Introducción

La enfermedad COVID-19, más que una pandemia, se ha considerado una sindemia o enfermedad infecciosa que tiene interacción con factores biológicos, sociales y conductuales. Así, comprender clínica y epidemiológicamente el efecto de SARS-CoV-2 (^{Martín-Moreno et al., 2021}), el virus causante, tendría que incluir la interacción con enfermedades crónicas no trasmisibles, comorbilidades, desnutrición, contaminación, insalubridad, demografía, urbanismo, etc. que son producto, en muchos casos, de desigualdades socioeconómicas (^{Horton, 2020}), pero también de la insensatez humana. En 2020, durante el primer y segundo ciclo pandémico se percibió un intento por reconocer los rezagos de sistemas de salud gubernamentales, incluso de países desarrollados, y la importancia de atenuar las desigualdades socioeconómicas y fortalecer la medicina preventiva (^{González-Salgado et al., 2021}; ^{Martín-Moreno et al., 2021}). Incluso la misma OMS fue criticada por su lenta capacidad de reacción y burocratización de sus procesos de gestión internacional. En la actualidad, al cierre de la edición, los esfuerzos de mitigación parecen centrarse en los enfoques clínicos clásicos y en el impulso de programas de vacunación extensivos y globales con una fuerte preeminencias de la industria farmacéutica por lo que la prevención, como modelo sistémico de salud, parece relegado a intereses económicos (Nota del Editor).

Sin embargo, desde la actividad agropecuaria en México y en el mundo se propone afrontar COVID-19 y subsecuentes pandemias de mejor manera. Una visión viable es el empleo de microorganismos benéficos para las plantas, que mejoren la eficiencia de fertilizantes, el manejo de plagas y enfermedades, y otros factores de estrés para cultivos. El uso de microorganismos puede ayudar a disminuir la aplicación de agroquímicos e incrementar la tolerancia al estrés abiótico y biótico, lo que incrementaría el rendimiento y calidad de los productos agrícolas disminuyendo costos directos asociados a la producción y al ambienta. Este enfoque redundaría en mejores alimentos a la población humana quienes podrían mejorar su respuesta a enfermedades no infecciosas, infecciosas y degenerativas como consecuencia de un sistema inmune fortalecido y mejor calidad de vida en general. El objetivo de esta revisión es describir un enfoque sostenible de nuestra agricultura, donde los mecanismos biológicos naturales se vayan integrando gradualmente a la agricultura contemporánea. Para ello, se sugiere reforzar la vinculación entre los sectores relacionados con la agricultura y definir temas prioritarios de investigación. Esto podría conducir a mejorar nuestros sistemas de manejo de plagas y enfermedades, uso del agua, pertinencia de fertilizantes y una adaptación al cambio climático, redundando en una agricultura sostenible.

Los sistemas biológicos complejos

En la naturaleza, todos los organismos vivos son sistemas complejos. Por ejemplo, un nogal (Carya illinoinensis) que ocupa una superficie de 100 m² (10 x10 m) puede albergar tres mil o más especies, tomando en cuenta la diversidad de microorganismos del suelo, aquellos que viven en las ramas, el follaje, el tronco y las raíces del árbol, sobre y dentro de las malezas e insectos plaga o benéficos. El holobionte y el hologenoma son dos términos que advierten el conjunto de organismos y genes que conforman un individuo, respectivamente, que a su vez es parte constitutiva de una población con una estructura y función definida. Las plantas, los animales y los insectos son hospederos de múltiples especies de microrganismos con sus respectivos genomas (holobiontes/holgenomas). Miles de especies microbianas, en miles de millones, viven dentro de los humanos. Así, otros atributos de la complejidad de los sistemas biológicos, son la comunicación entre sus elementos (organismos-suelo-atmósfera), donde unos inciden sobre otros, reciben retroalimentación y sus respuestas no son lineales. Además, ningún elemento tiene la información del sistema en su totalidad. El sistema puede cambiar dramáticamente por efecto de uno o pocos elementos. Los sistemas son abiertos, es decir, se comunican con otros sistemas que los rodean y su historia evolutiva determina su capacidad para adaptarse. Los sistemas biológicos se transforman a sistemas agrícolas, utilizando grandes cantidades de energía. A menudo, la agricultura destruye ecosistemas, contamina el suelo y cuerpos de agua, lo que provoca ‘tierras improductivas’. El concepto de ‘improductivo’ tiene el elemento antropogénico de ‘rentabilidad’; si no es satisfecho: a) se cambia de cultivo, b) se cambia el uso de la tierra, o c) se abandona ese suelo de la actividad agrícola. Aproximadamente 2 millones de km² de tierras agrícolas se han abandonado en las últimas décadas (^{Mata-González, 2020}).

