Introducción

Los trópicos han sufrido una amplia transformación ambiental causada por la deforestación y pérdida de ecosistemas naturales, dando lugar a sistemas de producción agrícola, ganadera y forestal (^{Ahrends et al., 2015}; ^{FAO, 2018}, ²⁰¹⁹; ^{Mang y Brodie, 2015}; ^{Warren-Thomas et al., 2015}; ^{Zhang et al., 2019}). Este cambio, así como la intensificación de las actividades antrópicas a nivel local y de paisaje, conducen a la pérdida de la diversidad biológica y funcional de las comunidades (^{Şekercioğlu, 2012}).

Durante las últimas décadas, los ecosistemas en México han tenido una rápida conversión a paisajes antrópicos (^{González-Valdivia et al., 2012}), tanto, que en las regiones tropicales cálido-húmedas son comunes las matrices de paisaje compuestas por pastizales, remanentes de selva, áreas agrícolas y degradadas, entre otros (^{González-Valdivia et al., 2014}; ^{Van der Wal et al., 2012}). Recientemente, se ha agregado un elemento a este mosaico: los monocultivos forestales comerciales (MFC) a gran escala (^{Nájera-Coronado, 2015}; ^{Rojo-Martínez et al., 2011}).

Los MFC son un tipo de agroecosistema constituido por líneas homogéneas de cultivos de tipo arbóreo, sin contar con elementos de sombra (^{Ollinaho y Kröger, 2021}; ^{Torquebiau, 2000}). De acuerdo con la ^{Conafor (2010}, ²⁰¹⁴⁾, la mayor parte de los MFC se distribuyen en la vertiente del golfo de México, destacando los maderables y comerciales como eucalipto, hule, teca y melina. La explotación de los MFC en los últimos 30 años ha llevado a la degradación y/o pérdida de ecosistemas naturales, así como una transformación de los paisajes ya antrópicos, por ejemplo, pastizales (^{Foroughbakhch et al., 2017}). Tabasco, en el sureste de México, ha experimentado una enorme transformación por MFC impulsada por empresas privadas para obtener productos maderables y no maderables, aprovechando las condiciones edáficas y climáticas favorables (^{Rojo-Martínez et al., 2011}; ^{Zavala-Cruz, 2019}), de tal manera que esta transformación repercute en la calidad e integridad de los ecosistemas y biodiversidad a nivel local (^{Sernapam, 2015}).

En este contexto, la fauna adaptada a ambientes abiertos puede verse afectada por la homogeneización del paisaje (e.g., forestación con especies exóticas; ^{Brazeiro et al., 2018}). Se conoce que la homogeneización está constituida por componentes genéticos, taxonómicos y funcionales (^{Devictor et al., 2008}; ^{Olden, 2006}). A escala de paisaje, la homogeneización constituye el aumento de especies similares a través del tiempo en el espacio (^{Lecoq et al., 2021}), generalmente reemplazando especies nativas con exóticas (^{Olden, 2006}). En este sentido, entre los vertebrados, las aves son conocidas por su susceptibilidad a la alteración de la estructura del hábitat (^{Şekercioğlu, 2006}). Por ello, el estudio de la estructura de sus comunidades resulta vital para evaluar perturbación e identificar regiones alteradas o que necesiten protección (^{Arriaga-Weiss et al., 2008}; ^{González-Valdivia et al., 2014}); además, a través del entendimiento de sus relaciones con la vegetación, puede ayudar a comprender e identificar los elementos más importantes del paisaje a considerar en estrategias de conservación (^{Calviño-Cancela, 2013}; ^{Calviño-Cancela et al., 2012}; ^{Chettri et al., 2005}).

A pesar de esto, el papel de los MFC como parte del hábitat para las aves ha sido poco evaluado (^{Brockerhoff et al., 2008}, ²⁰¹³; ^{Law et al., 2014}). En México, este conocimiento es igualmente pobre (^{Ceccon y Martínez-Ramos, 1999}; ^{Martínez-Ruiz et al., 2006}) y en Tabasco es prácticamente nulo. Dado que la estructura del paisaje es uno de los principales atributos que modifican la riqueza de especies en vertebrados y que existen ciertas variables que afectan el comportamiento y residencia de aves en determinados ambientes (^{Chettri et al., 2005}; ^{Nájera y Simonetti, 2010}; ^{St. Pierre y Kovalenko, 2014}; ^{van der Wal et al., 2012}), hipotetizamos en este estudio que los MFC no ofrecen suficientes recursos debido a la prácticas de monocultivo que reducen la complejidad estructural y por ende, reducen su utilización por las aves (^{Calviño-Cancela, 2013}; ^{Calviño-Cancela et al., 2012}). Por tanto, el objetivo de este estudio fue caracterizar la composición y estructura de las comunidades de aves en MFC de eucalipto, de hule y de sus matrices circundantes, además de determinar la influencia de la estructura vegetal de los sitios sobre las comunidades.

