Muestreo de agua y fitoplancton

La recolección de muestras se realizó mensual-mente durante la temporada de nortes y estiaje (noviembre 2011 a abril 2012). Se consideraron cinco sitios de muestreo (Tabla 1) entre los cuales se ubicaron cuatro bancos ostrícolas y un sitio próximo al mar, como referencia de las especies marinas. Se registraron parámetros fisicoquími-cos in situ tales como: oxígeno disuelto, temperatura y salinidad, con una sonda multiparamétrica Mod. Water Quality YSI 6600. El agua se recolectó utilizando una botella Van Dorn de 3 L de capacidad, a una profundidad de 30 cm. El volumen de cada muestra fue de 1 L y se utilizaron para la cuantificación de fitoplancton, que se fijó in situ utilizando 0,5 a 1 mL de solución de acetato de lugol por 100 mL (^{Ferrario et al., 1995}). Las muestras para el análisis de fosfatos (PO₄ ^-3), nitratos (NO₃ ^-), silicatos (SiO₂) y clorofila-a se colectaron en frascos de polietileno de 500 mL.

Se recolectaron muestras de fitoplancton para la identificación de especies. Esto se llevó a cabo por arrastre de una red de fitoplancton con luz de malla de 60 µm y un tubo de recolección de 250 mL en una embarcación con un motor fuera de borda durante 5 minutos, mientras se maniobraba lentamente en círculos. Las muestras se fijaron con una solución de formalina al 4 % para su posterior identificación (^{Ferrario et al., 1995}; ^{Band-Schmidt et al., 2011}) y se transportaron al Laboratorio de Investigación de Recursos Acuáticos (LIRA), en el Instituto Tecnológico de Boca del Río.

Análisis de laboratorio

La determinación de clorofila-a se realizó mediante la técnica de ^{Jeffrey & Humphrey (1975)}. Las muestras de agua fueron filtradas en el laboratorio, se emplearon filtros de fibra de vidrio Whatman GF/C de 47 mm, los que se colocaron en acetona al 90 % para ser refrigerados a 4°C durante 24 horas; posteriormente, el extracto fue leído en un espectrofotómetro Thermo Scientific Genesys 20. Los nutrimentos PO₄ ^-3, NO₃ ^- y SiO₂ se determinaron por el método colorimétrico CHEMets® Kit K-8510, K-6904 y K-9010 respectivamente. La identificación de fitoplancton se realizó directamente por observación de una submuestra; la identificación preliminar, principalmente del género de diatomeas y dinoflagelados, se realizó mediante un rápido reconocimiento de las características taxonómicas. La identificación del fitoplancton se realizó con las claves taxonómicas correspondientes (^{Hallegraeff, 1995}; ^{Esqueda-Lara & Hernández-Becerril, 2010}). Las observaciones se realizaron utilizando un microscopio óptico binocular Carl Zeiss Axiostar 47190 y objetivo 10x. El recuento total de células para cada muestra de fitoplancton se realizó utilizando una cámara de recuento Sedgewick-Rafter (1 mL). La abundancia del fito-plancton se expresó mediante el número de células por litro (cel L^-1). El análisis del fitoplancton se enfocó principalmente a diatomeas y dinoflagelados como los grupos predominantes que contribuyen a la productividad primaria.

Análisis estadístico

Para lograr la normalidad, todos los datos se trans-formaron utilizando una función logarítmica (log₂ X + 1) (^{Aké-Castillo, 2015}), y para verificar la homocedasticidad de las varianzas se utilizó la prueba de Levene. Utilizando el programa de software STATISTICA versión 7 (^{StatSoft, 2016}), se aplicó un análisis de la varianza no paramétrico de Kruskal-Wallis, una prueba F paramétrica, un análisis de varianza (ANOVA) paramétrico y la prueba de Tukey para identificar diferencias significativas entre parámetros fisico-químicos del agua y meses de muestreo (noviembre 2011 a abril 2012). Se evaluó la relación entre los parámetros fisicoquímicos del agua y el fitoplancton mediante un análi-sis multivariado de correspondencia canónica (CCA) en la versión XLSTAT 2015, Addinsoft ®.

