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Hidrobiológica

versión impresa ISSN 0188-8897

Hidrobiológica vol.32 no.3 Ciudad de México sep./dic. 2022  Epub 11-Mar-2024

https://doi.org/10.24275/uam/izt/dcbs/hidro/2022v32n3/martinez 

Artículos de investigación

Observaciones exploratorias en taxocenosis de diatomeas bentónicas marinas en un puerto expuesto a residuos mineros

Prospective observations on benthic marine diatoms taxocoenoses in a port exposed to mining residues

Yuriko Jocselin Martínez1  * 
http://orcid.org/0000-0001-7606-1502

David Alfaro Siqueiros-Beltrones1 
http://orcid.org/0000-0001-5460-8423

Ana Judith Marmolejo-Rodríguez2 
http://orcid.org/0000-0002-8913-2522

1Departamento de Plancton y Ecología Marina, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional. Av. Instituto Politécnico Nacional s/n, Col. Playa Palo de Santa Rita, La Paz, Baja California Sur, 23096. México.

2Departamento de Oceanología, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional. Av. Instituto Politécnico Nacional s/n, Col. Playa Palo de Santa Rita, La Paz, Baja California Sur, 23096. México.


Resumen

Antecedentes.

Existe un reciente interés por el estudio de diatomeas bentónicas marinas (DBM) y su respuesta a contaminación por elementos potencialmente tóxicos (EPT), principalmente metales que pueden impactar la composición de especies, alterar los parámetros de las asociaciones, y ocasionar deformaciones de las frústulas de diatomeas.

Objetivo.

Explorar qué cambios en las asociaciones de DBM podrían representar una respuesta a contaminación por EPT en ambientes marinos, usando de referencia la estructura típica de sus asociaciones, incluyendo florística, riqueza, diversidad y dominancia, así como frecuencia de frústulas deformes.

Métodos.

Se tomaron muestras de roca y sedimento en mayo 2015 y enero 2016 en Santa Rosalía, BCS, una playa contaminada con desechos mineros.

Resultados.

Se apoyó parcialmente la hipótesis propuesta, i.e., se registró entre 1 y 7.6% de valvas deformes por sitio; esta frecuencia de frústulas deformes sugiere impacto de contaminación por EPT en el área. Se registraron valores de diversidad de H´ entre 1.1 a 4.3, los cuales están dentro de los intervalos típicos de diversidad para sitios no contaminados, a pesar de que concentraciones de EPT como Cu 3760 mg kg-1, Zn 2294 mg kg-1, Ni 401 mg kg-1, Pb 216 mg kg-1, registradas en el área sobrepasan los valores de efecto de rango medio, indicando que un 50% de la biota presente sería afectada.

Conclusiones.

Las elevadas abundancias de ciertos taxa sugieren su capacidad de tolerar PTE, mientras que aquellos que mostraron deformaciones de sus frústulas podrían considerarse taxa sensibles.

Palabras clave: Bacillariophyta; Golfo de California; metales pesados; impacto antropogénico

Abstract

Background.

A recent interest has emerged for studying benthic marine diatoms (BMD) whose environment is influenced by potentially toxic elements (PTE), mainly metals that can alter their taxocoenoses parameters and cause deformities in the diatom frustules.

Objective.

To explore which particular characteristics may represent a response by BMD to PTE in environments polluted by mining residues, using the typical structure of the diatom taxocoenoses as reference, i.e., floristics, species richness, and diversity and dominance, as well as frequency of deformed frustules.

Methods.

Rock and sediment samples were taken in May 2015 and January 2016 at Santa Rosalía, BCS, a beach contaminated by mining waste.

Results.

Between 1 and 7.6% of deformed valves per site were recorded. This frequency of deformed frustules suggests the impact of contamination by EPT in the area. Diversity values of H´ between 1.1 and 4.3 were recorded, which are within the typical intervals of diversity for uncontaminated sites, although EPT concentrations such as Cu 3760 mg kg-1, Zn 2294 mg kg-1, Ni 401 mg kg-1, Pb 216 mg kg-1, recorded in the area exceed the mid-range effect values, indicating that 50% of the biota present would be affected.

Conclusions.

The high abundance of certain diatom taxa may indicate their ability to resist or tolerate PTE, while those exhibiting deformed frustules could be considered sensitive taxa.

Key words: Bacillariophyta; Gulf of California; heavy metals; anthropogenic impact

INTRODUCCIÓN

La utilidad de las diatomeas como indicadores de contaminación e impacto ambiental es ampliamente reconocida, y con base en estas se han ingeniado índices cualitativos y cuantitativos (Medley & Clements, 1998; Ivorra et al., 1999; Gómez & Licursi, 2001; Ács et al., 2005; Salomoni et al., 2006; Penalta-Rodríguez & López-Rodríguez 2007). Estos en su mayor parte se han enfocado sobre hábitats de aguas continentales, lo que ha contribuido en la determinación de normas de calidad de agua, mismas que han sido aceptadas como referentes de la salud de ciertos ambientes. Tales estudios se han hecho bajo la premisa de que las diatomeas son sensibles a perturbación, tienen movimiento limitado o están fijas en un sustrato, se distribuyen ampliamente y responden rápidamente a disturbios ambientales ocasionados por un determinado agente contaminante. La consecuencia se ve reflejada en cambios significativos en los atributos de las taxocenosis de diatomeas respecto a asociaciones de ambientes no perturbados (Cattaneo et al., 2004, Falasco et al., 2009, Morin et al. 2012). Sin embargo, aunque taxones sensibles son remplazados por otros tolerantes modificando la flora original (Belando et al., 2017), formas sensibles podrán experimentar deformaciones de sus frústulas que, a su vez, reflejen alteraciones metabólicas (Falasco et al., 2009, Gautam et al., 2017, Lavoie et al., 2017).