Materiales y métodos

El estudio se llevó a cabo en el municipio de Huimanguillo, ubicado al oeste de Tabasco (17°50’06” N, 93°23’26” O) (^{INEGI, 2017}). Fisiográficamente, el área de estudio se caracteriza por una serie de lomeríos bajos (20-50 m snm, ^{Palma-López et al., 2011}) dominados por suelos ultisoles (^{Meléndez-Nava, 2019}). El clima de la región es cálido húmedo con abundantes lluvias durante el verano (ca. 2,343 mm anuales; ^{INEGI, 2000}). Los paisajes dominantes del municipio son los pastizales y sabanas, que juntos ocupan 2,254.23 km², es decir, más de 3 quintas partes de la superficie municipal (^{INEGI, 2000}). La sabana y pastizales están dominados por gramíneas (principalmente especies como: Adropogon bicornis, Digitaria leucites, Imperata sp., Orthoclada laxa, Paspalum plicatulum y P. pectinatum) con arbustos y árboles aislados como: Byrsonima crassifolia, Bursera simaruba, Coccoloba barbadensis, entre otros (^{Meléndez-Nava, 2019}; ^{Rzedowski, 2006}).

La región comprende un paisaje dominado por actividades antrópicas, incluyendo campos agrícolas, cultivos anuales, matrices pecuarias y numerosos MFC, destacando principalmente cítricos (Citrus spp.), palma africana (Eleaeis guineensis), hule (Hevea brasiliensis) y eucalipto (Eucalyptus spp.). Particularmente, los MFC de hule y eucalipto se han expandido ampliamente (^{Nájera-Coronado, 2015}), con una extensión que alcanza más de 14,000 ha de eucalipto y más de 3,500 ha de hule en todo el municipio (^{Palma-López et al., 2011}), dejando solo 21.7% (806.9 km²) de vegetación natural (particularmente selvas; ^{INEGI, 2000}).

Los MFC se seleccionaron a través de la revisión de imágenes satelitales y recorridos de campo en la región. Una vez identificadas las plantaciones de hule (H. brasiliensis) y eucalipto (Eucalyptus spp.), así como las matrices circundantes a estas plantaciones, se solicitó el acceso a las empresas y los propietarios de los predios. La selección final de los sitios se determinó por los accesos permitidos para el muestreo. Los MFC de hule seleccionados (17°45’28” N, 93°42’34” O) se caracterizan por sotobosque herbáceo mínimo (carente normalmente debido al manejo), altura arbórea estimada de 20 m y una extensión que supera las 400 ha. Los MFC de eucalipto (17°34’35” N, 93°30’19” O) se caracterizan por tener sotobosque herbáceo y con presencia de actividad ganadera (^{Ollinaho y Kröger, 2021}; ^{Torquebiau, 2000}), atravesados por una serie de cuerpos de agua lóticos y una altura arbórea uniforme que va de 7 a 15 m. Los 2 monocultivos se ubicaron en la zona de lomeríos al oeste del municipio (Fig. 1).

Figura 1 Ubicación de los MFC en el municipio de Huimanguillo. A = Monocultivo de hule; B = monocultivo de eucalipto; C = matriz circundante a hule (muestra); D = matriz circundante a eucalipto (muestra). 

Muestreo de aves. Se utilizó el método de conteo por puntos de radio fijo, por ser una de las técnicas más sencillas y adecuadas para censar aves neotropicales, además de que es efectiva y eficiente para el muestreo en agroecosistemas forestales (^{Bibby et al., 2002}; ^{Cuming y Henry, 2019}; ^{Felton et al., 2011}; ^{Lynch, 1995}). Se establecieron 47 puntos de muestreo en el monocultivo de hule, 37 en monocultivo de eucalipto y 17 en cada una de las matrices circundantes; éstos estuvieron separados por 250 m entre ellos y 100 m del borde (^{Lynch, 1995}; ^{Ralph et al., 1996}). El radio de observación fue de 30 m y la duración de los conteos fue de 8 min (^{Bonthoux y Balent, 2012}). Los censos (visuales y auditivos) fueron diurnos, entre las 06:00 y 10:00 horas, alternándose para una mejor obtención de riqueza (^{Field et al., 2002}); se evitaron los días con precipitación o con vientos fuertes (^{Bibby et al., 2002}).

