Introducción

Las luciérnagas (Coleoptera: Lampyridae) son especies carismáticas y atractivas para el ecoturismo gracias al destello que emiten durante el período de reproducción en los distintos ecosistemas del mundo (^{Lemelin et al., 2019}). El avistamiento de luciérnagas tiene un gran alcance a nivel global que incluye países como Bélgica, Corea del Sur, Estados Unidos, India, Japón, Italia, Malasia, México, Portugal, Suiza, Tailandia, Taiwán y Suiza (^{Lemelin et al., 2019}; ^{Lewis et al., 2021}). El turismo en torno a las luciérnagas contribuye a economías locales debido a que muchas poblaciones humanas aprovechan el carisma que tienen estos insectos en la expectativa del turista (^{Dangles y Casas, 2019}). En muchos ecosistemas las luciérnagas son consideradas especies bandera dada su alta importancia cultural y biológica y ésto puede inducir a distintos sectores a impulsar la conservación de su hábitat con una visión sostenible y una adecuada gestión de los distintos ecosistemas en los que habitan los lampíridos (^{Lewis et al., 2021}; ^{Singh et al., 2020}).

La familia Lampyridae está representada por más de 2,200 especies (^{Zaragoza-Caballero et al., 2021}). Desafortunadamente, éstas se encuentran amenazadas a nivel mundial debido a la pérdida de hábitat, el uso de pesticidas y la contaminación lumínica (^{Lewis et al., 2020}). Las luciérnagas se consideran organismos relativamente sensibles a los cambios ambientales debido a que son poco tolerantes a los disturbios (^{Maquitico-Rocha y Carrillo-Ruiz, 2019}; ^{Takeda et al., 2006}). En este sentido, sus especies son vulnerables e indicadores útiles frente a la rápida modificación de los ecosistemas (^{Mattoni et al., 2000}). En particular, la modificación de factores abióticos como la temperatura, pueden afectar y generar alteraciones en la abundancia de sus especies (^{Faudzi et al., 2021}).

La mayoría de los estudios sobre luciérnagas se han hecho principalmente con el género Pteroptix y abordan la influencia de los factores ambientales en períodos larvales y prepupales, así como la relación entre la abundancia y ciertos tipos de vegetación, por ejemplo, con los ensambles de vegetación de manglares y el efecto de los rasgos del cuerpo de agua, en donde se registró que la abundancia de luciérnagas aumentó con el aumento del pH, el oxígeno disuelto y la abundancia de presas, mientras que la abundancia disminuía con la menor profundidad del agua y la proporción de longitud de la zanja modificada artificialmente (^{Jusoh et al., 2010}; ^{Takeda et al., 2006}). Otros trabajos han determinado los efectos de la perturbación en los hábitats de las luciérnagas mediante el conocimiento de los rasgos de la flora y la vegetación (^{Jusoh et al., 2011}; ^{Wan et al., 2012}). Asimismo, estudios recientes encontraron una relación entre la distribución horizontal de Pteroptyx asymmetria Ballantyne, Pteroptyx malaccae Gorham y Pteroptyx valida Olivier y ciertos factores abióticos, tales como la dirección y la velocidad del viento (^{Jaikla et al., 2020}), así como el efecto de los sólidos totales disueltos en el agua en luciérnagas que habitan ecosistemas acuáticos (^{Abdullah et al., 2020}).

En México existen 4 subfamilias (Pterotinae, Amydetinae, Lampyrinae y Photurinae), 25 géneros y 280 especies (^{Zaragoza-Caballero et al., 2023}). Photinus (Lampyridae) es uno de los géneros con un mayor número de especies en la familia, con 175 especies reportadas en México (Zaragoza-Caballero, 2023). En entidades del centro del país, como Estado de México, Hidalgo, Morelos, Puebla y Tlaxcala se han reportado más de 65.6% (152) de las especies de lampíridos de todo México, lo que representa un punto caliente (hot spot) de diversidad para el grupo (^{Pérez-Hernández et al., 2022}; ^{Zaragoza et al., 2020}). Dentro de este género podemos encontrar a 2 especies endémicas que habitan el Santuario de las Luciérnagas de Nanacamilpa, Tlaxcala: Photinus palaciosi comb. nov. Macrolampis palaciosi sin. nov. Zaragoza-Caballero, 2015 y Photinus chapingoensis Zaragoza-Caballero y Campos sp. nov. (^{Zaragoza-Caballero, 2015}).