La naturaleza de las asociaciones planta-microorganismos

Las asociaciones simbióticas entre plantas, insectos y microorganismos les ha permitido coexistir en los últimos 400 millones de años (^{Poveda-Arias, 2019}). Entre las interacciones microorganismos-planta destacan los microrganismos endófitos, quienes viven dentro de las plantas sin dañarlas, otros microrganismos pueden vivir en la rizósfera (suelo aledaño a la raíz), rizoplano (sobre la raíz) y la filósfera (sobre la hoja) (^{Sharma et al., 2019}). También se pueden encontrar bacterias simbióticas fijadoras de nitrógeno o de vida libre y hongos micorrízicos. Estos organismos a menudo son limitados por el manejo de cultivos agrícolas, como la aplicación excesiva de nitrógeno, fósforo y potasio al suelo, el uso inmoderado de pesticidas, tipo de labranza, monocultivo y rotación de cultivos (^{Guerra-Sierra, 2008}). El alto uso de insumos sintéticos en la agricultura contemporánea, puede generar altos rendimientos en los cultivos, pero en general desaprovecha el beneficio de los organismos que interactúan con las plantas. En contraste, los sistemas naturales hacen lo contrario. Tanto los sistemas naturales, como los agro-ecosistemas de manejo orgánico, son más perdurables y sostenibles que los sistemas de agricultura intensiva. La fragilidad de los ecosistemas ha sido ampliamente documentada. Por ejemplo, en áreas donde ciertas fuentes de nitrógeno contamina el suelo y el aire, se restringe el crecimiento de especies de líquenes, los cuales son dieta de dos especies de primates en peligro de extinción (^{Wang et al., 2020}).

Interacción bacterias-insectos

Dentro de los insectos viven inter o intracelularmente microrganismos como bacterias, hongos, nematodos, fitoplasmas, además de virus; la mayoría son benéficos o no perjudiciales, pero algunos son patógenos o parásitos. La bacteria Wolbachia está ampliamente distribuida en los artrópodos y nematodos, ella puede matar, influenciar en la reproducción de insectos de plagas agrícolas y de insectos vectores de enfermedades de humanos y animales (^{Rodriguero, 2013}). Al invadir el cerebro de insectos, Wolbachia puede afectar su aprendizaje, memoria, apareamiento, alimentación y agregación, de ahí su gran potencial para el control de insectos dañinos para el hombre (^{Bi y Wang, 2020}). Por ejemplo, Wolbachia invade a Trichograma, avispa parasitoide, e induce partenogénesis diferenciada, con el consecuente desarrollo de una población exclusiva de hembras, que son las que parasitan a los insectos plaga (^{Rodriguero, 2013}). Los insectos benéficos pueden adquirir microrganismos patógenos, los cuales pueden diezmar su población y persistir en todos los estadíos de su ciclo de vida (^{Samaniego-Gaxiola et al., 2019}; o bien, los insectos plaga también pueden ser atacados por microrganismos (^{Zimmermann et al., 2013}). El enfoque es centrarse en detectar y utilizar organismos que afecten negativamente a organismos perjudiciales y positivamente a organismos benéficos de cultivos agrícolas.