Los puntos de muestreo se replicaron 6 veces en el periodo de diciembre 2019 a noviembre 2020. Este periodo abarcó las 3 temporadas climáticas consideradas en la región: lluvias, secas y nortes (^{Aceves-Navarro y Rivera-Hernández, 2019}). La temporada seca transcurre de finales de febrero hasta principios de junio, la temporada de lluvias de mediados de junio a mediados de septiembre, y la de nortes de septiembre a mediados de febrero con alta humedad relativa, disminución de temperatura y días nublados, y es la temporada con mayor precipitación anual (^{Aceves-Navarro y Rivera-Hernández, 2019}).

Para la identificación de las especies se utilizaron binoculares 10 × 50 y las guías de identificación de ^{Howell y Webb (1995)} y de ^{Kaufman (2005)}. Para las especies detectadas de forma auditiva, se utilizó la colección de sonidos de ^{Boesman (2006)} y la base en línea de ^{Xeno-Canto (2019)}. La clasificación de las aves por gremio alimenticio se basó en ^{Wilman et al. (2016)} y ^{van der Wal et al. (2012)}. La clasificación de las especies se basó en la checklist de la American Ornithological Society (^{Chesser et al., 2022}), mientras que los nombres comunes en la propuesta de ^{Berlanga-García et al. (2019)}.

Caracterización del hábitat. Se tomaron en cuenta 6 variables de vegetación: número de árboles, cobertura arbórea, altura arbórea, cobertura de sotobosque (herbáceo-arbustivo), altura de sotobosque y diámetro a la altura de pecho (área basal). Estas variables se tomaron en los puntos de conteo para las aves, mediante la técnica de parcelas propuesta por ^{Mostacedo y Fredericksen (2000)} y ^{Bautista et al. (2004)}. La dimensión de las parcelas fue de 60 × 60 m (3,600 m²), con el objetivo de abarcar la totalidad de área de los puntos de muestreo de aves. Dentro de cada parcela se contabilizaron todos los árboles y se estimó su altura mediante un clinómetro electrónico. En el caso de los monocultivos, dada la homogeneidad de los elementos, se tomaron 4 muestras, obteniendo un promedio de altura por parcela. La cobertura del dosel y sotobosque (herbáceo arbustivo 0-3 m) se obtuvo con ayuda de un densiómetro cóncavo y gris, respectivamente, siguiendo el procedimiento antes mencionado en 4 puntos y obteniendo una media por parcela (^{Higgins et al., 2012}).

Se analizó la normalidad de los datos con las pruebas de Kolmogorov-Smirnov (corrección Lilliefors) y Shapiro-Wilk (^{Zar, 2014}). Para evaluar las diferencias entre riqueza, abundancia y diversidad, así como las variables de vegetación entre ambientes, se aplicó un Anova de una vía y pruebas post-hoc de Tukey, así como la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis y post-hoc de Mann-Whitnney, cuando no se pudo probar la normalidad. Todos los análisis se realizaron con el programa PAST^© 4.03 (^{Hammer et al., 2020}).

La diversidad α de las comunidades se estimó mediante números de Hill (^{Chao et al., 2014}), que representa el número efectivo de especies dentro de una comunidad o ensamblaje específico (^{Jost, 2006}, ²⁰⁰⁷; ^{Jost y González-Oreja, 2012}; ^{Moreno et al., 2011}): ⁰D_α = riqueza de especies, ¹D_α = número de especies abundantes y ²D_α = número de especies dominantes (^{Jost, 2007}). Los valores de ¹D_α y ²D_α se calcularon mediante la conversión de los valores de los índices de entropía de Shannon-Wiener y dominancia de Simpson (^{Jost y González-Oreja, 2012}), respectivamente, estimados en PAST^© v. 4.03 (^{Hammer et al., 2020}) y, posteriormente, transformados mediante las ecuaciones propuestas por ^{Jost (2006)} y ^{Moreno et al. (2011)}. Para evaluar el esfuerzo de muestreo, se utilizó un estimador de cobertura basado en abundancia, Chao1 mediante el software EstimateS 9.1.0 (^{Chao et al., 2014}; ^{Colwell, 2013}). Con el programa PAST^© v.4.03 (^{Hammer et al., 2020}) se obtuvieron los índices de equidad de Pielou y dominancia de Berger-Parker, los cuales nos permiten complementar la descripción y estructura de las comunidades estudiadas (^{Moreno, 2001}). La equidad se refiere, básicamente, a la uniformidad en abundancias de las especies que componen una comunidad (^{Jost, 2010}; ^{Tuomisto, 2012}), es decir, una proporción de la riqueza observada respecto a la máxima riqueza esperada (^{Moreno, 2001}). Mientras que la dominancia es un parámetro inverso a la definición de equidad mencionada, por tanto, considera el peso de las especies con mayor abundancia como más importante (^{Moreno, 2001}).