La alta actividad de P. palaciosi durante el periodo de reproducción y la bioluminiscencia que despliegan sus poblaciones ha llamado fuertemente la atención del turismo nacional, lo que origina que esta área geográfica en particular se le conozca como “Santuario de las Luciérnagas” (SL; ^{Juárez y Hernández, 2017}). Derivado de este espectáculo natural, el SL mantiene una actividad turística importante en la región (^{García-Trujillo et al., 2018}). Entre 2014 y 2016 se observó un incremento sustancial de visitas por turismo, pasando de 76,636 turistas en 2014 a 90,000 en 2016 (^{García-Trujillo et al., 2018}). En 2020, debido a la contingencia sanitaria causada por el coronavirus SARS-CoV-2, se prohibió la entrada a los turistas (SECTUR, 2020), de modo que se carece de registros del turismo para este periodo; a partir de 2021 ya se permite el ingreso al turismo (S.I. Ramírez, obs. pers.).

Para enfrentar la vulnerabilidad de las poblaciones de luciérnagas debe haber conocimiento y seguimiento sistemático de las poblaciones, basado en datos demográficos y conocimiento sobre los factores ambientales que influyen sobre ellas (^{Lewis et al., 2020}). Por éso es importante llevar a cabo estudios sobre su biología y ecología, de modo que este conocimiento coadyuve a establecer estrategias de conservación y manejo sustentable, sobre todo en especies como P. palaciosi, que habita ecosistemas con gran afluencia turística.

Por lo anterior, este estudio tiene como objetivos: a) cuantificar la abundancia de adultos de P. palaciosi en 3 tipos de vegetación: bosque de pino, de encino y mixto (de pino-encino) en el “Santuario de las Luciérnagas”, b) analizar si existe alguna relación entre algunos factores abióticos (temperatura del aire, humedad relativa del aire, presión atmosférica, punto de rocío, sensación térmica, índice de calor y fase lunar) y la abundancia de las luciérnagas adultas en esos 3 tipos de vegetación, y c) registrar si el tipo de vegetación afecta la talla promedio y la proporción de sexos de esta especie.

Materiales y métodos

Photinus palaciosi ha sido descrita en detalle por ^{Zaragoza-Caballero (2012)} y ^{López-Palafox et al. (2020)} , según se expone a continuación. Presenta dimorfismo sexual: los machos adultos tienen 13.1 mm de largo y 3.0 mm de ancho, un cuerpo alargado y de color negro, a excepción del pronoto que presentan 2 manchas rojizas sobre el disco y el margen externo es más claro; el pronoto casi tan largo como ancho (2.1 a 2.4 mm). Las hembras adultas presentan 7 a 9 mm de largo, sus antenas son más cortas y su abdomen presenta 7 esternitos, el quinto ocupado por el aparato fotónico o linterna. Además, los machos son alados y tienen linternas significativamente más grandes que las hembras y estas últimas tienen sus alas reducidas (son braquípteras).

El “Santuario de las Luciérnagas” (19°29’22” N, 98°32’57” O, 2,720 m snm) se ubica en el municipio de Nanacamilpa, estado de Tlaxcala. Éste cuenta con una superficie de 3,121 ha, de las cuales 1,103 se encuentran registradas desde el 2011 como Áreas Destinadas Voluntariamente a la Conservación (ADVC) y se ubican en los ejidos de San Felipe Hidalgo, Lira y Ortega (^{Conanp, 2019}). En 84% del territorio del municipio, el clima es templado subhúmedo con lluvias en verano de alta humedad, en 14% es semifrío subhúmedo con lluvias en verano y en el 2% es templado subhúmedo con lluvias en verano con humedad media; la temperatura varía entre 12 y 14 °C y la precipitación varía entre 700 a 800 mm (^{INEGI, 2009}). Sus suelos son Phaeozem (51%), Umbrisol (32%), Andosol (9%), Leptosol (5%) y Durisol (1%) (^{INEGI, 2009}).