De acuerdo con lo anterior, ciertos taxones de diatomeas presentan la capacidad de resistir o tolerar contaminación por metales, toda vez que persisten dentro de ambientes así contaminados (Siqueiros-Beltrones, 2002, 2005). Por ejemplo, Achnanthidium minutissimum (Kützing) Czarnecki y Sellaphora seminulum (Grunow) D. G. Mann pueden incluso proliferar en tales condiciones, mientras que en estudios sobre contaminación por Cd, Fe y Zn en hábitats de aguas continentales, diatomeas como A. minutissimum (Kützing) Czarnecki y Brachysira vitrea (Grunow) Ross, fueron los taxones dominantes; estas respuestas indican estrategias oportunistas fundadas en su resistencia a la presencia de Cd y Zn (Ivorra et al. 1999) y, en cambio, otros taxones presentaron frecuentemente frústulas deformes con el eje axial distorsionado, como en Fragilaria cf. tenera (W. Smith) Lange-Bertalot, Fragilaria rumpens (Kützing) G. W. F. Carlson y Eunotia sp. (Cattaneo et al., 2004).

Por otra parte, el uso de diatomeas para evaluación de cualquier tipo de contaminación en los ambientes marinos requiere tanto una base florística formal y comprensiva, como una idea clara y precisa de la estructura de las asociaciones de diatomeas bentónicas (ADB) que permita un examen comparativo entre condiciones pristinas como referente, y cualquier tipo de contaminación (Desrosiers et al. 2013, Siqueiros-Beltrones et al., 2014), evidenciando con ello desviaciones de los valores normales de los parámetros en ADB típicas de ambientes no perturbados. Asimismo, el análisis de la estructura de las ADB proporcionaría una referencia adecuada para detectar cambios debidos a forzamientos por elementos potencialmente tóxicos (EPT). Dicha estructura se compone de determinados parámetros, como riqueza de especies, taxones dominantes, diversidad y dominancia de especies, cuyos valores se calculan mediante índices ecológicos. De manera general, dichos índices son sensibles al número de taxones en las taxocenosis o asociaciones y sus abundancias relativas; así, los valores calculados de diversidad, dominancia y equidad pueden ser utilizados para detectar patrones ecológicos (Siqueiros-Beltrones 2002), toda vez que pueden variar de acuerdo con el grado de adversidad del hábitat que ocupan las ADB. De esta manera, una taxocenosis puede mostrar diferencias marcadas en riqueza de especies (S), que llegan a ser tan bajas como entre 5-11 taxones bajo las condiciones extremas de ambientes hipersalinos (Siqueiros-Beltrones 1988, 1990). Sin embargo, en la mayoría de los ambientes costeros no perturbados las S observadas varían entre 20 y 50 taxa por muestra (Siqueiros-Beltrones, 1998, 2002), y entre 50 y 100 taxones por muestra en ambientes más productivos (Siqueiros-Beltrones et al. 2017).

De esta manera, para interpretar adecuadamente lo anterior, es necesario comprender que, independientemente de la riqueza de especies y el tipo de sustrato, hábitat, o condiciones, las ADB estarán compuestas por pocos taxones abundantes y comunes, y muchos taxones poco comunes y raros, lo que influye sobre los valores de diversidad. Entonces, como referencia, los valores típicos de diversidad de especies (H’) calculados para ADB en un ambiente marino estable no perturbado variaría entre 2<H´<5 (Siqueiros-Beltrones 2002, 2005).

Con respecto a los efectos de EPT en ambientes marinos, en un estudio previo relacionado a éste se observaron concentraciones de metales contaminantes que no rebasaron los niveles de referencia que indicaran un efecto sobre la biota residente, o cómo podrían responder las ADB a dicha contaminación (Siqueiros-Beltrones et al., 2014). Por otra parte, se observó que bajo condiciones de laboratorio ciertas especies de diatomeas exhibieron efectos a concentraciones de metales más bajas que las presentes en la corteza terrestre, mientras que en condiciones in situ las diatomeas pueden tolerar concentraciones más altas de EPT, quizá debido a interacciones con factores diversos, ya sean bióticos, físicos, o químicos (Long et al. 1995).

Recapitulando, se reitera que son muy pocos los estudios para ambientes marinos y aunque estos han relacionado valores bajos de diversidad en ADB a efectos de contaminantes en los sitios inspeccionados (Dickman, 1998, Cunningham et al., 2003, 2005, Petrov et al., 2010, Rubino et al., 2015, Potapova et al., 2016, Pandey et al. 2018), se carece aún de un modelo teórico que describa la relación entre los EPT y las diatomeas bentónicas. De ahí que nuestra primera acción fue llevar a cabo un estudio exploratorio en una zona contaminada por desechos mineros analizando las concentraciones de EPT y su relación con los atributos de las ADB.

