Introducción

El aguacate (Persea americana Mill) es uno de los productos agroalimentarios de exportación más importante para México. La producción de este fruto presenta un comportamiento alcista, siendo México el principal productor y exportador a nivel mundial. En 2020, la producción nacional de aguacate incrementó 5.6 % con respecto a la obtenida en 2019, donde Michoacán destacó como líder nacional en producción y exportación (^{Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera [SIAP], 2020}).

La producción de aguacate para exportación es afectada por plagas como barrenadores de hueso y rama, trips, ácaros y varias especies de escamas. Los trips y las escamas, que se desarrollan principalmente en el fruto (^{Rugman-Jones et al., 2009}), causan daño estético y le restan calidad para su venta en el mercado. Además, estas plagas aumentan los costos de producción en aproximadamente 3 %, ya que al ser insectos muy pequeños se dificulta su remoción en la línea de empaque (^{Olivares, 2017}; ^{Ripa et al., 2007a}; ^{Stocks & Evans, 2017}).

En los últimos años, Hemiberlesia lataniae (Signoret), conocida como escama armada, se ha transformado en una plaga de importancia económica debido al escaso control que existe (^{Evans et al., 2009}; ^{Navea & Vargas, 2012}). H. lataniae se encuentra presente en diversos hospederos de importancia económica como frutales, ornamentales y forestales (^{Apostolos et al., 2010}). Esta plaga infesta ramas, ramillas, hojas y frutos, principalmente en zonas bajas e internas del árbol, que es donde existe mayor humedad y menor radiación solar. En infestaciones altas, dicha especie puede debilitar y llegar a producir la muerte de las estructuras atacadas. En el caso de los frutos, éstos cambian ligeramente de color, presentan depresiones en su superficie e incluso pueden caer del árbol (^{Lemus-Soriano, 2018}).

La infestación en huertos ha sido más recurrente debido al cambio climático y a la excesiva dependencia del control químico, el cual se usa de manera excesiva e indiscriminada. Esto ha generado resistencia de las plagas, mayores costos de producción (^{Park et al., 2007}), residuos de insecticidas en los productos de consumo, contaminación ambiental, pérdida de la biodiversidad y daños para la salud (^{Carbajal & Martos, 2019}).

Ante la creciente demanda de alimentos inocuos y la exigencia de una mayor producción (de calidad y cantidad), a bajo costo y con menor impacto ambiental, se hace necesario implementar estrategias y métodos sustentables en el manejo de plagas. Asimismo, se requieren herramientas y técnicas que permitan conocer la distribución y el comportamiento de los problemas fitosanitarios; es decir, que permitan identificar las zonas de infestación. Esto permitirá al productor dirigir de forma más precisa las diferentes medidas de control, evitando así su dispersión a otros huertos de producción u otros cultivos. En este sentido, la geoestadística comprende un conjunto de herramientas que sirven para analizar, prevenir y predecir los patrones de distribución espacial y el comportamiento de una plaga mediante mapas de infestación y semivariogramas (^{Ramírez-Dávila, & Figueroa-Figueroa, 2013}).

El conocimiento de la distribución de la escama armada es indispensable para elaborar programas de manejo integrado; por ello, el objetivo del presente trabajo fue determinar la distribución espacial de las poblaciones de H. lataniae en el cultivo de aguacate ‘Hass’ en el Estado de México.

Materiales y métodos

El estudio se llevó a cabo en tres zonas productoras de aguacate ‘Hass’ en el Estado de México: Coatepec Harinas (18° 55’ 25’’ latitud norte y 99° 43’ 7’’ longitud oeste, a 2 260 m s. n. m., temperatura media anual de 24 °C y humedad relativa de 62 %), Donato Guerra (19° 24’ latitud norte y 100° 18’ longitud oeste, a 2 200 m s. n. m., temperatura media anual de 21 °C y humedad relativa de 60 %) e Ixtapan del Oro (19° 16’ 18’’ latitud norte y 100° 16’ 5’’ longitud oeste, a 1 640 m s. n. m., temperatura media anual de 18 °C y humedad relativa de 65 %).

El experimento se estableció en una parcela (4 ha) de aguacate ‘Hass’ de 8 a 10 años de edad por municipio con presencia de H. lataniae. El muestreo se realizó de acuerdo con la metodología de cuadrantes, la cual consiste en dividir la parcela en 100 cuadrantes de 20 x 20 m, se toman 40 cuadrantes al azar por parcela y se seleccionaron 10 árboles, lo que da un total de 400 árboles. Cada árbol se marcó con una banda plástica y se georreferenció con un sistema de posicionamiento global diferencial (DGPS; Nomad^™ 1050 Lc, Trimble®).

La metodología de muestreo utilizada para estimar la infección por escama armada fue la descrita por ^{Urías-López et al. (2010)}, la cual consiste en dividir al árbol en tres estratos (alto, medio y bajo). De cada estrato se marcó una rama terminal orientada a cada punto cardinal (norte, sur, este y oeste) y se muestrearon 20 cm. Los muestreos se realizaron dos veces al mes de agosto a diciembre de 2019 y de enero a julio de 2020. El número de escamas se cuantificó con ayuda de una lupa 20x. El insecto se identificó en el Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. Con el fin de determinar la normalidad de los datos, se llevó a cabo una exploración estadística de los datos originales de las poblaciones de escama armada en cada muestreo. Para ello, se utilizó el coeficiente de asimetría y la prueba de curtosis.