La vegetación se compone de bosque de oyamel (Abies religiosa (Kunth) Schltdl. & Cham.), bosque de pino (Pinus pseudostrobus Brongn., P. hartwegii Lindl., P. montezumae Lamb. y P. teocote Schltdl. et Cham.), bosque de encino (Quercus crassipes Bonpl., Q. laurina Bonpl. y Q. rugosa Née) y bosque de pino-encino, todos los tipos de vegetación presentan individuos de Alnus jorullensis Kunth, Salix paradoxa Kunth y Arbutus xalapensis, y de Festuca tolucensis Kunth en el estrato bajo (^{Ramírez-Albores et al., 2014}).

Se seleccionaron 3 tipos de vegetación presentes en el “Santuario de la Luciérnagas” (SL): bosque de encino (BE), bosque de pino (BP) y bosque mixto de pino encino (BM). Para cada tipo de vegetación se escogieron 3 parcelas de 30 m × 30 m, lo que da un total de 9 parcelas. Los muestreos se realizaron durante los meses de julio y agosto del 2021.

El estudio demográfico de P. palaciosi se basó en el censo y sexado de individuos adultos capturados en cada población de estudio. El censo registra el número de individuos por tipo de vegetación y unidad de muestreo. El muestreo en cada sitio de estudio se llevó a cabo mediante la captura de especímenes adultos machos con redes aéreas de 35 cm de diámetro y 65 cm de largo de hembras mediante recolecta directa durante 20 min, para lo cual se recorrió cada parcela en zig-zag. Este muestreo se ejecutó en distintos días de la época reproductiva, que en 2021 ocurrió del 1 de julio al 2 de agosto. En cada sitio de muestreo se capturaron los individuos entre las 20:30 y las 22:00 h, que es el horario en el que hay mayor actividad de las luciérnagas, de acuerdo con observaciones efectuadas en las visitas de reconocimiento de los sitios. Capturados los individuos se anotó el sexo, la longitud de cada uno tomada con vernier y, posteriormente, cada ejemplar fue liberado in situ. El número de individuos capturados fue el indicador de la abundancia de luciérnagas.

Los factores abióticos registrados antes de iniciar el muestreo fueron: temperatura del aire, humedad relativa del aire, presión atmosférica, punto de rocío, sensación térmica, e índice de calor, todos fueron medidos con un multiparamétrico ambiental Sper Scientific 850025 Mini Environmental Quality Meter (EUA). También se registró la fase lunar, calculada como porcentaje del área de la luna iluminada por el sol.

Para verificar el efecto de cada parámetro abiótico sobre la abundancia de las luciérnagas, se utilizó un modelo lineal generalizado (GLM) con una distribución de Poisson y para la selección del modelo, se utilizó el coeficiente de información de Akaike (AIC por sus siglas en inglés) como una medida de la bondad de ajuste de los modelos estadísticos. Los análisis fueron realizados mediante el programa RStudio.

Se utilizó una prueba de Kruskall-Wallis para determinar si el tipo de vegetación influye en la abundancia respecto a los machos colectados, se estimó la proporción sexual de los organismos adultos de P. palaciosi y se aplicó la prueba de χ² cuadrada para determinar si el tipo de vegetación influye en la proporción de sexos, posteriormente se utilizó como prueba post-hoc un análisis de residuos estandarizados, mediante el paquete RStudio.

Mediante una un análisis de varianza (Andeva) se determinó si el tipo de vegetación influyó en la longitud corporal en las poblaciones de P. palaciosi, en caso de que los resultados del análisis fueran significativos, se llevaron a cabo pruebas de Tukey mediante el paquete InfoStat.

Resultados

El número total de individuos adultos de P. palaciosi recolectados fue de 397 (386 machos y 11 hembras; fig. 1). No se encontraron diferencias significativas entre tipos de vegetación en la abundancia de luciérnagas (H = 3.2, p = 0.20). En el bosque de pino se encontraron 185 individuos (61.7 ± e.e. 14.2 ind/20 min), en el bosque mixto 121 (40.3 ± e.e. 10.6 ind/20 min) y en el bosque de encino 91 (30.3 ± 15.5 ind/20 min).

Figura 1 Diagrama de caja y bigote del número de ejemplares de P. palaciosi recolectados por unidad de esfuerzo en cada tipo de vegetación del “Santuario de la Luciérnagas”, Nanacamilpa, Tlaxcala. Datos promedio de 3 parcelas. Letras diferentes denotan diferencias significativas con p < 0.05 (prueba de Kruskall-Wallis). 