Valores medios mensuales de los parámetros fisicoquímicos

Los valores máximos de la medias de temperatura se registraron en marzo (29.1 ± 0.8 °C) y abril de 2012 (28.0 ± 0.5 °C), y las temperaturas medias mínimas se observaron en noviembre de 2011 (21.9 ± 0.7 °C). El análisis de varianza mostró variación temporal entre los meses. La temperatura registrada en enero, marzo y abril es diferente con respecto al resto de los muestreos (F = 76.9, p ≤ 0.05) (Tabla 2). Los resultados obtenidos muestran que las temperaturas máximas registradas son similares a las reportadas por ^{Martínez Del Rosario (2011)} durante la temporada de estiaje (marzo y abril), así como las reportadas por ^{Zaballa-Carranza (1982)} durante la primavera (abril) (28.12 °C), e invierno (febrero) (25.27 °C).

Las medias máximas de salinidad se observaron en marzo y abril de 2012 (30.8 ± 1.1 y 31.0 ± 2.2 psu, respectivamente), mientras que el mínimo se registró en noviembre de 2012 (20.6 ± 3.6 psu). La salinidad mostró diferencias en los primeros tres meses de muestreo con respecto al resto, estos últimos presentaron los valores más altos (F = 15.20, p ≤ 0.05) (Tabla 2). La variación de temperatura y salinidad durante los últimos meses de muestreo puede estar asociada a un cambio de temporada; además, el sistema lagunar Mandinga se caracteriza por ser un ecosistema de poca profundidad (1-8 m), con una boca conectada permanentemente al mar. También, se encuentra influenciado por aportes de aguas continentales provenientes del río Jamapa y el río Arroyo Hondo (^{Ruíz-Barreiro, 2012}).

Los niveles medios máximos de oxígeno disuelto ocurrieron en noviembre de 2011 y febrero de 2012 (9.3 ± 1.3 mg L^-1 y 8,8 ± 0,7 mg L^-1, respectivamente), con una media mínima de 6.7 ± 0.5 mg L^-1 en abril 2012 (Tabla 2). El análisis de varianza (ANOVA) permitió observar diferencias significativas en el mes de abril con respecto a noviembre y febrero F= 5.29, p = 0.05 (Tabla 2).

Los valores de oxígeno disuelto obtenidos durante el estudio son similares al valor promedio de 4.5 mg L^-1 reportado por ^{Contreras & Castañeda (2004)}. Estas variaciones podrían estar asociadas a eventos relacionados con vientos provenientes del norte y al efecto de la evaporación, condición característica de la temporada climática de la zona (^{Zaballa-Carranza, 1982}; ^{Martínez Del Rosario, 2011}). ^{Bornn & Ruíz-Zamites (1982)}, reportaron una concentración media aún menor de 1.73 mg L^-1 en abril de 1982; debido al aumento de la materia orgánica en suspensión y la demanda bioquímica de oxígeno causada por el dragado en el sistema.

La concentración media máxima de clorofila-a fue de 14.6 ± 5.6 mg m-³, en abril de 2012, y el nivel mínimo de 7.9 ± 4.1 mg m-³ ocurrió en diciembre de 2011. El análisis de varianza mostró variaciones en las concentraciones de silicatos y clorofila-a durante los meses de noviembre, febrero y abril (F = 6.83, p ≤ 0.05; F = 6.78, p ≤ 0.05) (Tabla 2). La clorofila en el sistema lagunar fue consistente con ^{Barreiro-Güemes & Aguirre-León (1999)}, quienes reportaron valores promedios de 8.7 y 14 mg m^-3 de clorofila-a en zonas con mayor influencia de la marea, mayor turbulencia y menor transparencia. La media mínima para silicatos fue de 119.8 ± 24.6 µM y la media máxima de 256.2 ± 25.2 µM registradas en noviembre de 2011 y abril de 2012, respectivamente (Tabla 2). La concentración de silicato es inversamente proporcional a la de clorofila-a, los valores obtenidos no fueron considerados limitantes dentro del sistema (^{Bornn & Ruíz-Zamites, 1982}).