Se realizó un análisis de escalonamiento multidimensional no métrico (nMDS, ^{López-González e Hidalgo-Sánchez, 2010}), el cual permitió visualizar gráficamente las diferencias entre las comunidades de aves; adicionalmente, se calculó el índice de similitud de Jaccard para corroborar diferencias entre comunidades de los sitios estudiados. Este se define como J = a / (a + b + c) (^{Moreno, 2001}). Anosim evaluó estas diferencias y, posteriormente, se utilizó el Simper para identificar las especies que contribuyen a estas discrepancias. Estos análisis también se emplearon para evaluar la abundancia de los gremios alimenticios. Las pruebas se realizaron en el programa PAST^© v.4.03 (^{Hammer et al., 2020}).

La matriz de correlaciones indicó que la cobertura de dosel arbóreo, la altura de los árboles y el área basal estuvieron correlacionadas. Por tanto, con la finalidad de reducir variables de vegetación conservando la varianza total de los datos, se aplicó un análisis de componentes principales (PCA) (^{Bro y Smilde, 2014}; ^{Lozares-Colina y López-Roldán, 1991}).

Para determinar la influencia de las variables de vegetación sobre las comunidades de aves, se utilizaron modelos lineales generalizados (GLM) con el paquete Stats (^{R Core Team, 2018}). Los modelos se ajustaron teniendo en cuenta la devianza y los grados de libertad, observando si existía sobre dispersión (^{Crawley, 2007}; Sakate y Kashid, 2016). La devianza constituye una medida de bondad de ajuste de los modelos que consiste en: -2 veces la diferencia del logaritmo de la máxima verosimilitud de un modelo saturado comparado con el modelo de interés (^{Myers et al., 2010}; ^{Myers y Montgomery, 1997}). Los modelos se reajustaron utilizando la familia de distribución cuasi Poisson eliminando paso a paso las variables no significativas. Posteriormente se aplicaron Anovas y pruebas de χ² para obtener la significancia de las variables.

Resultados

Se registraron 4,699 individuos correspondientes a 148 especies, 32 familias y 15 órdenes. Las familias más representativas fueron Parulidae, Tyrannidae, Psittacidae y Corvidae (Apéndice). Los índices de Berger-Parker (d = 0.094) y equidad de Pielou (J’ = 0.83) indican que las comunidades son diversas y no hay especies dominantes. A nivel de gremios, las aves insectívoras dominaron en los 4 elementos, siendo los insectívoros de follaje los más destacados en riqueza de especies y abundancia (Apéndice). Las especies generalistas aportaron una mayor cantidad de individuos, seguidos por las aves de áreas semiabiertas y las de áreas abiertas, en total estos 3 grupos aportaron 76.4% del total de individuos. Solo 4.7% de la abundancia correspondió a especialistas de bosque.

El número efectivo de especies fue ¹D_α = 64.2 y ²D_α = 38.7. De acuerdo con el estimador Chao1, todos los elementos tuvieron un porcentaje de representatividad de riqueza superior a 87% (Tabla 1). De las 148 especies, 52 corresponden a migratorios invernales (35.1%, n = 1,649 individuos), 8 especies fueron transitorias y 2 migratorias de verano.

La matriz circundante al monocultivo de eucalipto fue el elemento que presentó mayor riqueza de especies (n = 113). El monocultivo de eucalipto registró mayor número de individuos (n = 1,588). Entre los elementos, se encontraron diferencias significativas en cuanto a riqueza de especies (F = 12.69, p < 0.001); el monocultivo de hule tuvo una menor riqueza y abundancia que los elementos restantes; estas diferencias fueron significativas (KW: H = 30.49, p < 0.0001) (Fig. 2). Los 4 elementos estudiados no mostraron diferencias estadísticas en cuanto a equidad (KW: H = 4.447, p = 0.21); sin embargo, se encontraron diferencias en dominancia (KW: H = 16.54, p = 0.0008); la prueba post hoc por pares de Mann-Whitney mostró que el monocultivo de hule es distinto a los otros elementos (p < 0.02) y que no existen diferencias estadísticas en dominancia entre los 3 elementos restantes.

Figura 2 Box-plot para la riqueza (A) y abundancia (B) de aves en los 4 elementos de muestreo. Eu = Monocultivos de eucalipto; Hl = monocultivos de hule; ME = matriz circundante a los monocultivos de eucalipto; MH = matriz circundante a los monocultivos de hule. 

