual acumulado en el periodo es inferior a la media del pino, por lo que se infiere presencia importante de vegetación remanente; por ejemplo, para la reserva han sido reportadas especies caducifolias de encino (componente importante en el bosque mixto de pino-encino) (^{Romero-Rangel et al., 2014}) que pierden su follaje en la época sin lluvias. En Europa, los incrementos más fuertes de LAI se han observado en los climas moderados en tipos de vegetación parcialmente arbolada y consisten en un crecimiento leñoso más vigoroso después del cese del manejo intensivo; el enverdecimiento en bosques también puede deberse al crecimiento de los árboles que, cada vez más altos, soportan un dosel más denso y, por lo tanto, aumentan el LAI (^{Buitenwerf et al., 2018}).

Figura 7 Distribución de los niveles de enverdecimiento y pardeamiento en cada cobertura. En el eje horizontal, niveles de índice de área foliar (LAI) con respecto al promedio de la cobertura correspondiente en el periodo 2000-2019. Un nivel de LAI corresponde a 0.5 m² de superficie foliar por cada m² de suelo; una variación de 100 niveles supone 5 m²∙m^-2∙año^-1. En el eje vertical se indica el porcentaje de superficie (pixeles). 

De la superficie cultivada, 11 % no presenta cambios importantes en el LAI acumulado, 41 % registra pardeamiento (23 % inferior a 300 puntos de LAI) y 48 % enverdecimiento (32 % menor de 300); es decir, hay casi tanta superficie de cultivo con pardeamiento, en general moderado, como con enverdecimiento que llega a ser importante en algunas zonas. A nivel global se calcula que la agricultura contribuye con un tercio al aumento de la vegetación, lo que sería un efecto secundario de las prácticas agrícolas (^{Chen et al., 2019}; ^{Gao et al., 2019}). El enverdecimiento podría ser el resultado de cambios en el tamaño promedio de las hojas, el número de hojas por planta, la densidad de las plantas, la composición de las especies, la duración de la presencia de las hojas verdes por cambios en la estación de crecimiento o por la introducción de cosechas múltiples (Chen et al., 2019).

Por otra parte, en los arbustos, 15 % de la superficie no presentó cambios, 27 % pardeamiento (17 % inferior de 300 puntos de LAI) y 58 % enverdecimiento (44 % menor de 300); es decir, la mitad de la superficie tuvo enverdecimiento moderado, observándose también algunas zonas de pardeamiento.

La cobertura de oyamel es la de mayor superficie sin cambios (19 %); más de la mitad (51 %) presentó enverdecimiento moderado (41 % menor de 300 puntos de LAI), mientras que 30 % presenta pardeamiento (21 % menor de 300). Se observa una zona en el extremo norte, donde el enverdecimiento es importante; se trata del área mejor conservada de la RBMM (^{Champo-Jiménez et al., 2012}) de orientación noroeste, donde el inicio, mitad y final de estación son tempranos y lentos, la estación de crecimiento es larga, el mínimo de LAI es alto y el máximo es moderado, la amplitud y la integral corta son pequeñas y la integral extendida es grande (^{España-Boquera et al., 2019}). En esta zona, el crecimiento anual acumulado en el periodo es inferior a la media del oyamel (valor negativo de la integral corta acumulada), posiblemente por la presencia de vegetación asociada.

La zona más elevada de la RBMM (clima es más frío y húmedo todo el año), en la que predominan el oyamel y los arbustos, presentó valores estables (cercanos al promedio interanual) tanto de integral extendida como corta acumuladas. Esto concuerda con ^{Buitenwerf et al. (2018}), quienes reportan que los incrementos más pequeños de LAI ocurren en las zonas más frías en todos los tipos de vegetación, mientras que, en muchos tipos de vegetación, los incrementos de LAI son mayores en las áreas con temperaturas medias y humedad de suelo intermedia que en áreas más cálidas, ya sean secas o muy húmedas. La humedad del suelo está regulada parcialmente por la evapotranspiración, la que a su vez está regulada parcialmente por la temperatura, variable que no solo afecta el funcionamiento de las plantas a través de las relaciones con el agua, sino que también a los procesos fisiológicos (fotosíntesis y fenología) y conductuales (expansión de las hojas) (Buitenwerf et al., 2018; ^{Montgomery et al., 2020}).