Las medias máximas mensuales de nitratos se registraron en febrero y marzo de 2012, con 4.0 ± 0.0 y 20.3 ± 44.9 µM, y una media mínima de 0.2 ± 0.4 µM en abril de 2012.

Los compuestos nitrogenados presentaron diferencias significativas en enero, febrero y abril con respecto al resto de los muestreos (W = 12.18, p ≤ 0.05; Tabla 2).

La variabilidad de las concentraciones de nitratos registradas durante el estudio, puede deberse a factores climáticos o extemporáneos que causaron turbulencias en el fondo, movilizando el nitrógeno acumulado en el sedimento e incorporándolo a la columna del agua. Para ^{Kennish & Perl (2010)}, el nitrógeno y otros nutrimentos se precipitan y tienden acumularse en el fondo, unidos al sedimento donde se llevan a cabo las interacciones biogeoquímicas.

La media máxima de fosfato fue de 2,9 ± 4,2 µM en febrero de 2012, y la media mínima se observó en enero de 2012 (0,8 ± 0,3) µM. El análisis de varianza permitió reconocer diferencias significativas en los parámetros fisicoquímicos, con excepción de los fosfatos (F = 1.09, p = 0.39) (Tabla 2). Los meses de noviembre de 2011 y marzo de 2012 son períodos de transición entre la temporada de estiaje y lluvias, en las que se lleva a cabo el transporte de una amplia variedad de nutrientes en el agua (^{Contreras et al., 1996}). ^{Rodríguez (2008)}, reporta que la presencia de compuestos nitrogenados es inversamente proporcional a la temperatura; además de que la concentración de fósforo total es mayor durante los meses más cálidos. ^{Bornn & Ruíz-Zamites (1982)}, determinaron que los nutrimentos no son factores limitantes en el crecimiento del fitoplancton. Dichos compuestos se asientan fuera de la columna de agua para ser finalmente incorporados por organismos bentónicos, y tienen sus mayores concentraciones en los sitios costeros.

Promedios mensuales de parámetros fisicoquímicos del agua en sitios de muestreo

El promedio máximo de la temperatura fue de 29.9 °C durante marzo de 2012, en el sitio S4. La media mínima se presentó en noviembre de 2011, en el sitio S2 (20.8 °C) (Figura 2). La salinidad media máxima ocurrió predominantemente en el sitio S1, por ser el sitio más cercano al mar. Sin embargo, en abril de 2012, la media máxima ocurrió en el sitio S2 (33.9 psu) y la media mínima (17.9 psu) en el sitio S5 en noviembre de 2011 (Figura 3). El nivel máximo de oxígeno disuelto fue de 10.9 mg L^-1 en el sitio S4 durante marzo de 2012, y mínimo durante abril de 2012, (5.8 mg L^-1) en el sitio S3 (Figura 4). La media máxima para la clorofila-a fue de 35.1 mg m^-3 que ocurrió en el sitio S5 durante enero de 2012, y la media mínima (0.63 mg m^-3) ocurrió en diciembre de 2011, en el sitio S1 (Figura 5).

Figura 2 Media mensual de la temperatura de la columna del agua, de noviembre 2011 a abril 2012, en el Sistema lagunar de Mandinga, Veracruz, México. 

Figura 3 Promedios mensuales de salinidad en la columna de agua, de noviembre de 2011 a abril de 2012, en el sistema lagunar de Mandinga, Veracruz, México. 

Figura 4 Promedios mensuales de oxígeno disuelto en la columna de agua, de noviembre de 2011 a abril de 2012, en el sistema lagunar de Mandinga, Veracruz, México. 