La diversidad verdadera ¹D_α fue mayor en el elemento de matriz circundante del eucalipto y menor en los mono-cultivos de hule (KW: H = 32.91, p < 0.05). El análisis por pares de elementos estudiados indicó que el hule tuvo un número efectivo de especies comunes q¹ significativamente menor que los otros hábitats. El monocultivo de eucalipto también tuvo diferencias significativas con su matriz circundante (W = 55, p = 0.026). No se observaron diferencias significativas entre los otros elementos estudiados.

De la misma forma, existen diferencias estadísticas entre número efectivo de especies dominantes (²D_α ^, KW: H = 43.94, p < 0.001), la mayor es en la matriz circundante al eucalipto y menor en los monocultivos de hule. Las pruebas post hoc de Mann-Whitney indicaron que únicamente los elementos de matriz del hule con monocultivo de eucalipto no mostraron diferencias significativas en este parámetro (W = 151, p = 0.007).

Con base en el índice de similitud de Jaccard, los elementos de monocultivo de eucalipto y su respectiva matriz circundante mostraron comunidades de aves muy similares (J = 0.67), mientras que, por el contrario, el monocultivo del hule fue el elemento más disímil en su composición de especies con los otros ambientes (Fig. 3a). Estos resultados concuerdan con el análisis de escalonamiento multidimensional no métrico (Fig. 3b).

Figura 3 Dendrograma de similitud con distancia de Jaccard (A) y análisis de escalonamiento multidimensional no métrico con distancia de Bray-Curtis para la composición de las comunidades de aves (B). Los símbolos indican los puntos de muestreo en cada uno de los elementos: rombos = MFC hule, cuadros = MFC eucalipto, puntos = matriz del MFC hule, triángulos = matriz del MFC eucalipto. 

El Anosim de una vía con distancia de Bray-Curtis indicó que existen diferencias significativas entre los sitios de muestreo (R = 0.54, p = 0.0001). La comparación entre pares con el procedimiento secuencial de Bonferroni corregido indicó que estas diferencias son significativas (p < 0.0002). La comparación a través de Simper entre los monocultivos indicó que Psilorhinus morio es la especie que aporta mayor porcentaje de disimilitud (7.69%) seguida de Eupsittula nana (7.14%). De la misma forma, E. nana contribuyó con el mayor porcentaje de disimilitud entre el eucalipto y su matriz (7.3%). Mientras que para el monocultivo de hule y su matriz, P. morio y Sporophila morelleti contribuyeron con 14.37% de la disimilitud.

El número de árboles fue mayor en los monocultivos en comparación con sus matrices circundantes (KW: H = 96.32, p < 0.001); acorde a esto, también se encontraron diferencias en cobertura de dosel de las plantaciones con respecto a sus matrices. Cabe destacar, que en eucalipto vs matriz estas diferencias no fueron tan marcadas (W = 210, p = 0.052). En cuanto al sotobosque herbáceo-arbustivo, el monocultivo de hule presentó una altura significativamente menor, sin embargo, la cobertura de esta variable no mostró diferencias entre los elementos del paisaje. El nMDS muestra como las matrices son similares, mientras que los monocultivos tienen una estructura propia característica (Fig. 4).

Figura 4 nMDs con distancia de Gower para la estructura de la vegetación en los sitios estudiados de Huimanguillo, Tabasco. Los símbolos indican los puntos de muestreo en cada uno de los elementos: rombos = MFC hule, cuadros = MFC eucalipto, puntos = matriz del MFC hule, triángulos = matriz del MFC eucalipto. 

Relación estructura de la vegetación-avifauna. El análisis PCA reveló que la variabilidad en la altura arbórea, cobertura de dosel arbóreo y el área basal puede ser descrita mediante un eje principal: PC1. Este componente explicó más de 86% de la variación en los datos correspondientes. Teniendo ésto en cuenta, los modelos lineales generalizados (GLM) permitieron explorar la influencia de 5 variables de la estructura de la vegetación (PC1, número de árboles, cobertura de sotobosque herbáceo-arbustivo, altura de sotobosque herbáceo-arbustivo, DAP) y el factor “sitio” (tipo de elemento de paisaje), sobre las principales variables de las comunidades de aves.

Los GLM construidos con estos 5 factores indicaron que la altura del sotobosque herbáceo-arbustivo y el sitio son las variables con mayor influencia sobre 5 de las 6 variables de composición y estructura de la avifauna. Cabe mencionar que además de la altura de sotobosque y el sitio, la riqueza de aves también se ve influida fuertemente por el eje PC1; la cobertura del sotobosque también tiene un efecto significativo sobre la abundancia de aves. Por último, la estructura de la vegetación no tuvo influencia sobre la equidad (Tabla 2).