Genética de los cultivos

Los cultivos originalmente fueron desarrollados por procesos de selección empírica por el ser humano. Fue un proceso de selección con criterios fenotípicos. La agricultura moderna se fundamenta en manipular la genéticas de plantas. Sin embargo, al menos, tres aspectos dificultan aprovechar y entender la interacción entre el medio ambiente y la expresión genética de plantas: a) Los “genes flotantes” o transposones, secuencias de ADN que se mueven e interactúan en el genoma. En maíz se encuentran en aproximadamente un 80 % (^{Eguiarte et al., 2013}); b) el pangenoma, o genes distintos de todo el clado, en el caso de la gramínea Brachypodium distachyon (L.) Beauv., los genes de su población son 61 mil y de cada individuo 30 mil (^{Gordon et al., 2017}); c) poca comprensión de la regulación genética de las plantas en ambientes extremos, como el caso de las coníferas que sobrevivieron a la radiación de Chernóbil (^{Geras’kin et al., 2011}). Es decir, aún existe en las plantas cultivadas y nativas un enorme potencial para detectar sus características genéticas y epigenéticas que les permita adaptarse a diversos tipos de estrés abiótico o biótico, nuevas formas de hacer agricultura. El beneficio seria el empleo de recursos genéticos locales o regionales sin la dependencia de variedades comerciales de empresas foráneas o trasnacionales (H. Cortez en este Número Especial). COVID-19 evidenció el peligro de la dependencia de insumos con la ruptura de cadenas de suministros y con ellos el riesgo de autosuficiencia alimentaria.

Endosimbiosis, endófitos, micorrizas, parásitos y patógenos

Los organismos de mayor tamaño (animales, artrópodos o plantas) interactúan y albergan cientos o miles de menor tamaño (principalmente microrganismos), conformando una unidad o consorcio denominada holobioma, con su respectivo hologenoma. Conforme se incrementa el conocimiento de las interacciones entre organismos, los términos se entremezclaron o modificaron. Las bacterias del género Rhizobium y sus especies relacionadas se pueden considerar endosimbiontes de plantas. Sin embargo, la endosimbiosis puede indicar que un organismo se integró dentro de otro, como podrían ser los cloroplastos y mitocondrias, que se integraron para formar células vegetales y animales, respectivamente; o las bacterias que viven dentro de células de insectos (^{Espinosa, 2019}). Asimismo, algunas micorrizas (endomicorrizas), pueden vivir inter o intracelularmente en las raíces de plantas, por lo que se pueden clasificar como hongos endófitos. Cuando las interacciones entre organismos son perjudiciales, al menos para uno de ellos, decimos que existe un antagonismo. Un insecto puede ser parásito de plantas i.e., vivir a expensas de ellas, causándoles daño o trasmitir enfermedades virales. Mientras que los hongos, bacterias, nematodos y malezas pueden ser fitoparásitos y/o fitopatógenos (causando enfermedad) en las plantas. Los animales, las malezas y los propios microrganismos tienen sus parásitos y/o patógenos. Hay una línea muy sutil entre los diferentes niveles de interacción de un parásito y/o patógeno, de no convertirse o dejar de serlo; esto está determinado por el organismo que afecta (parásito o patógeno), el afectado (hospedero) y el ambiente que los circunscribe (^{Chitnis et al., 2020}; ^{Sugio et al., 2015}).