Figura 5 Promedios mensuales de clorofila a en la columna de agua, de noviembre de 2011 a abril de 2012, en el sistema lagunar de Mandinga, Veracruz, México. 

Según ^{La Barre et al., (2014)} la variabilidad de las características fisicoquímicas del agua en los sistemas costeros se debe al cambio climático, los eventos de lluvia, los vientos fuera de temporada y las contribuciones de nutrientes industriales y domésticos. Este último puede contribuir a la eutrofización del medio ambiente, lo que resulta en una reducción del oxígeno disuelto y altas concentraciones de nitratos, fosfatos y silicatos (^{Álvarez-Gongóra et al., 2012}) (por ejemplo, el sitio S1 en febrero de 2012). En general, los sistemas costeros someros poseen tiempos de residencia hidráulicos cortos, que permiten una renovación en pocos días debido al ingreso de agua marina bien oxigenada. Además de otros factores como la producción primaria, la acción mecánica del viento y la falta de barreras que impidan su acción, favorecen la incorporación del oxígeno desde la atmósfera (^{López-Monroy et al., 2017}).

Las concentraciones medias máximas de nitratos y fosfatos fueron de 100.7 y 10.5 µM durante marzo (S5) y febrero de 2012 (S1), respectivamente (Tabla 3). Las concentraciones observadas en el sitio S5 pueden explicarse por el aumento de las actividades turísticas y comerciales en la zona. Además de la influencia de las descargas de aguas negras de la población de Mandinga, la cual además, no cuenta con sistema de drenaje. Los promedios más bajos para nitratos se detectaron en los meses de diciembre de 2011, marzo y abril de 2012. Sin embargo, los fosfatos se presentaron en menor concentración en enero y se observó una tendencia positiva en los meses siguientes de febrero, marzo y abril de 2012. Se registró la media máxima de silicatos durante enero de 2012 (332.8 µM) en el sitio S1, y la media mínima (83.2 µM) en el sitio S4 en abril de 2012. Las concentraciones de clorofila-a aumentaron durante marzo y abril de 2012.

En el análisis de fitoplancton, se identificaron 31 géneros de microalgas y 16 especies; clasificando cuatro dinoflagelados y 27 diatomeas. En la última columna de la Tabla 4 se encuentran las claves que corresponden a estos géneros y especies.

En el presente estudio, se encontraron los siguientes taxones asociados con HABs: Tripos furca (Ehrenberg) F. Gómez; Prorocentrum mican Ehrenberg; Asterionellopsis gracialis (Castracane) Ronda; Cylindrotheca closterium (Ehrenberg) Reimann & J.C. Lewin; Skeletonema costatum (Greville) Cleve; Thalassiosira spp. y Chaetoceros spp. (^{Guerra-Martínez & Lara-Villa, 1996}; ^{Orellana-Cepeda et al., 2002}; ^{Gárate-Lizarraga et al., 2007}; ^{Nuñez-Vázquez et al., 2008}; ^{Muciño-Márquez et al., 2011b}; ^{Aké-Castillo et al., 2014}; ^{Calvo-Vargas et al., 2016}).

Se encontró que las muestras de fitoplancton obtenidas del sistema lagunar Mandinga, durante el período de estudio, están constituidas, por géneros y especies de diatomeas y dinoflagelados bentónicos y planctónicos, principalmente. Esto concuerda con lo descrito por ^{Okolodkov & Blanco-Pérez (2011)}, quienes afirman que la flora microalgal en los sistemas lagunares de Veracruz se encuentra dominada por diatomeas bentónicas en zonas someras, y planctónicas en lagunas costeras con gran influencia de agua marina. La laguna Mandinga presenta una boca semicerrada con poca profundidad e influencia de agua marina y continental proveniente del mar y del río Jamapa. Además, presenta ictiofauna y características hidrológicas eurihalinas, las cuales se observan también en temporada de lluvias (^{Castán-Aquino, 2013}; ^{Gómez-Sánchez, 2013}). ^{Álvarez-Gongóra et al. (2012)}, reportan una mayor variabilidad en la abundancia de fitoplancton total durante la temporada de lluvias.