Como es de esperarse en un estudio de índole exploratoria como este, no se contaba con antecedentes florísticos de diatomeas bentónicas en el área. No obstante, con base en la teoría ecológica general sobre estructura de ADB, i.e., riqueza y diversidad de especies, dominancia y equidad, y sus implicaciones ecológicas (Siqueiros-Beltrones, 2005), se contrastó la hipótesis de trabajo de que los valores calculados de diversidad en las ADB en el área de Santa Rosalía, contaminada por EPT derivados de los residuos mineros, caerían fuera del intervalo típico (2<H´<5) propuesto (Siqueiros-Beltrones, 2005). Asimismo, que la frecuencia de frústulas deformes sería mayor que en áreas no contaminadas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

La selección del área de estudio se basó en el reconocimiento de un sitio que tuviera antecedentes sobre registros de concentraciones de EPT. Así, la presente investigación se realizó en la zona de Santa Rosalía. Ésta pertenece al municipio de Mulegé (27º 20’ N, 112º 16’ O) y se localiza al norte del estado de Baja California Sur (Volke-Sepúlveda et al., 2003). El clima es semiárido con inviernos fríos-secos y veranos cálidos-húmedos con fuertes cambios estacionales en la dirección del viento; durante los meses de verano y principios de otoño los vientos son variables y de menos intensidad (Douglas et al., 2007). La precipitación anual es muy baja (alrededor de 100 mm) y principalmente asociada a tormentas tropicales de períodos cortos (Rodríguez-Figueroa et al., 2009).

Las corrientes del Golfo de California que influyen el área de estudio presentan salinidades mayores a 34.9 y están ligadas a la intensificación de la Corriente Costera Mexicana, e interactúan de tal forma que el corte lateral entre éstas origina remolinos en la entrada al golfo (Pantoja et al., 2012). La corriente del Golfo de California sigue una dirección de norte a sur; en diferentes temporadas alternan los flujos de entrada en el lado oriental y salida por el lado occidental de la boca de la península con dirección norte-sur (Lavin et al., 2009; Pantoja et al., 2012).

La zona de Santa Rosalía presenta áreas contaminadas por desechos mineros (Shumilin et al. 2011, 2012, 2013; Jonathan et al. 2016), independientemente de que existan asentamientos humanos normales. En uno de los estudios, Shumillin et al. (2012) determinaron que las concentraciones de Pb (46.7 mg kg-1 ± 218 mg kg-1), Cu (3,390 ± 804 mg kg-1) y Zn (1,916 ± 749 mg kg-1) en la mayoría de las muestras de sedimentos fueron superiores al efecto de rango medio (ERM), lo que indica un impacto antropogénico extenso por actividades mineras de cobre en sedimentos de playa, y por lo tanto un alto riesgo toxicológico para la biota marina residente del área.

Muestreo

Los muestreos se realizaron en mayo de 2015 y enero de 2016 en la zona intermareal en cinco puntos del puerto de Santa Rosalía (Fig. 1). Los puntos se distribuyeron con una distancia aproximada de 250 m entre ellos. En mayo de 2015 se recolectaron muestras de sedimento en los puntos 1,2 y 3, y muestras de roca solo en los puntos 4 y 5. En enero de 2016 se recolectó una muestra de sedimento en los cinco puntos del puerto; durante este mes no se recolectaron rocas. Al ser un estudio exploratorio se tomaron muestras dependiendo las condiciones del lugar y del sustrato disponible, de ahí que las muestras sean diferentes en los dos meses.

Figura 1 Localización del puerto minero Santa Rosalía (a, b) y sitios de recolecta para ADB y EPT (c). 

Procesamiento de muestras

Las rocas libres de macroalgas fueron cepilladas en un área de 10 cm x 10 cm, y el producto obtenido se colocó en tubos de ensaye. Las muestras de sedimento recolectado se colocaron en una cámara de ultrasonido para la separación de diatomeas; el sobrenadante obtenido se colocó en tubos de ensaye. Las muestras colocadas en tubos de ensaye se oxidaron con una mezcla de etanol comercial al 90% y ácido nítrico al 70% en una proporción 1:1:4 (muestra, alcohol, ácido). Alícuotas de diatomeas se secaron en cubreobjetos y se montaron en portaobjetos de vidrio utilizando resina de montaje Pleurax® (RI = 1.7) (Siqueiros-Beltrones 2002).

Las diatomeas fueron identificadas bajo un microscopio con óptica planacromática, Olymmpus CH-2, bajo diferentes aumentos 600 y 1000 X, usando literatura clásica y regional (Schmidt et al. 1874-1959; Hustedt 1991; Witkowski et al. 2000; Siqueiros-Beltrones 2002; López-Fuerte et al. 2010; Siqueiros-Beltrones et al. 2014). De acuerdo con Siqueiros-Beltrones (2002), las abundancias relativas (N = 500) de las especies identificadas se estimaron por muestra y se utilizaron para calcular los parámetros de las asociaciones con los siguientes índices: diversidad de especies (H’ de Shannon y 1-ʎ de Simpson), equidad (J´ de Pielou) y dominancia (ʎ de Simpson) (Magurran, 1988). La similitud entre las muestras de todos los sitios se midió mediante el índice de Bray-Curtis, utilizando tanto presencia/ausencia, como abundancias relativas de los taxa.

Medición de EPT en sedimentos

De la muestra total recolectada en una caja Petri, se utilizó la mitad de la muestra de sedimento para su pulverización, y luego se sometieron a digestión ácida con HF, HClO4, HNO3 y HCl. Las concentraciones de metales se midieron con un espectrómetro de masas acoplado inductivamente (ICP-MS), utilizando estándares de referencia certificados para sedimentos marinos (PACS-2 y MESS-3) para validación de la técnica. Los metales analizados fueron: Al (%), Fe (%), Mg (%), Hg (mg kg-1), y mg kg-1 (Ag, As, Ba, Bi, Cd, Co, Cr, Cu, In, Mn, Mo, Ni, Pb, Sb, Se, Sn, Sr, U, V, Zn). Para calcular el factor de enriquecimiento normalizado (FEN) los valores de concentración fueron normalizados con Al usando la formula: FENM = (M muestra/ Al muestra / (M CTS/Al CTS), donde M es el metal y CTS corresponde al valor de la corteza terrestre superior (Wedepohl 1995). Las concentraciones estimadas de metales se compararon con los valores de toxicidad propuestos por Long et al. (1995), que definen efecto de rango bajo (ERB), es decir, afecta al 10% de la biota, y efecto de rango medio (ERM) que indica cuando el 50% de la biota puede verse afectado. Los valores FEN permitieron estimar la calidad del sedimento o el grado de contaminación según una escala para sitios mineros: 1-3 = contaminación baja, 3-10 = moderada, 10-25 = severa, 25-50 = muy severa y > 50 = extremadamente severa (Marmolejo-Rodríguez et al., 2011).