Endófitos en plantas e insectos

En la naturaleza, los microrganismos suelen tener más de una función en distintos momentos. Así, Metarhizium puede ser saprobio (se alimenta de residuos orgánicos), entomopatógeno (ataca y mata insectos) y endófito; mientras que Trichoderma puede micoparasitar a Rhizoctonia y otros fitopatógenos, pero también puede ser saprobio y endófito; su metabolismo cambia en los endófitos según el papel que desempeñen (^{Sugio et al., 2015}). La semilla, el material vegetativo, la rizósfera y la filósfera son puntos de entrada y propagación de microrganismos endófitos (^{Lata et al., 2018}). Estos microrganismos endófitos pueden ayudar a las plantas a contrarrestar diversos tipos de estrés biótico como plagas, enfermedades, depredadores, malezas y plantas invasoras; y estrés abiótico como temperatura, salinidad, sequía, pH, nutrimentos y metales pesados. Las plantas responden a estos tipos de estrés al cambiar su fisiología, metabolismo y morfología. Esto puede ocurrir cuando se asocian con endófitos, los que: a) inducen regulación de los genes de la planta. Función reconocida como resistencia inducida (^{Lata et al., 2018}); b) producen metabolitos benéficos para las plantas y perjudiciales para malezas, plagas y fitopatógenos, algunos de esos metabolitos son fitohormonas, antioxidantes, alcaloides, terpenoides, derivados de isocumarina, quinonas, flavonoides, metabolitos clorados, fenol y ácidos fenólicos, entre otros (^{Kaur, 2020}; ^{Torres y White, 2010}). Otros cambios que los endófitos causan dentro o alrededor de las plantas son: 1) antagonismo en contra de organismos perjudiciales de las plantas como hongos, nematodos, bacterias e insectos (parasitan, compiten, lisan, inhiben, intoxican, depredan); 2) solubilizan nutrimentos para la planta; 3) degradan residuos de plantas o cosechas, lo que mejora propiedades de estructura (agregados) y fertilidad de los suelos.

Las asociaciones endófitos e insectos pueden ser benéficos o perjudiciales para los insectos. La microbiota dentro de los insectos es diez veces más numerosa que las células del propio insecto. Las bacterias endófitas dentro del intestino de los insectos son indispensables para ellos, ya que proporcionan de manera directa o indirecta nutrimentos esenciales, fijan nitrógeno e incluso sintetizan parte de sus feromonas y alelomonas, con las que se comunican (^{Poveda-Arias, 2019}). Los insectos pueden alojar microorganismos y virus dentro de su intestino o intracelularmente, algunos de ellos son perjudiciales. Una larga lista de microrganismos perjudiciales se conoce para plagas de cultivos agrícolas. Entre ellos destaca la palomilla del manzano Cydia pomonella L., donde se detectaron sus patógenos, virus, bacterias, hongos, microsporidios y nematodos, después de analizar más de 20 mil ejemplares entre larvas, pupas y adultos entre los años 1952 a 2012 (^{Zimmermann et al., 2013}). Los insectos pueden transferir parte de su microbiota a las plantas (incluyendo endófitos) y viceversa, en donde puede haber trasferencia de genes a la planta y de la planta a los insectos (^{Sugio et al., 2015}).

Endófitos y su beneficio

La planta Dichanthelium lanuginosum (Ell.) Gould puede sobrevivir entre 38 a 65 °C al asociarse con el hongo endófito Curvularia protuberata Nelson (^{Redman et al., 2002}). Leymus mollis (Trin.) Pilg., conocida como “la hierba de duna”, habita aledaña a las playas. Cuando la planta mantiene una relación endófita con el hongo Fusarium culmorum Wm.G.Sm., no muestra síntomas de marchitez al permanecer en una solución de NaCl 500 mM durante 14 días (^{Rodriguez et al. 2008}). Las 300 mil especies de plantas poseen entre uno a dos hongos endófitos principales (^{Kaur, 2020}). Algunas aplicaciones adicionales de los hongos endófitos son: a) biorremediación, pues acumulan, degradan y desintoxican metales pesados en plantas; b) biomedicina, desde producción de compuestos anticancerígenos, antibióticos hasta nanopartículas; c) producción de biodiésel; y d) producción de enzimas industriales (^{Yan et al., 2018}). Trichoderma spp., además de ser endófito, produce proteínas tipo hidrofobinas, que acopladas a enzimas degradan plásticos PET, que actualmente representan contaminantes importantes a nivel mundial (^{Druzhinina, 2017}).