El valor del AIC del modelo fue de 71.94. De las 7 variables analizadas en el modelo, solo 4 resultaron significativas en su efecto sobre la abundancia de P. palaciosi: la temperatura afectó de manera negativa, mientras que el punto de rocío, la humedad y el índice de calor lo hicieron de manera positiva (tabla 1).

Con los datos agrupados de los 3 tipos de vegetación, la proporción sexual estuvo significativamente sesgada a los machos ( p < 0.001), pues se obtuvo una proporción sexual global de 1:0.02 machos/hembras. Por otra parte, la frecuencia a la que se encuentran ejemplares de cada sexo dependió significativamente del tipo de vegetación (χ² = 8.39, g.l. = 2, p = 0.015; fig. 2). Las frecuencias observadas, tanto de hembras en el bosque de encino, como de machos en los bosques de pino y mixtos, fueron significativamente más altas que las frecuencias esperadas; lo inverso pasa con los machos en el primer tipo de vegetación y con las hembras en el bosque de pino (pruebas de residuos estandarizados; fig. 2).

Figura 2 Frecuencia observada de machos y hembras de P. palaciosi en los distintos tipos de vegetación. Los signos encima de las barras denotan que la frecuencia observada es significativamente más alta (+) o más baja (-) que la esperada (prueba de residuos estandarizados) 

No hubo diferencias significativas en la longitud corporal de los machos adultos entre tipos de vegetación (H = 3.79, p = 0.15). No obstante, se encontró que este parámetro difirió significativamente entre sitios (F_8,1.46 = 3.61, p = 0.0005): los machos recolectados en el sitio III del bosque de encino (BEIII) fueron significativamente menos largos que los recolectados en el sitio II del bosque mixto (BMII) (fig. 3). El tamaño corporal promedio de los machos fue de 11.08 ± 0.06 mm (rango: 8.10-14.35 mm, n = 386). Las hembras, por su parte, midieron 9.63 ± 0.40 mm (rango: 8.20-12.30 mm, n = 11).

Figura 3 Comparación de la longitud corporal de los machos adultos entre parcelas de 3 tipos de vegetación del “Santuario de las Luciérnagas”: bosque de pino (BP), bosque de encino (BE) y bosque mixto (BM). Letras diferentes denotan diferencias significativas con p < 0.05 (prueba de Tukey). Número de réplicas: 3 por cada tipo de vegetación. 

Discusión

La abundancia de P. palaciosi no difirió entre los 3 tipos de vegetación. Existen investigaciones donde demuestran que existe una relación ecológica entre el porcentaje de cubierta vegetal y la abundancia de población de luciérnagas (^{Jusoh et al., 2010}). Por lo que es importante tomar en cuenta otros rasgos que definen el tipo de vegetación tales como la cobertura, altura, densidad arbórea, ésto con la finalidad de obtener más datos que puedan demostrar la relación con la abundancia de la especie de estudio.

La temperatura mostró un efecto negativo sobre la abundancia de P. palaciosi, así como un efecto positivo de la humedad relativa del aire. Esto coincide con los resultados de ^{Faudzi et al. (2021)} , quienes encontraron una fuerte relación negativa entre la temperatura y la abundancia de la población de Pteroptyx bearni. ^{Abdullah et al. (2020)} encontraron que variables como la temperatura y la humedad relativa del aire afectan negativa y positivamente en relación a la abundancia de las especies P. bearni y P. malaccae. Los insectos voladores son poiquilotérmicos, su actividad puede depender de las condiciones adecuadas, aunque algunas variables pueden afectar simultáneamente y con efectos contradictorios, y éstas a su vez, pueden cambiar la abundancia en cuestión de minutos (^{Ruczyński et al., 2020}). La temperatura y humedad son factores comúnmente estudiados en los insectos debido a que son factores necesarios para que algunos insectos emerjan y vuelen, también destacan como los factores más importantes porque limitan su abundancia y su distribución (^{Savopoulou-Soultani et al., 2012}; ^{Yanes-Gómez y Morón, 2010}).