RESULTADOS

Asociaciones de diatomeas bentónicas

La riqueza total de especies (S) en rocas y sedimentos redituó 156 taxa (Tabla 1). Sin embargo, la S se distribuyó de manera discontinua; el sustrato rocoso del sitio cuatro presentó 8 taxones y el sedimento del sitio cinco sólo 6 taxones. Los géneros mejor representados fueron Nitzschia Hassall con 23 especies, Amphora Ehrenberg ex Kützing (22), Cocconeis Ehrenberg (11) y Navicula Bory (11). Se contaron un total de 4183 valvas de diatomeas; las especies más abundantes fueron Staurophora salina (Smith) Mereschkowsky (483), Amphora ocellata Donkin (333), Navicula subinflatoides Hustedt (320), Psammodyction constrictum (Gregory) Grunow (270) y Achnanthes javanica Grunow (197). Por sustrato, en roca las diatomeas más abundantes fueron Achnanthes javanica (171), A. longipes Agardh (117) y A. parvula Kützing (150), mientras que en sedimento las más abundantes fueron Staurophora salina (483), Amphora ocellata (333), Navicula subinflatoides (320) y Psammodyction constrictum (269) (Fig. 2).

Tabla 1 Diatomeas epilíticas y episámicas de las muestras de sedimento contaminado del Puerto de Santa Rosalía, Baja California Sur, México. *Diatomeas que presentaron deformación. 