Discusión

La diversidad de aves en plantaciones forestales comerciales en Huimanguillo fue de 148 especies, lo que corresponde a 29.9% del total de 495 especies reportadas para Tabasco (^{Arriaga-Weiss et al., 2019}). Esta riqueza de especies y abundancia de aves es similar a las reportadas en Sudamérica para monocultivos en paisajes pecuarios (^{Marsden et al., 2001}; ^{Phifer et al., 2016}). Las 53 especies migratorias registradas en este estudio (35.8%) representan más de la mitad de las reportadas para el estado (^{Arriaga-Weiss et al., 2019}) y 11.2% del total de migratorias a nivel nacional (^{Navarro-Sigüenza et al., 2014}). Aunque es un alto porcentaje para monocultivos, concuerda con lo reportado por ^{Bennett et al. (2018)} en Centroamérica para monocultivos y otros agroecosistemas.

Entre los 2 tipos de monocultivo evaluados, el hule exhibió la menor riqueza y abundancia de aves. A nivel global, ambos sistemas han sido evidenciados como perjudiciales para la biodiversidad (^{Ahrends et al., 2015}; ^{Castaño-Villa et al., 2019}; ^{He y Martin, 2015}; ^{Warren-Thomas et al., 2015}; ^{Zhang et al., 2019}), particularmente para aves en regiones tropicales (^{Dias et al., 2013}; ^{Cid y Caviedes-Vidal, 2014}). En Asia, la mayor parte de los estudios son comparaciones entre hábitat nativo y nuevos monocultivos, sin embargo, la riqueza en Huimanguillo es similar a las 67 especies reportadas por ^{Kadir et al. (2018)} y las 58 de ^{Sreekar et al. (2016)}, a pesar de no tener cercanía a ambientes nativos. En América Latina existen escasos estudios en plantaciones de hule. ^{Cuéllar et al. (2014)} reportan solo 573 individuos, pero un número elevado de especies, 86; sin embargo, esta riqueza involucra monocultivos, plantaciones mixtas y con regeneración secundaria. En general, en todas las regiones tropicales, la diversidad y abundancia de aves disminuye desde los ecosistemas nativos hasta los monocultivos (^{Ayat y Tata, 2015}; ^{Beukema et al., 2007}; ^{Prabowoo et al., 2016}), o visto de otro modo, la cercanía a elementos nativos suele aumentar la diversidad de especies de aves (^{Godoi et al., 2017}; ^{Sreekar et al., 2016}). A diferencia de ^{Kadir et al. (2018)} y ^{Peh et al. (2006)}, la comunidad de aves en plantación de hule en Huimanguillo es muy distinta a la de la matriz circundante; ésto podría ser causado por la edad misma de las plantaciones o la poca conectividad entre otros elementos del paisaje (^{Castaño-Villa et al., 2019}).

Por otra parte, los monocultivos de eucalipto presentaron la mayor abundancia de aves y la segunda mayor riqueza, solo menor a su propia matriz circundante. De acuerdo con ^{Cid y Caviedes-Vidal (2014)}, las plantaciones exóticas pueden tener una alta riqueza de especies, pero con menores abundancias. Los resultados obtenidos en monocultivos de eucalipto en Huimanguillo no se ajustan a estos supuestos. A nivel global, los monocultivos de eucalipto han sido catalogados como “desiertos verdes” (^{Bremer y Farley, 2010}; ^{Calviño-Cancela, 2013}; ^{De la Hera, 2013}); las 103 especies registradas en este estudio superan ampliamente lo reportado para otras regiones en España (^{Calviño-Cancela [2013]}, ⁰D_a = 45; ^{Calviño-Cancela y Newman [2015]}, ⁰D_α = 33; Goded et al. [2019], ⁰D_α = 19), Portugal (^{Proenҫa et al. [2010]}, ⁰D_α = 11), Etiopía (^{Kiros et al. [2018]}, ⁰D _α = 15), Brasil (^{Dias et al. [2013]}, ⁰D_α = 54; ^{Lopes et al. [2015]}, ⁰D_α = 32-35), Argentina (^{Phifer et al. [2016]}, ⁰D_α = 28) y Chile (^{Fontúrbel et al. [2016]}, ⁰D_α = 19). De la misma forma, estos estudios en su mayor parte comparan elementos nativos que han sido reemplazados por estas plantaciones, por lo que denotan efectos negativos de su expansión sobre la diversidad de aves (^{Castaño-Villa et al., 2019}; ^{Marsden et al., 2001})

El número efectivo de especies comunes (¹D_α) y dominantes (²D_α) fue distinto entre los sitios analizados. Estos valores son superiores a otras plantaciones agroforestales en Sudamérica, en las cuales reportan menos de 10 especies efectivas comunes y dominantes (^{Iezzi et al., 2018}; ^{Phifer et al., 2016}); de forma comparativa y obteniendo los valores a través de la fórmula Exp (H’), se puede observar que ^{Phifer et al. (2016)} en paisajes similares a Huimanguillo, obtuvieron entre 5.3 a 7.6 veces menos especies efectivas comunes en plantaciones agroforestales, mientras que en sus matrices circundantes, Huimanguillo fue entre 2.6 a 3.4 veces mayor en ¹D_α.