La diversidad y ecología del fitoplancton de la zona costera de Veracruz se destaca por presentar mayor densidad de diatomeas y dinoflagelados. Aunque en este estudio las concentraciones de estas microalgas no fueron mayores 6.7 x104 células L-1 (Tabla 4) (^{Muciño-Márquez et al., 2011b}; ^{Rodríguez-Gómez et al., 2015}). La disminución de la concentración de diatomeas y dinoflagelados en la columna de agua puede explicarse por el aumento de organismos zooplanctonicos que influyen, directamente, en la productividad primaria (^{Orduña-Medrano, 2012}). De acuerdo con ^{Contreras & Castañeda (2004)}, las lagunas y estuarios del Golfo de México se caracterizan por la presencia predominante de copépodos, integrantes del zooplanctón. De acuerdo con ^{Contreras (2016)} la estructura comunitaria del zooplancton en la desembocadura del Río Jamapa se encuentra constituida por 11 familias de copepodos y 2 familias de cladóceros que dominan en temporadas de nortes y lluvias, respectivamente.

Análisis de Correspondencia Canónica

El Análisis de Correspondencia Canónica (CCA) reveló que el 62.67 % de la variación (p = 0.0001) de los parámetros fisicoquímicos influye en la abundancia y distribución del fitoplancton en el sistema lagunar de Mandinga, Ver., (Tabla 5). Se encontró que la salinidad (r = -0.553) es el parámetro que define mayormente al eje 1, seguido por la temperatura (r = -0.455). Estos parámetros explican el 44.90 % del total de la varianza. ^{Muciño-Márquez (2011b)}, considera a la salinidad como un factor importante (r = 0.90) que favorece el incremento de la abundancia del fitoplancton total y de las especies formadoras de HABs. Los parámetros que definen al eje 2 son los silicatos (r = -0.733) y el oxígeno disuelto (r = -0.598) y explican el 17.76 % de la variación (Figure 6). Para ^{Álvarez-Gongóra et al. (2012)}, los ejes que mejor explican el 83 % de la variabilidad fueron el eje I; relacionado con el oxígeno disuelto, amonio, nitritos, silicatos y clorofila-a; y el eje II, relacionado con la temperatura, salinidad, nitratos y fosfatos.

Figura 6 Análisis de Correspondencia Canónica (CAC): Diagrama de ordenación para la taxa de microalgas (▲) y parámetros fisicoquímicos (vectores) en el sistema lagunar de Mandinga, Veracruz, México. 

Las altas concentraciones de salinidad y la temperatura se relacionaron con la presencia de dinoflagelados y diatomeas, tales como: Prorocentrum micans, Protoperidinium oceanicum, Scrippsiella sp., Lithodesmium undulatum y Grammatophora oceanica (Figura 6).

Otras microalgas como Tripos furca, Navicula sp., Amphora sp. y Skeletonema costatum prefiere entornos que tengan concentraciones de oxígeno, fosfatos y nitratos de medio a alto. Diatomeas como Coscinodiscus sp., Tabellaria sp., Nitzschia sp. y Melossira moniliformis estuvo presente en el 66% de las muestras. Las diatomeas Pseudo-nitzschia sp., Asterionellopsis gracialis, Entomoneis sp., Guirnardia striata, Leptocylindrus danicus y Licmophora ehrenbergi se observaron en la columna de agua en concentraciones medias y altas de silicatos, oxígeno disuelto, y a bajas temperaturas. Otros géneros y especies, como Diploneis sp., Cylindrotheca closterium, Rhizosolenia setigera, Gyrosigma sp., Chaetocero sp., Thalassionema nitzschioides, Bacteriastrum sp. y Surirella sp. prefieren ambientes menos salobres con bajas concentraciones de oxígeno disuelto y descensos de temperaturas; además de concentraciones mínimas de nutrimentos.