Achnanthes brevipes C. Agardh var. brevipes
Achnanthes brevipes var. intermedia (Kützing) Cleve
Achnanthes brockmanii Simonsen
Achnanthes hauckiana Grunow
Achnanthes javanica Grunow *
Achnanthes longipes C. Agardh *
Achnanthes parvula Kützing *
Achnanthes sp. *
Achnanthes yaquinensis McIntire & Reimer *
Actinoptychus adriaticus Grunow
Actinoptychus hexagonus Grunow
Actinoptychus minutus Greville
Actinoptychus senarius (Ehrenberg) Ehrenberg
Actinoptychus undulatus (Kützing) Ralfs
Amphicocconeis disculoides (Hustedt) Stefano & Marino
Amphora amoena Hustedt
Amphora bigibba Grunow
Amphora borealis Kützing
Amphora caroliniana Giffen
Amphora cingulata Cleve
Amphora cf. coffeiformis (C. Agardh) Kützing
Amphora costata Smith
Amphora crassa Gregory
Amphora kolbei Aleem
Amphora laevis Gregory
Amphora laevissima Gregory
Amphora ocellata Donkin
Amphora ostrearia Brébisson ex Kützing var. vitrea Cleve
Amphora proteus Gregory
Amphora rhombica Kitton
Amphora salina Smith
Amphora sp.
Amphora subangularis (Hustedt) Levkov
Amphora terroris Ehrenberg
Amphora ventricosa Gregory
Amphora wisei (Salah) Simonsen
Asteromphalus flabellatus (Brébisson) Greville
Auricula intermedia (Lewis) Cleve
Bacillaria socialis (Gregory) Ralfs
Caloneis liber (Smith) Cleve
Caloneis liber var. bicuneata (Grunow) Cleve
Caloneis linearis (Grunow) Boyer
Campylodiscus angularis Gregory
Campylodiscus crebrecostatus Greville var. speciosa Eulenstein
Campylodiscus simulans Gregory
Climacosphenia moniligera Ehrenberg
Cocconeis convexa Giffen
Cocconeis diminuta Pantocsek
Cocconeis dirupta Gregory var. dirupta Grunow
Cocconeis dirupta var. flexella (Janish & Rabenhorst) Grunow
Cocconeis disculoides (Hustedt) Stefano & Marino
Cocconeis molesta Kützing
Cocconeis placentula Ehrenberg var. lineata (Ehrenberg) Cleve
Cocconeis sp. *
Cocconeis speciosa Gregory
Cocconeis sublitoralis Hendey
Coscinodiscus apiculatus Ehrenberg
Coscinodiscus gigas Ehrenberg
Coscinodiscus radiatus Ehrenberg cf. var. radiatus Ehrenberg
Cyclotella atomus Hustedt
Cyclotella striata (Kützing) Grunow
Denticula elegans Kützing
Dickieia sp.
Diploneis crabro Ehrenberg
Diploneis decipiens Cleve-Euler
Diploneis didyma Ehrenberg
Diploneis incurvata (Gregory) Cleve
Diploneis litoralis (Donkin) Cleve *
Diploneis notabilis (Greville) Cleve
Diploneis obliqua (Brun) Hustedt
Diploneis papula (Schmidt) Cleve
Diploneis smithii (Brébisson) Cleve
Ehrenbergia granulosa (Grunow) Witkowski
Entomoneis alata (Ehrenberg) Ehrenberg
Entomoneis pulchra (Bailey) Reimer var. pulchella (H. Peragallo & M. Peragallo) Siqueiros-Beltrones & Y. J. Martínez
Fallacia litoricola (Hustedt) Mann
Fallacia forcipata (Greville) Stickle & Mann
Grammatophora marina (Lyngbye) Kützing
Grammatophora hamulifera Kützing
Gyrosigma naja (Meister) Sterrenburg
Gyrosigma balticum (Ehrenberg) Rabenh
Halamphora coffeiformis (C. Agardh) Levkov
Halamphora wisei (Salah) Álvarez-Blanco & Blanco
Hantzschia cf. amphioxys (Ehrenberg) Grunow
Hemidiscus cuneiformis Wallich var. cuneiformis
Licmophora flabellata (Greville) C. Agardh
Licmophora sp.
Licmophora communis (Heiberg) Grunow
Lioloma pacificum (Cupp) Hasle
Lyrella irrorata (Greville) Mann
Melosira moniliformis (Müller) C. Agardh
Navicula agnita Hustedt
Navicula cf. radiosa Kützing
Navicula directa (Smith) Ralfs
Navicula diversistriata Husted
Navicula longa Gregory
Navicula longa var. irregularis Husted
Navicula margalithi Lange-Bertalot
Navicula pennata Schmidt
Navicula sp.
Navicula subinflatoides Hustedt -*
Navicula zostereti Grunow
Nitzschia arcuata Gregory ex Greville
Nitzschia bicapitata Cleve
Nitzschia cf. angularis Smith
Nitzschia cf. filiformis (Smith) Van Heurck
Nitzschia dissipata (Kützing) Grunow
Nitzschia distans Gregory
Nitzschia frustulum (Kützing) Grunow var. frustulum
Nitzschia frustulum var. perminuta Grunow
Nitzschia granulata Grunow
Nitzschia laevis Frenguelli
Nitzschia lanceolata W. Smith
Nitzschia longissima (Brébisson) Ralfs var. longissima
Nitzschia longissima var. costata Hustedt
Nitzschia lorenziana Grunow
Nitzschia lorenziana var. subtilis Grunow
Nitzschia obtusa Smith var. obtusa
Nitzschia obtusa var. scalpelliformis (Grunow) Grunow
Nitzschia pellucida Grunow
Nitzschia scalpelliformis Grunow
Nitzschia sigma (Kützing) Smith var. sigma
Nitzschia sigma var. rigida Grunow
Nitzschia sp.
Nitzschia spathulata Brébisson ex Smith
Odontella sp.
Opephora schwartzii (Grunow) Petit
Paralia sulcata (Ehrenberg) Cleve
Petrodictyon gemma (Ehrenberg) D. G. Mann
Plagiotropis pusilla (Gregory) Kuntze
Planothidium delicatulum (Kützing) Round & Bukhtiyarova
Pleurosigma formosum Smith
Psammodictyon puncta Mann var. coarctata Mann
Psammodyction constrictum (Gregory) Grunow
Psammodictyon panduriforme (Gregory) Mann
Psammodiscus nitidus (Gregory) Round & Mann
Rhizosolenia imbricata Brightwell
Rhopalodia musculus (Kützing) Otto Müller
Roperia tesselata (Roper) Grunow ex Pelletan
Shionodiscus oestrupii (Ostenfeld) Alverson, Kang *
Staurophora salina (Smith) * Mereschkowsky
Surirella fastuosa (Ehrenberg) Kützing
Synedra affinis Kützing
Tabularia fasciculata (C. Agardh) Williams & Round
Thalassiosira eccentrica (Ehrenberg) Cleve *
Thalassiosira sp.
Trachyneis aspera (Ehrenberg) Cleve var. aspera
Trachyneis aspera var. elliptica Hendey
Trachyneis velata Schmidt
Tryblionella acuminata Smith
Tryblionella littoralis (Grunow) Mann

Figura 2 Diatomeas más abundantes en sedimento y roca del puerto de Santa Rosalía, BCS. a) Achnanthes javanica, b) Achnanthes cf longipes, c) Cocconeis scutellum, d) Psammodyction constrictum, e) Gomphoseptatum aestuarii, f) Catenula adherens, g) Amphora ocellata, h) Navicula subinflatoides, i) Staurophora salina. Escala=10 μm 

La diversidad de especies también varió notablemente, desde los valores más bajos en el sitio cinco (H´ = 1.1 y 1.9 bit/taxón) hasta valores medios y altos, típicos de H´ que oscilan entre 2.4 y 4.3, y dominancias (ʎ) bajas (Tabla 2). Las mediciones de similitud entre muestras basadas en la presencia/ausencia de especies en rocas y sedimentos arrojaron valores por debajo del 60%, lo que indica una composición de especies distinta en el área del puerto (Fig. 3). No obstante, la similitud estimada utilizando la abundancia relativa fue inferior al 50%, aunque las muestras se agruparon por sustrato.

Tabla 2 Valores de los índices que describen la estructura de las asociaciones de diatomeas de Santa Rosalía, BCS en mayo 2015 y enero 2016. Riqueza de especies (S), Tamaño de la muestra (N), Equitatividad (J´), Diversidad (H´), Dominancia (λ), Diversidad de Simpson (1-λ), R= roca, Se= sedimento. 