En el caso de las matrices circundantes, los resultados destacaron en cuestiones de riqueza y abundancia de aves. La matriz circundante al monocultivo de hule (MH) fue donde se obtuvo la menor abundancia de aves, mientras que por el contrario la matriz circundante al monocultivo de eucalipto (ME) registró la segunda mayor abundancia y la mayor riqueza de aves en general. Considerando que MH estuvo dominada por pastizales pecuarios, hipotéticamente presentaría bajas diversidades de aves debido a la menor complejidad y sotobosque compuesto en su mayor parte por pastos (^{Godoi et al., 2017}; ^{Sáenz et al., 2006}).

Los resultados de los GLM indican relaciones positivas entre el tipo de sitio y las comunidades de aves, así como también la influencia particular del sotobosque sobre la riqueza, diversidad y abundancia de aves. Las plantaciones de eucalipto de Huimanguillo presentaron gran densidad de árboles y con una buena cobertura de sotobosque (en algunas zonas incrementada por la presencia de vegetación riparia), pero con individuos de menor DAP (^{Bas-López et al., 2018}). Esto parece favorecer a las aves que suelen alimentarse en estratos bajos (^{Cid y Caviedes-Vidal, 2014}; Vergara y Simonetti, 2004), como a las especies migratorias.

Por el contrario, en una evaluación global sobre cómo afectan las plantaciones forestales a la diversidad de aves, se considera que la presencia de sotobosque y su manejo reducido no es benéfico para la avifauna a escala local. En dicha evaluación, encontraron que las variables que afectan la abundancia, en orden de importancia son: propósito de la plantación, origen, tipo, edad, tamaño, presencia de sotobosque, manejo y conectividad paisajística; mientras que las que afectan la riqueza son: tamaño de plantación, edad, propósito, tipo, origen, conectividad, presencia de sotobosque y manejo (^{Castaño-Villa et al., 2019}).

Otros factores que podrían afectar la diversidad de aves en la región son el sitio (configuración del paisaje), la temporada de muestreo, la florística y la presencia de cuerpos de agua al interior (^{Bas-López et al., 2018}; ^{Cid y Caviedes-Vidal, 2014}; Hanane et al., 2019); de esta forma, la florística y la vegetación riparia dentro los monocultivos en Huimanguillo pueden estar influyendo en una escala local a las comunidades de aves. No se encontraron diferencias significativas en los números efectivos de especies en este estudio, considerando las temporadas de muestreo, pero es un factor a considerar (^{Cid y Caviedes-Vidal, 2014}).

Los gremios insectívoros dominaron los sitios de muestreo. Sin embargo, en MFC de hule fue mayor la presencia de omnívoros. Al respecto, ^{Prabowoo et al. (2016)} sugirieron que la dispersión de semillas es una de las funciones que se alteran con la implantación de estos sistemas. Particularmente en Huimanguillo, ese supuesto no está del todo claro, ya que Psilorhinus morio fue la especie dominante (no se reportaron especies omnívoras que tuvieran una gran abundancia, además de ésta), mientras que las especies de psitácidos aportaron un gran número de individuos a la comunidad, es decir, éstos pueden estar desempeñando el papel de dispersores de semillas en este paisaje antrópico. El porcentaje de similitud denota justamente que estos grupos de aves aportan las diferencias entre monocultivos. Por otra parte, los insectívoros que se alimentan en suelo y sotobosque herbáceo-arbustivo, tuvieron mayores abundancias en plantaciones (^{Cid y Caviedes-Vidal, 2014}), mientras que los granívoros en las matrices pecuarias (^{Phifer et al., 2016}). De acuerdo con ^{Cid y Caviedes-Vidal (2014)}, las insectívoras de follaje son más abundantes en hábitat nativo. En Huimanguillo, este grupo se representa de mejor manera en los MFC de eucalipto a través de las migratorias invernales (^{Bennett et al., 2018}).