Trichoderma y Metarhizium

Las especies de Trichoderma son utilizadas ampliamente debido a que, entre otras características benéficas para las plantas, destaca su potencial para producir hormonas vegetales que estimulan el crecimiento de los cultivos agrícolas (^{Guzmán-Guzmán et al., 2019}). Desde los años 90s, las especies de este género de hongo son ampliamente utilizadas como control biológico al inocular semillas (^{Mukhopadhyay et al., 1992}). En asociación con Trichoderma harzianum Rifai, fueron identificados más de 278 compuestos volátiles, algunos con potencial fumigante (^{Siddiquee et al., 2012}). Se calcula que el género Trichoderma podría tener 400 especies, y que algunas de ellas conjuntan todas las características de los endófitos mencionadas, incluyendo características de las bacterias promotoras del crecimiento (^{Sharma et al., 2019}). Otro hongo con un potencial para el control de plagas es Metarhizium spp., quien tiene una amplia diversidad de especies y es entomopatógeno de una amplia gama de insectos en México y muchos países (^{Brunner-Mendoza et al., 2019}; ^{Hernández-Rosas et al., 2019}). Metarhizium anisopliae (Metchnikoff) Sorokin se ha utilizado extensivamente y con éxito para plagas tan importantes como la langosta (Schistocerca gregaria Forsskål) y el saltamontes (Zonocerus variegatus L.). Con 2.5 x 10¹² conidios/ha se puede controlar S. gregaria en temperatura moderada y estadio de ninfa del insecto (^{Van der Valk, 2007}).

Organismos benéficos y la sostenibilidad agrícola

Adicional al problema del abandono de la tierra cultivable, está la contaminación y erosión del suelo. Cada año, el consumo a nivel mundial per cápita de pesticidas es de una libra; En adición, en México aún se utilizan pesticidas altamente peligrosos y prohibido en otros países con sistemas más rigurosos de control (Bejarano, 2018). El uso exitoso de organismos benéficos para la agricultura sin duda nos acercaría a la sustentabilidad. Para alcanzar tal fin, se debe mejorar las formas de hacer ciencia, tecnología y su aplicación. También es necesaria una agenda de investigación para utilizar endófitos, fijadores de nitrógeno, insectos para el control de plagas y demás organismos benéficos para la agricultura y la actividad humana. En México, la información de entomopatógenos benéficos para cultivos agrícolas y forestales se revisó recientemente (^{Pacheco Hernández et al., 2019}). También se ha revisado para géneros específicos como Metarhizium (^{Brunner-Mendoza et al., 2019}; ^{Hernández-Rosas et al., 2019}) y Trichoderma (^{Guzmán-Guzmán et al., 2019}). Adicionalmente, nuestro país cuenta con un Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria donde se tiene información técnica y biológica en el Centro Nacional de Referencia de Control Biológico, el cual posee un importante acervo de hongos entomopatógenos. Recientemente, SADER estableció un Centro Nacional de Recursos Genéticos con acervos microbiológicos de interés para la agricultura (Zelaya-Molina y Col. en este Número Especial). México, líder en Latinoamérica en la aplicación del control biológico en su modelo oficial de manejo de plagas, cuenta con un directorio de laboratorios reproductores y comercializadores de agentes de control biológico en México (^{SENASICA, 2020}). Así, México cuenta con más de 70 laboratorios que producen organismos benéficos para la agricultura y su número puede ser más si se incluyen producciones artesanales en baja escala. Desde hace 10 años se vislumbraba el crecimiento del uso de organismos benéficos para cultivos agrícolas en México (^{García de León y Mier, 2010}). En México, las actividades de la Sociedad Mexicana de Control Biológico, con más de 500 socios, muestra la vigencia de este enfoque sustentable: 43 Congresos Nacionales en más de 30 ciudades del país; 6500 ponencias; 51 cursos nacionales y 200 talleres en los que se han capacitado más de 6000 técnicos y agricultores (R. Lomelí. 2020. Comunicación Personal). ^{Cotes (2018}), analiza el panorama actual del estatus y potencial del uso de organismos benéficos para las plantas con casos exitosos en el control de plagas y enfermedades, así como los retos para consolidar el control biológico. Similarmente, la Sociedad Mexicana de Control Biológico