Muestra S N λ 1-λ
Mayo R4 8 14 0.89 2.6 0.13 0.86
Mayo R5 25 500 0.51 2.4 0.26 0.73
Mayo Se3 30 169 0.75 3.6 0.14 0.85
Mayo Se4 34 500 0.80 4.1 0.08 0.91
Mayo Se5 13 500 0.53 1.9 0.32 0.67
Enero Se1 47 500 0.77 4.3 0.07 0.92
Enero Se2 32 500 0.79 3.9 0.08 0.91
Enero Se3 41 500 0.79 4.2 0.08 0.91
Enero Se4 45 500 0.69 3.8 0.15 0.84
Enero Se5 6 500 0.45 1.1 0.52 0.47

Figura 3 Bray-Curtis medidas basadas en presencia/ausencia de los taxa de diatomeas en roca y sedimento. R=roca, S=sedimento. 

Geoquímica de metales en sedimentos

La mayoría de los valores de concentración de EPT analizados superaron los valores de referencia del límite superior de la corteza terrestre. En particular, las concentraciones de Cu, Pb, Ni y Zn superaron tanto el límite de ERB como de ERM (Tabla 3). En el sitio uno, el Ni alcanzó 401 mg kg-1, mucho más alto que el de ERM (51.6 mg kg-1); los otros sitios mostraron valores <0.5 mg kg-1. El zinc, por otro lado, registró concentraciones > 700 mg kg-1 y hasta 4030 mg kg-1, superando con creces el límite de concentración ERM (410 mg kg-1). Asimismo, las concentraciones de Cu alcanzaron de 1223 a 7980 mg kg-1, en contraste con el valor superior de la corteza terrestre de 14.3 mg kg-1 y el límite de ERM de 270 mg kg-1. El factor de enriquecimiento normalizado (FEN) muestra que Cd, Co, Cu, In, Mn, U y Zn, superaron en el mismo orden los valores de nivel moderado (Fig. 4), ya que valores de FEN> 10 indican un alto grado de contaminación.

Tabla 3 Valores de concentración de metales en mg kg-1 y μg kg-1 (Hg) en sedimento (Santa Rosalía, BCS). S=sitio de muestreo, UCC= valor superior de la corteza terrestre (Wedepohl 1995), ERB= Efecto de rango bajo, ERM=efecto de rango medio (Long et al. 1995). 

S1 S2 S3 S4 S5 UCC LRE MRE
Sn 4 15 6 5 8 2.5 - -
Cd 1.8 3.2 2.2 1.8 1.7 0.1 1.2 9.6
Al 3.3 5.4 6.6 7.4 7.9 7.74 - -
V 107 162 194 106.5 94.5 53 - -
Cr 45 59.6 98.4 65 52.4 35 81 370
Mn >10000 >10000 >10000 7720 5245 527 - -
Fe (%) 4.6 6.3 9.2 5.7 4.6 3.08 - -
Ni 401 <0.5 <0.5 <0.5 <0.5 18.6 20.9 51.6
Hg 60 60 50 105 70 56 150 710
Ag 0.5 0.9 0.6 0.5 0.4 0.1 1 3.7
Co 301 >500 >500 231 103 11.6 - -
Zn 1990 3320 4030 1430 703 52 150 410
Li 58 87.8 140.5 44.9 24.2 22 - -
Mo 12.1 21.5 47.2 7.8 8.9 1.4 - -
Ba 2290 660 4725 1915 1168 668 - -
Cu 3130 7980 4250 2220 1223 14.3 34 270
Sr 1490 1820 2555 1259 984 316 - -
Pb 135 383 234 219 111 17 46.7 218
U 27.3 56.7 63.6 16.8 8 2 - -

Figura 4 Factor de enriquecimiento normalizado (FEN) para los sedimentos de Santa Rosalía, BCS, México. Cu, Zn, Co, In, Cd, Mn, y U, sobrepasando los valores moderados. Valores de FEN >10 indican un alto grado de contaminación y afectación al 50% de la biota. 

Valvas de diatomeas deformadas

En las muestras del puerto de Santa Rosalía se observaron con frecuencia valvas de diatomeas que mostraban deformaciones en los márgenes o en sus extremos (Fig. 5). Las especies “afectadas” pertenecían a diversos géneros: Achnanthes Bory, Cocconeis Ehrenberg, Diploneis Ehrenberg ex Cleve, Navicula Bory, Staurophora Mereschkowsky y Thalassiosira Cleve. En general, Achnanthes había presentado las mayores frecuencia y abundancia relativa (N = 500) en 1 a 7.6% de las valvas observadas; en particular, A. longipes individualmente presentó 19.65% de valvas deformadas en roca del sitio cinco. Por otro lado, en el sedimento del sitio dos, el 14.28% de los individuos del género Achnanthes mostraban deformidades en las valvas (Tabla 4).

Figura 5 Dos especímenes de diatomeas mostrando valvas deformes 1) Achnanthes sp., 2) Cocconeis sp. Escala=10 μm 

Tabla 4 Porcentaje de valvas de diatomeas deformes presente en los sitios de muestreo del Puerto de Santa Rosalía, BCS. M= mayo, E=enero, Se=Sedimento, R=roca, #=sitio de muestreo 

MSe3 MSe4 MSe5 MR4 MR5 ESe1 ESe2 ESe3 ESe4 ESe5
Valvas deformes 2 16 6 0 38 4 8 5 6 1
Abundancia relativa 169 500 500 14 500 500 500 500 500 500
Porcentaje 1.1% 3.2% 1.2% 0% 7.6% 0.8% 1.6% 1% 1.2% 0.2%

DISCUSIÓN

El área alrededor de Santa Rosalía ha sido influenciada por la actividad minera de explotación de cobre desde que fue descubierta en 1868, cerrando su producción en 1938 (Wilson & Rocha, 1955). Durante este tiempo los desechos fueron vertidos al mar, llevados por escorrentía en temporada de lluvia, o por vía eólica, contaminando las playas y el puerto, siendo reabierta en 2014. Desde entonces, se han realizado estudios geoquímicos para el área, que incluyen los resultados en esta investigación, encontrándose enriquecimiento de metales, particularmente Cu > Zn > Co > In > Cd > Mn > U, siendo designada como un área altamente contaminada.