En nuestro estudio también se observó que el punto de rocío y el índice de calor afectaron positivamente la abundancia de P. palaciosi. No hay antecedentes que evidencien la influencia de estos factores abióticos sobre la abundancia de luciérnagas, pero existen trabajos como el de ^{Lucio-García et al. (2022)} , que registran que el índice de calor y la evapotranspiración, así como la temperatura, afectan positivamente la abundancia de coleópteros de la familia Chrysomelidae. ^{Koji et al. (2012)} discuten que aún no se comprenden bien los rasgos del hábitat que afectan a las luciérnagas, por lo que deben investigarse más a fondo y recopilar información confiable sobre estos atributos que afectan la persistencia de los lampíridos en un hábitat particular. También es importante considerar que los cambios en las condiciones ambientales durante el desarrollo de las luciérnagas resultan en cambios en la abundancia de luciérnagas adultas (Evans et al., 2018).

Por otra parte, encontramos que la proporción de sexos de P. palaciosi registró un sesgo a favor de los machos.

Cuando las poblaciones presentan un alto dimorfismo sexual muestran una proporción sexual equitativa, pero si ésto no sucede, las causas podrían derivar por variaciones ecológicas, genéticas o ambientales (^{Benítez-de la Fuente et al., 2010}). Photinus palaciosi registra un dimorfismo sexual evidente, debido a que las hembras son braquípteros y éstas permanecen en el estrato bajo del bosque; aunado a ésto, su destello se da con poca frecuencia durante el período de apareamiento (^{López-Palafox et al., 2020}). Tomado en cuenta lo anterior, este punto es importante a considerar debido a que el muestreo se dificulta al hacer las capturas de hembras adultas de P. palaciosi, lo que se refleja en un sesgo de la colecta sobre los machos. ^{Cicero (1983)} registra que los tiempos de emergencia en machos se da en distintos tiempos que las hembras de Photinus knulli. Si también se presentara con P. palaciosi, esto podría explicar las proporciones sesgadas en los machos. ^{López-Palafox et al. (2020)} discuten que este sesgo basado en machos y el corto período de apareamiento nocturno dan como resultado una fuerte competencia entre los machos. Es importante hacer estudios a lo largo de la temporada de apareamiento para conocer cómo varían las proporciones machos: hembras. Existen investigaciones en Photinus aquilonius y P. marginellus que demuestran un cambio marcado que va de un sesgo masculino al principio de la temporada de vuelo, a un sesgo femenino al final de la temporada de vuelo (^{Lewis y Wang, 1991}).

La longitud corporal en machos presentó un promedio 11.06 mm mientras que las hembras presentaron un valor promedio de 9.58 mm. Esto contrasta con los datos de ^{Zaragoza (2012)}, quien reporta una longitud corporal promedio de 10.68 mm en los machos y de 7 a 9 mm en las hembras. En la historia de vida de los organismos, el tamaño corporal se identifica como uno de los caracteres más importantes, pero aún se desconocen los mecanismos fisiológicos que regulan el tamaño o la variación en el tamaño corporal (^{Davidowitz et al., 2003}). Existen algunos estudios en coleópteros que han demostrado que la longitud corporal, en especial la longitud de los élitros, se ven afectados por la vegetación del hábitat (^{Sukhodolskayaa y Eremeeva, 2013}). No obstante, en este trabajo no se encontraron evidencias de que hubiese una variación en la longitud corporal en función del tipo de vegetación, pero sí se notó una variación en las distintas localidades.

Los resultados obtenidos en la presente investigación contribuyen al poco conocimiento que se tiene registrado en las poblaciones de P. palaciosi. A pesar de que la vegetación no afectó en el tamaño poblacional de la especie, es necesario investigar más acerca de los rasgos de vegetación para seguir documentando los aspectos del hábitat del “Santuario de las Luciérnagas”. Algunos de los factores abióticos que afectan las poblaciones de luciérnagas son la temperatura y la humedad (^{Abdullah et al., 2020}). Sin embargo, en este estudio también se registró que el punto de rocío y el índice de calor afectaron a la población de P. palaciosi, por lo que se recomienda tomar en cuenta estos factores en futuras investigaciones. Por otro lado, se concluye que la talla corporal muestra variaciones en las distintas localidades. El tipo de vegetación afectó la proporción sexual de P. palaciosi y ésto indica que el comportamiento reproductivo en los distintos tipos de vegetación no es homogéneo; sin embargo, es necesario seguir con estudios a largo plazo para poder entender más el estado de las poblaciones y proponer medidas de conservación de esta especie y de las luciérnagas en general.