Impacto actual y potencial de organismos benéficos

La adopción masiva y el impacto económico de los organismos benéficos (insectos depredadores, parasitoides, bacterias promotoras del crecimiento, entomopatógenos y endófitos) son limitados en el mundo, aunque hay excepciones, como los endófitos de forrajes en Nueva Zelanda que benefician en 200 millones de dólares anualmente; asimismo, el número de patentes de organismos benéficos es limitado (^{Chitnis et al., 2020}). México ha aplicado exitosamente el control biológico con insectos y hongos benéficos. Destacan el control de la langosta Schistocerca piceifrons piceifrons Walker y la mosca de la fruta Ceratitis capitata Wiedemann. En 2013, México destacó por ser el tercer país con más producción de Trichogramma spp.; pero, sobre todo, por su megadiversidad de insectos benéficos, algunos de ellos utilizados exitosamente para el control de plagas en otros países (^{Williams et al., 2013}). De manera significativa, destacan los géneros de la bacteria Wolbachia y del hongo Trichoderma; la primera, se erige como estratégica para un desarrollo del control biológico de insectos plaga (^{Bi y Wang, 2020}); el segundo, sobresale por su distribución de hábitat y versatilidad para aplicarse en agricultura, biotecnología y biorremediación (^{Hu et al., 2020}; ^{Guzmán-Guzmán, et al., 2019}; ^{Sharma et al., 2019}). Al detectar, seleccionar y utilizar apropiada y masivamente organismos benéficos para las plantas cultivadas, se impactaría en uno o más de los siguientes componentes: a) mitigar diversos tipos de estrés (bióticos o abióticos); b) optimización del uso de agua y fertilizantes; c) disminución del uso de pesticidas y fertilizantes; d) incremento del rendimiento. Todo ello, ayudaría a reducir los daños por nuevas malezas, plagas y enfermedades (invasoras), así como los efectos del cambio climático; atenuaría la contaminación por la actividad agrícola y, en suma, se migraría hacia una agricultura sostenible (^{Chitnis et al., 2020}; ^{Kaur, 2020}; Sharma et al., 2019; ^{Cotes et al., 2018}; Poveda, 2018; Williams et al., 2013).

Generación de conocimiento e innovación

Para escalar las relaciones funcionales benéficas hacia una agricultura sostenible a nivel mundial es necesario reenfocar la investigación a generar conocimiento que permita la implementación tecnológica innovadora y aplicable a una agricultura, tanto de producción tradicional, como a una de producción intensiva y extensiva. El modelo de laboratorio que actualmente prevalece debe complementarse con el campo. En el contexto COVID-19, la ventana de oportunidad ante la necesidad mundial de alimentos, la sustentabilidad y seguridad alimentarias ante la crisis de suministros de insumos requeridos principalmente por la agricultura de mediana y alta tecnología debe aprovecharse para construir una agricultura del futuro acorde con los grandes retos climáticos, alimentación y salud. La investigación para una agricultura vanguardista y sustentable debe incluir: a) estudios sistémicos de las relaciones organismos benéficos-planta a nivel de campo; b) esclarecer científicamente ¿Cómo funcionan dichas relaciones?; c) si tales relaciones funcionan ¿Lo hacen como un holobioma?; d) ¿Cómo influye el ambiente en las relaciones funcionales?; e) ¿Cómo el holobioma original de las plantas se afecta por las relaciones de organismos benéficos-planta? y ¿Cuáles serían las consecuencias para las plantas?; f) Identificar organismos benéficos altamente específicos para las plantas tomando en cuenta la integración en su genoma de genes de la planta; g) ¿Cómo impactan las prácticas agrícolas en las relaciones organismos benéficos-planta? (^{Chitnis et al., 2020}; ^{Sharma et al., 2019}; ^{Cotes et al., 2018};; ^{Williams et al., 2013}).