De acuerdo con ^{Ayala (2008)}, Prorocentrum micans, Protoperidinium sp. se presentan en condiciones de salinidad y temperaturas altas. ^{Álvarez-Gongóra et al. (2012)}, encontraron que el dinoflagelado Tripos furca está relacionado con la presencia de salinidad, temperatura y nutrientes (nitratos y fosfatos). ^{García et al. (2015)}, reportan que diatomeas como Leptocylindrus danicus y Pseudonitzschia complejo seriata son favorecidas por la disponibilidad de nutrientes y temperaturas bajas.

^{Bucheli (2016)}, menciona que Cylindrotheca closterium es una especie que tiene mayor relación con la presencia de nutrientes. Por otro lado ^{García et al. (2015)}, relaciona su crecimiento a las bajas temperaturas. A diferencia de ^{Ayala (2008)}, en un estudio realizado en dos lagunas, diferentes especies fitoplanctonicas como Prorocentrum micans, Protoperidinium sp., Scrippsiella sp., Cylindrotheca closterium, Asterionellopsis gracialis, y Rhizosolenia setigera; tienen una correlación exitosa bajo condiciones cercanas a la proporción N:P y altas concentraciones de nutrientes oxidados. Otras como Lithodesmium undulatum, Protoperidinium sp., Pseudo-nitzschia sp., tienden a predominar bajo condiciones de altas temperaturas y altas concentraciones de ácido silícico.

De acuerdo con ^{Okolodkov (2008)}, dinoflagelados del género Protoperidinium proliferan en altas salinidades y está representado por 46 especies, identificadas en el Parque Nacional Sistema Nacional Veracruzano (PNSV). Según ^{Muciño-Márquez et al. (2011a)}, especies del género Prorocentrum se encuentran ampliamente distribuidas en las costas mexicanas. En la laguna de Sontecomapan, Ver., se han identificado cinco especies, entre ellas P. micans. Ésta se considerada formadora de florecimientos algales nocivos. ^{Muciño-Márquez et al. (2011a)}, reportaron que la salinidad es un factor ambiental determinante para la abundancia y distribución del género Prorocentrum, lo que fue comprobado en este estudio (Figura 6). Sin embargo, no se encontró relación entre la presencia de dinoflagelados y las concentraciones de nutrimentos, a excepción de Tripos furca. Para ^{Dorcht (1990)} existe una significativa variación entre especies tanto en la inhibición como en la preferencia de nutrientes como el nitrógeno y amonio sin ningún patrón aparente, que se encuentra influenciado por condiciones ambientales. ^{Gárate-Lizarraga et al. (2008)}, reportaron una proliferación de Prorocentrum micans durante el flujo de marea en Bahía Magdalena. Esto sugiere que las proliferaciones de las especies del género Prorocentrum ocurren en sitios de muestreos someros, con profundidad aproximada de 5 a 10 m, y con un intervalo de temperatura estrecho. Lo anterior coincidió precisamente con lo reportado en este estudio.

Las reducciones en la entrada de agua dulce conducen a un aumento de la salinidad, y cambios en la estructura y composición del fitoplancton (^{Ferreira et al., 2005}). Esto podría propiciar que especies marinas oportunistas produzcan HABs, por Tripos furca, en el sistema lagunar Mandinga (^{Guerra-Martínez & Lara-Villa, 1996}). La presencia de Tripos furca en el sistema lagunar Mandinga se registró en la temporada de nortes (enero-febrero 2012) y se reportó como una especie común en el Golfo de México y Océano Pacífico (^{Okolodkov, 2010}). Este dinoflagelado produce hipoxia y anoxia en el medio, lo que ocasiona la muerte por asfixia de especies acuáticas (por ejemplo, Puerto Escondido y Baja California en 2002).