Implicaciones para la conservación. Es bien conocido que los agroecosistemas soportan una alta diversidad de aves (^{Bennett et al., 2018}; ^{Cadenas-Madrigal, 2013}), especialmente en paisajes altamente modificados (^{Tanalgo et al., 2015}). En Huimanguillo, como en otras regiones tropicales, los paisajes están dominados por actividades pecuarias y agrícolas, entonces ¿cómo afecta este proceso de forestación de áreas abiertas a la biodiversidad? Estudios como el de Vergara y Simonetti (2004) sostienen que los monocultivos afectan diferencialmente a las especies de aves de acuerdo con sus interacciones ecológicas y uso del hábitat. La implantación de sistemas de aprovechamiento agroforestal exóticos, como el hule y eucalipto, puede tener repercusiones si su expansión conlleva a la eliminación de hábitat nativo, de tal forma que estos sistemas dan mejores resultados en diversidad cuando se establecen en áreas muy degradadas (^{Bremer y Farley, 2010}; ^{Castaño-Villa et al., 2019}), indicando que el tipo de plantación tiene un efecto sobre las comunidades de aves (^{Bremer y Farley, 2010}). En Huimanguillo, ambas especies en los monocultivos son exóticas, por lo que pueden ofrecer pocos recursos y nichos ecológicos a las aves. Los monocultivos pequeños y con ciclos rotativos largos son más amigables para la biodiversidad (^{Castaño Villa et al., 2019}), sin embargo, para los monocultivos de Huimanguillo ocurre lo contrario: las plantaciones de eucalipto, cuyo ciclo es de 4-5 años, parecen ofrecer mejores condiciones que un monocultivo de hule de más de 30 años, al menos para las migratorias (^{Bennett et al., 2018}).

La estructura de la vegetación juega un papel determinante en la composición de las comunidades (^{Lecoq et al., 2021}; ^{Nájera y Simonetti, 2010}; ^{Pierre y Kovalenko, 2014}), particularmente el sotobosque. El valor de estos monocultivos, con respecto a la conservación aumenta si son manejados, promoviendo la complejidad estructural y heterogeneidad del paisaje (^{Beukema et al., 2007}; ^{Brockerhoff et al., 2008}; ^{Lopes et al., 2015}; ^{Nájera y Simonetti, 2010}; ^{Sheldon et al., 2010}). Estas prácticas en el manejo de las plantaciones y el mantenimiento de ciertos elementos al interior pueden resultar la diferencia para especies vulnerables, por ejemplo, fueron registradas 13 especies que se encuentran en alguna categoría de riesgo en la NOM-059-SEMARNAT-2010 y 3 en la lista roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (^{IUCN, 2022}). Entre éstas, se encuentran algunas especies como Pteroglossus torquatus, Psarocolius montezuma y aves semiacuáticas (Apéndice), las cuales tienen requerimientos de vegetación muy particulares y que han logrado persistir en estos monocultivos dada su complejidad (^{Howell y Webb, 1995}).

En contraparte, hay regiones donde la forestación afecta pastizales nativos, por tanto, el efecto es negativo sobre las aves (^{Brazeiro et al., 2018}; ^{Brokerhoff et al., 2008}, ²⁰¹³). Especialmente en plantaciones de hule, se recomienda el cese del uso de herbicidas, con la finalidad de promover el desarrollo de sotobosque (^{He y Martin, 2015}). Otra alternativa es la implementación de cultivos mixtos, ya que una mayor florística incrementa los nichos y recursos disponibles para las aves nativas, a diferencia de los monocultivos (^{Carnol et al., 2014}; ^{Cuéllar et al., 2014}; ^{Felton et al., 2011}).

Dado que aún hay poca información, resulta necesario llevar a cabo más estudios en la región que permitan conocer sobre las funciones a escala local de estas plantaciones. Por ejemplo, ^{Calviño-Cancela y Newman (2015)} analizaron las interacciones de las aves con los monocultivos de eucalipto, encontrando que éstos son los mayores recursos de flores para las aves especialistas. Adicionalmente, en etapas tempranas, estas plantaciones tienen el potencial de ofrecer un entorno propicio para las especies de sotobosque (^{Calviño-Cancela et al., 2012}). Si estas plantaciones son abandonadas, pueden actuar como hábitats valiosos para las aves en el largo plazo (^{Fontúrbel et al., 2016}).

Los monocultivos de hule sostienen una comunidad de aves muy distinta al resto de los sitios estudiados y comparativamente, albergaron una riqueza baja. Las plantaciones de eucalipto, por otra parte, proporcionan un buen hábitat, especialmente para las aves migratorias. La complejidad del sotobosque y el tipo de monocultivo, favorecen la diversidad de aves en Huimanguillo. Posiblemente, la presencia de elementos internos, como cuerpos de agua y vegetación riparia, así como la florística, podrían ser factores que considerar en estudios posteriores.