Perspectivas

México carece de una base de datos nacional de organismos benéficos para la agricultura, aunque son meritorias las vastas colecciones oficiales (^{SENASICA, 2020}). Esta podría habilitarse para optimizar el estudio y aplicación de organismos benéficos. Es también necesario estudios ecológicos a nivel nacional sobre organismos benéficos, semejantes a los realizados en China para Trichoderma spp. (^{Hu et al., 2020}). R20aislados o cepas de microorganismos (incluyendo virus que atacan insectos), así como ejemplares de insectos parasitoides y depredadores, deberían ser registrados, en una base de datos nacional, con información agronómica y ecológica asociada a cada registro. La forma de generar investigación, tecnología y la adopción de tecnología agropecuaria debe consolidarse. Al respecto, la India ejemplifica con el proyecto ‘^{National Agricultural Innovation Project}’, constituido en 2014 con un fondo de 257 millones de dólares, conjuntó 850 grupos de trabajo (investigadores, tecnólogos, extensionistas y productores). Una parte del proyecto, se enfocó en especies útiles para el control biológico de plagas y enfermedades como Trichogramma, Chrysoperla, Trichoderma y Pseudomonas. Destaca la obtención de Chrysoperla zastrowi sillemi (Esben-Petersen), donde se encontraron bacterias y hongos endófitos capaces de conferir resistencia a insecticidas, desecación y temperatura (^{Hemalatha et al., 2014}; ^{Hemalatha, 2015}). Con cuatro larvas de C. zastrowi sillemi en invernadero, se logró mantener en 0.5 o menos individuos de Myzus persicae (Sulzer) y una o menos mosquita blanca Bemisia tabaci (Gennadius) por planta de tomate (^{Nair et al., 2020}).

Es imprescindible la comunicación entre investigadores, productores y comercializadores de agentes biológicos. Particularmente fomentarse el intercambio de experiencias, microorganismos e insectos benéficos entre investigadores. Para ello, habrá que regular los derechos que los investigadores e instituciones tengan sobre los organismos. Además de organismos benéficos a la agricultura, también se debe explorar organismos útiles en otras áreas como medicina, biorremediación, etc. Urge general política pública orientada a direccionar una agenda de investigación nacional donde participen instituciones públicas, privadas y productores. A nivel internacional existe un creciente interés por impulsar sistemas integrales de investigación y desarrollo que trascienda el interés académico. Solo así se podrá impactar en modelos sostenibles agrícolas (^{Chitnis et al., 2020}; ^{Sharma et al., 2019}; ^{Cotes et al., 2018}; ^{Williams et al., 2013}).