Dinoflagelados del género Prorocentrum y Ceratium, forman parte de las especies predominantes formadoras de HABs en las costas de Guerrero (^{Gárate-Lizárraga et al., 2008}), las cuales también se encontraron en la zona de estudio. Prorocentrum está relacionado con la producción de toxinas causantes del envenenamiento diarreico por consumo de mariscos (^{Hernández-Becerril et al., 2007}). De acuerdo con ^{Calvo-Vargas et al. (2016)}, T. furca se encuentra asociada a HABs por P. micans en concentraciones máximas de 20x103 cel L^-1 en meses cálidos (abril), con temperaturas desde 27 °C, niveles de oxígeno disuelto de 5.8 mg/L^-1, y salinidades de 34 PSU. La presencia de S. costatum, también asociada a HABs, se ha presentado en temporada de lluvias, con abundancias máximas de 6.5x106 cel L^-1, temperatura de 27 °C, salinidad de 30 psu, y concentraciones de oxígeno disuelto de 7 mg/L^-1. Estos eventos se registraron en Costa Rica durante el fenómeno del niño, en el periodo de 2008-2010.

Según ^{Wells et al. (2015)}, la temperatura es un parámetro que afecta a varios procesos metabólicos de organismos que producen floraciones algales. Este parámetro tiene una fuerte influencia en la presencia y trayectoria de la comunidad de fitoplancton. Sin embargo, no hay pruebas significativas que relacionen los cambios de temperatura con la producción de toxinas. En este estudio las temperaturas más altas se registraron durante marzo y abril; y se identificó la presencia de Coscinodiscu sp., Thalassiosira sp., Tripos furca y Prorocentrum micans, fitoplancton reportado como formador de florecimientos algales. Sin embargo, no se observaron cambios en el color del agua ni otras características que indicaran un florecimiento algal.

En este estudio, Pseudo-nitzschia registró abundancias máximas en noviembre (6.7x104 cel L^-1) y diciembre de 2011 (5x104 cel L^-1). Este género se asoció con bajas temperaturas, altas concentraciones de oxígeno disuelto y silicatos, aun cuando presenta un crecimiento óptimo en salinidades de 32.5 a 34.4 PSU y temperaturas de 19 a 23 °C (^{Méndez & Ferrario, 2009}). De acuerdo con ^{Aké-Castillo et al. (2014)}, la disponibilidad de altas concentraciones de ortofosfatos y nitratos, e incrementos de la temperatura del agua son algunos factores que han provocado HABs en la zona costera de Veracruz, México. De acuerdo con ^{Rodríguez-Gómez et al. (2015)}, es necesario realizar monitoreos continuos de fitoplancton en las zonas costeras de Veracruz; con la finalidad del reconocimiento de la diversidad, abundancia y temporalidad del fitoplancton, en especial, de las especies toxicas. Esta resistencia a la variabilidad ambiental puede verse influida por la presencia de especies no endémicas que han sido introducidas en las zonas costeras por el agua de lastre de los buques que desembarcan en el estado de Veracruz (^{Okolodkov et al., 2007}; ^{Aké-Castillo et al., 2014}). El agua y los sedimentos pueden contener quistes de dinoflagelados capaces de resistir tiempos prolongados (^{Meave Del Castillo, 2014}). El plan estratégico para la diversidad biológica llevado a cabo por diferentes agencias gubernamentales extranjeras ejerce presión sobre el marco legal mexicano, que requiere que los tomadores de decisiones actúen más eficazmente en aspectos relacionados con especies invasoras ya introducidas y bioinvasiones potenciales a través del transporte marítimo (^{Okolodkov & García-Escobar , 2014}).

De acuerdo con ^{Okolodkov et al. (2007)}, es esencial desarrollar una legislación para vaciar el agua de lastre en aguas marinas de Veracruz de los barcos y otros buques. Además de la estricta supervisión regulatoria de los límites máximos permisibles para las descargas de aguas residuales en cuerpos naturales de agua. La construcción de un sistema de drenaje en las áreas circundantes a los sistemas costeros, podría reducir la disponibilidad de nutrientes y la formación de floraciones de algas.