El elemento mayormente enriquecido en Santa Rosalía, de acuerdo al presente estudio, fue el Cu, el cual rebasa un FEN de 50, con concentraciones elevadas en sitios de esta zona de estudio reportadas previamente por otros autores (Shumilin et al., 2000, 2005, 2011, 2012, 2013; Rodríguez-Figueroa 2009; Jonathan et al. 2016). No obstante, pocos estudios sobre diatomeas bentónicas marinas en ambientes contaminados han registrado concentraciones de metales por arriba de los valores de referencia de la corteza superior terrestre, como cobre, plomo, zinc, y cadmio, los cuales rebasan los límites ERB (Dickman, 1998; Petrov et al. 2010; Belando et al. 2017), los cuales, según Long et al. (1995), indicarían afectación sobre la biota local.

Respecto a las frústulas con deformaciones por exposición a EPT, las valvas deformadas de especies de Achnanthes se encontraron en todos los sitios de muestreo, aunque no en cantidades elevadas en relación con el conteo total. Sin embargo, la cuantificación particular de Achnanthes longipes redituó 19.6 % y 14.28 % de valvas deformes, lo que sugiere que hubo una respuesta a la exposición a metales contaminantes. Aunque un estudio similar llevado a cabo en ambiente marino (Siqueiros-Beltrones et al., 2014) no registró una relación de este tipo, Dickman (1998), en contraste, registró valvas deformes de Planothidium hauckianum (Grunow) Bukhtiyarova, Diatoma vulgaris Bory, Fragilaria capucicna Desmazières, y Navicula rhyncocephala Kützing en sedimento, donde las concentraciones de Cu (400 mg kg-1), Pb (130 mg kg-1) y Zn (450 mg kg-1) fueron elevadas. No obstante, aunque este último trabajo resulta valioso, debe ser cuestionado respecto al origen de los taxones registrados, toda vez que la afinidad con aguas continentales es evidente.

Bajo condiciones de laboratorio las diatomeas bentónicas son afectadas por concentraciones por debajo del límite propuesto por Long et al. (1995) disminuyendo sus tasas de crecimiento, incluso a 26 mg kg-1 Cu, 79 mg kg -1 Cd y 29 mg kg-1 Pb. Al comparar las concentraciones en laboratorio con las concentraciones elevadas detectadas en Santa Rosalía, obliga a considerar que el número de valvas deformes registradas en este estudio son una respuesta al ambiente contaminado por metales. Se requiere de una comparación con un sitio control adecuado (Martínez et al. 2021), así como otros estudios que incluyan gradientes que permitan establecer límites para la frecuencia de valvas deformes que pudieran relacionarse de manera confiable con impacto de EPT, y determinar así niveles de afectación en diatomeas (Lavoie et al. 2017) en ambientes marinos. Aunado a esto y debido a que las muestras de diatomeas de Santa Rosalía mostraron la estructura típica de ADB de hábitats no perturbados (Siqueiros Beltrones 2005), la hipótesis de trabajo propuesta es respaldada solo parcialmente.

De acuerdo con las observaciones en este estudio y de la literatura consultada, las diatomeas comúnmente encontradas en ambientes contaminados son especies de los géneros Achnanthes, Amphora, Cocconeis, Navicula, y Nitzschia (Dickman 1998, Cunningham et al. 2003, 2005; Petrov et al. 2010; Rubino et al. 2015; Potapova et al. 2016; Pandey et al. 2018; Martínez et al. 2021). Asimismo, a nivel de especie se puede observar que cada estudio registra especies diferentes, por ejemplo: Cunningham et al. (2003, 2005) mencionaron Pseudostaurosira brevistriata (Grunow) D. M. Williams & Round, Achnanthes brevipes Agardh y Navicula cancellata Donkin como las más abundantes en un área contaminada, mientras que Dickman (1998) registró Fragilaria capuccina, A. hauckiana, Diatoma vulgaris, Navicula rhyncocephala como diatomeas con valvas deformes en respuesta a un ambiente contaminado, siendo formas de agua dulce. Potapova et al. (2016), registraron Navicula gregaria Donkin, Cyclotella atomus Hustedt, C. marina (Tanimura Nagumo & Kato) Aké-Castillo, Okolodkov & Ector y Nitzschia sp. como las más abundantes en zonas con altas concentraciones de metales en una laguna costera, mientras que en el presente estudio se registraron Staurophora salina, A. ocellata, Navicula subinflatoides, Psammodyction constrictum, A. javanica.

Una dificultad para la compaginación de estas observaciones es que en cada estudio la resolución taxonómica es distinta; la relevancia de contar con una determinación al mínimo taxón posible permitirá hacer comparaciones más objetivas entre diferentes zonas de estudio con diferentes grados de contaminación. Mientras tanto, resalta el hecho de que la mayoría de los taxones de la composición florística encontrada en este estudio son comunes en las costas de la región noroeste de México; solo tres taxones fueron nuevos registros para el Golfo de California: Caloneis liber var. bicuneata (Grunow) Cleve, Entomoneis pulchra var. pulchella (Peragallo) Siqueiros-Beltrones et Martínez and Gyrosigma naja (Meister) Sterrenburg (Martínez & Siqueiros-Beltrones 2018). En contraste, la riqueza de especies de las ADB en el área contaminada de Santa Rosalía es baja con respecto a estudios en la región NW de México (López-Fuerte et al. 2016; López-Fuerte et al. 2020).