Consideraciones finales

A nivel de campo o invernadero, nos podemos percatar del impacto que tienen un factor de estrés en cultivos y cómo afectan su relación con plagas y enfermedades (^{Polack, 2008}; ^{Samaniego et al., 2008}). Por consiguiente, recabar información de manejo del cultivo es crucial, para aplicar y mejorar el control biológico y obtener otros beneficios de organismos con capacidad endófita. Habrá que tomar en cuenta la modificación de genes y su expresión (epigenética) inducida por endosimbiontes, así como su impacto entre el holobioma microorganismos-insectos-planta (^{Chitnis et al., 2020}; Poveda, 2019; ^{Sugio et al., 2015}); por ejemplo, las bacterias que viven intracelularmente en los pulgones, dentro de células llamadas bacteriocitos, pierden gran parte de su genoma (^{Espinosa, 2019}). En los cultivos de arroz, chícharo, frijol gandú, garbanzo, maíz, soya, tomate y trigo se han encontrado más de 100 géneros de hongos endófitos benéficos. Hasta 60% de ellos en un solo cultivo y 8% (Alternaria, Aspergillus, Chaetomium, Cladosporium, Fusarium, Penicillium, Piriformospora y Trichoderma) en los ocho cultivos. Así, se tiene una combinación de hongos específicos versus generalistas (^{Rana et al., 2019}). Por tanto, es común encontrar endófitos benéficos específicos o generalistas, por lo general hongos comunes del suelo, excepto Piriformospora indica (^{Liu et al., 2020}). Este hongo tiene una amplia gama de plantas hospederas a las que protege de fitopatógenos. Podría evaluarse en México como endófito benéfico al igual que aislados de Trichoderma spp. provenientes de distintas colecciones del país. La especificidad de los endófitos va más allá de su capacidad de asociarse con las plantas; representa una diversidad funcional enzimática, propia de una adaptación al estilo de vida de las plantas (^{Knapp et al., 2018}). La experiencia de nuestro laboratorio sugiere que podemos encontrar multitud de endófitos, muchos de ellos también abundantes en algunos suelos. Una manera rápida de saber sí tiene una posible relación con las raíces, es hacerlos crecer en medio convencional (PDA) y luego colocar semillas. Las semillas afines al hongo, logran germinar y enraizar en el medio de cultivo (Figura 1). De esta manera, detectaríamos una multitud de hongos afines a plantas cultivadas, en un país megadiverso como México. Posteriormente, se pueden inocular semillas y plántulas con los hongos seleccionados, en cuyo caso se obtendrían multitud de respuestas en planta. Al final del ciclo del cultivo, se podrá reaislar el hongo inoculado si posee una propiedad endófita (Figura 1) (J. Samaniego. Datos No publicados).

El modelo de interacciones benéficas de los organismos debería emularse entre todos los sectores interesados en esta alternativa. Los investigadores podrían intercambiar aislamientos, experiencias y apoyar modelos de colaboración regionales. Las empresas que reproducen microorganismos para control biológico y biofertilizantes podrían comercializarlos. Todo ello, en un marco que proteja los derechos de autoría. La finalidad última de la investigación es generar tecnología para el agricultor. El trabajo perseverante y cooperativo en investigación, suele tener como resultado un impacto económico. El entomopatógeno Ophiocordyceps sinensis, con propiedades adicionales en medicina, se cotiza en 1.2 millones de pesos por kilogramo beneficiando al sector científico e industrial (^{Li et al., 2019}).

La sostenibilidad tiene como objetivo mantener la salud humana, que permitiría enfrentar mejor esta y otras pandemias, mediante la producción de alimentos que fortalezcan el sistema inmunológico. Además, la producción de alimentos requeriría menos insumos o un mejor manejo de estos atenuando los estreses abióticos y bióticos, todo ello mediante la asociación de organismos benéficos a las plantas.

Figura 1 Evaluación de hongos endofíticos en germinación de semillas de alfalfa (Medicago sativa) y melón (Cucumis melo) en medio PDA. A. Germinación de semillas de alfalfa y melón sobre diferentes colonias de hongos; B. Germinación de alfalfa junto a colonias de Trichoderma sp. en agua-agar; C. Plántulas de alfalfa sobre colonias de Trichoderma sp. en aparente interacción positiva; D. Plántulas de alfalfa sobre colonias del hongo con crecimiento radicular en el medio; E. Germinación de semillas de alfalfa, sin previa desinfestación con NaOCl; F. Germinación de semilla desinfectada.