Por otra parte, de acuerdo con el análisis de la estructura, las ADB de Santa Rosalía presentan pocas especies abundantes y comunes, y muchas especies raras y poco comunes, lo cual es típico de ADB en sedimentos y rocas de ambientes no perturbados (Siqueiros-Beltrones 2005). Bajo esta tesitura, se remarca que el número de taxones a nivel de especie o variedad por muestra en cualquiera de estos sustratos varía entre 20 y 45 (Siqueiros-Beltrones 2005), intervalo dentro del cual caen las S en muestras de este estudio. Las excepciones para sedimento del sitio 5 (S=6 taxa) y roca del sitio 4 (S = 8 taxa), podrían representar variaciones debidas a condiciones extremas características de ambientes hipersalinos (Siqueiros-Beltrones 1988), como desecación y no solo exposición a EPT.

La mayoría de los valores calculados de diversidad (H´) fueron moderadamente altos (2.4 - 4.3) y caen dentro del intervalo teórico propuesto para ADB típicas de ambientes marinos estables (2<H´<5). Exceptuando el sitio 5 (H´= 1.1 y 1.9), cuyos valores son bajos (Siqueiros-Beltrones 2002). En contraste con estos datos están los generados para sedimentos marinos de un área protegida del NW mexicano, donde los valores de H’ se registran como los más elevados hasta ahora, y rebasan los estimados en estudios previos, con una H’ promedio de 4.96 y un intervalo de 3.7-5.9 que bien podrían estar reflejando las condiciones de un ambiente libre de contaminación (Siqueiros-Beltrones et al. 2017).

Finalmente, un estudio reciente en un área contaminada (Mar Piccolo de Taranto) en donde se muestra que, aunque algunos valores de diversidad estimados caen dentro del intervalo normal otros son más bajos (1.2-1.9), ahí también las especies de Navicula, Amphora y Cocconeis fueron los más abundantes y mostraron respuesta tanto estacional como a contaminación del área (Rubino et al. 2015). No obstante, nuevamente resalta la falta de precisión taxonómica a nivel especie, imposibilitando la detección de especies indicadoras. Dentro de nuestros registros Navicula subinflatoides y Amphora ocellata fueron abundantes sobre roca del sitio 4, pero quizá sea indicativo de mecanismos de tolerancia, derivados del pH del agua de mar y la salinidad, a la desecación en estos taxones.

Este trabajo exploratorio fue realizado con la finalidad de estudiar un sitio sin antecedentes florísticos de diatomeas bentónicas y contaminado por desechos de elementos potencialmente tóxicos. De acuerdo a las observaciones realizadas en este estudio, la estructura comunitaria no es diferente a la teoría ecológica general sobre la estructura de ADB. Pero las observaciones sobre la frecuencia y abundancia de diatomeas con deformaciones en la frústula pueden mostrar a aquellas especies sensibles y su respuesta al ambiente contaminado. Como es de esperarse en un estudio de índole exploratoria, no se contaba con antecedentes florísticos de diatomeas bentónicas en el área. No obstante, con base en la teoría ecológica general sobre estructura de ADB, i.e., riqueza y diversidad de especies, dominancia y equidad, y sus implicaciones ecológicas, se contrastó la hipótesis de trabajo de que los valores calculados de diversidad en las ADB en el área de Santa Rosalía contaminada por EPT derivados de las residuos mineros caerían fuera del intervalo típico (2<H´<5) propuesto (Siqueiros-Beltrones, 2005). Asimismo, la frecuencia de frústulas deformes sería mayor que en áreas no contaminadas. Los resultados mostraron una tendencia en los cambios que podrían ser ocasionados por EPT sobre las ADB; en contraste, altas abundancias de ciertos taxones sugieren su capacidad de resistir o tolerar los efectos de EPT, a la vez que aquellos que se presentan con deformaciones de frústula podrían ser considerados taxones sensibles. Los estudios exploratorios en investigación científica resultan imprescindibles, cuando no se cuenta con bases teóricas y/o empíricas que permitan la construcción de hipótesis formales. Ello resulta aún más obligado, cuando se abordan tópicos delicados como los que tratan de contaminación e impacto ambiental, como el caso del uso de ADB como referentes o indicadoras de algún tipo de perturbación en donde estas exhibirían alteraciones en respuesta a algún forzamiento natural o antrópico. Así, tanto los estudios exploratorios como aquellos que se sustenten en estos, habrán de generar modelos objetivos sobre la relación entre ADB y potenciales contaminantes, permitiendo tomar decisiones objetivas para el manejo adecuado del ambiente. Aunque para los ambientes continentales existen índices disponibles para evaluar calidad de agua o impacto por contaminantes, los resultados del presente estudio aunados a los de la literatura consultada muestran ser insuficientes para concluir acerca de la respuesta ecológica de las ADB al supuesto impacto por exposición a EPT en ambientes marinos. Esto debido, primeramente, a que el uso de parámetros de ADB es aún incierto y que no se han establecido aún referentes.

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Recibido: 01 de Junio de 2022; Aprobado: 19 de Octubre de 2022

*Corresponding author: Yuriko Jocselin Martínez: e-mail: okiruy20g@gmail.com

To quote as: Martínez, Y. J., D. A. Siqueiros-Beltrones, & A. J. Marmolejo-Rodríguez. 2022. Observaciones exploratorias en taxocenosis de diatomeas bentónicas marinas en un puerto expuesto a residuos mineros. Hidrobiológica 32 (3): 319-330.

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