Los métodos más utilizados para determinar el tipo de distribución espacial de las poblaciones de organismos biológicos son: 1) estadística clásica (índice de dispersión, índice de Green, entre otros) y 2) estadística espacial (geoestadística y SADIE). La metodología de la estadística clásica no considera la localización espacial de la muestra; en consecuencia, no se puede observar la distribución de la población en la parcela. Por el contrario, la geoestadística permite identificar las zonas donde se encuentran presentes las infestaciones en los cultivos, lo cual facilita el manejo y control de estos problemas de forma puntual y pertinente. Además, con los datos obtenidos es posible elaborar mapas de distribución espacial y emplear índices estadísticos tradicionales (^{Ramírez-Dávila & Porcayo-Camargo, 2009}); por ello, en este trabajo se utilizó el método de estadística espacial.

Resultados y discusión

En los 24 muestreos se observó un comportamiento espacial agregado del insecto. Cabe resaltar que se consideraron los conceptos de isotropía y omnidireccionalidad en cada semivariograma, esto debido a que el insecto estudiado no tiene preferencia por alguna dirección especifica o área dentro de las parcelas de estudio (^{Ramírez-Dávila & Porcayo-Camargo, 2009}).

Con respecto a Coatepec Harinas, la mayoría de los muestreos se ajustaron al modelo esférico (Cuadro 1). En este tipo de modelos los focos de infestación están localizados en puntos específicos y de forma aleatoria respecto al resto de los puntos muestreados en la parcela (^{Ramírez-Dávila & Figueroa-Figueroa, 2013}). El modelo esférico observado permite suponer la existencia de microclimas que benefician el desarrollo de la escama armada dentro de la parcela. Por su parte, el modelo exponencial sólo se presentó en seis muestreos. Este modelo hace referencia a una distribución agregada de limites irregulares dentro de la parcela, y que presenta un crecimiento acelerado que después se estabiliza.

El Cuadro 1 presenta los valores de los parámetros analizados. En Coatepec Harinas se obtuvieron valores de meseta de 1520 a 3780, y de 14.76 a 30.34 m en rango, siendo este valor la distancia máxima en la cual existe relación entre los datos de cada muestreo. Los valores de efecto pepita fueron, en todos los casos, cero; esto significa que el error de muestreo es mínimo y la escala de muestreo es correcta (^{Rosii et al., 1992}).

El nivel de dependencia espacial fue alto en todos los muestreos, lo cual permite suponer que las poblaciones de dicha plaga son dependientes entre sí y que presentan un nivel de agregación alto. Se considera que una variable tiene una fuerte dependencia espacial si el valor es menor a 25 %, moderada si el valor está entre 25 y 75 %, y débil si es mayor a 75 %. Dichos resultados son similares a los observados por ^{Acosta-Guadarrama et al. (2017)} y ^{Rivera-Martínez et al. (2017)}, quienes señalan que las poblaciones de trips presentan un alto nivel de dependencia espacial con fuertes agregados, los cuales se observaron en los mapas de incidencia de ambos estudios.

Tener agregados fuertes en un muestreo indica que el patrón de distribución se seguirá presentando en los siguientes muestreos (Figura 1). Los agregados fuertes son densidades altas de poblaciones de H. lataniae en zonas específicas dentro de las parcelas, y donde los datos están estrechamente relacionados.

Figura 1 Mapas de densidad de las poblaciones de escama armada en Coatepec Harinas. 

Los semivariogramas obtenidos con los datos de Donato Guerra se ajustaron a modelos esférico, exponencial y gaussiano, aunque el muestreo 11, correspondiente al primer muestreo de enero, fue el único que se ajustó al modelo gaussiano. En este modelo, los centros de agregación se presentan de forma continua en la parcela, lo que permite suponer la existencia de diversos factores ambientales que favorecen su dispersión y desarrollo en la parcela. Los valores de meseta, en este municipio, se encontraron entre 6.07 y 477.4, mientras que los valores de rango fluctuaron entre 8.84 y 19.76 m. Como ya se mencionó, en todos los muestreos se presentó un efecto pepita de cero y un nivel de dependencia espacial alto. Estos valores coinciden con lo reportado por ^{Ramírez-Dávila et al. (2013)} y ^{Maldonado-Zamora et al. (2017)}, quienes encontraron que las poblaciones de trips en aguacate se distribuyen de forma agregada en puntos específicos en la parcela.

En el caso de Ixtapan del Oro, los semivariogramas teóricos se ajustaron, en su mayoría, al modelo esférico; únicamente 10 muestreos se ajustaron al modelo exponencial (Cuadro 1). Los valores de rango estuvieron entre 8.2 y 24.8 m. De igual manera, el efecto pepita fue de cero y se obtuvo un alto nivel de dependencia espacial (Figura 3). Estos resultados concuerdan con los reportados por ^{Lara-Vázquez et al. (2018)}, cuyo estudio presentó un grado de dependencia espacial alto en los muestreos de araña roja en el cultivo de aguacate.

Figura 2 Mapas de densidad de las poblaciones de escama armada en Donato Guerra. 

Figura 3 Mapas de densidad de las poblaciones de escama armada en Ixtapan del Oro. 

En los tres municipios estudiados, se determinó que los rangos de los semivariogramas son suficientemente altos. Lo anterior indica que los modelos ajustados obtenidos representan, matemáticamente, el comportamiento espacial de la escama en toda la zona de estudio (^{Maldonado-Zamora et al., 2017}). Los parámetros geoestadísticos de validación cruzada (Cuadro 2) permitieron validar los semivariogramas experimentales de las tres zonas de estudio en las diferentes fechas de muestreo.

En Coatepec Harinas, las mayores densidades de escama armada se presentaron de septiembre a mayo, en donde el primer muestreo de enero tuvo una media muestral de 122.90 insectos por árbol. Los meses de menor densidad fueron agosto, septiembre, junio y julio, siendo el segundo muestreo de julio el de menor densidad (39.46) (Cuadro 1 y Figura 1). Cabe resaltar que el mayor porcentaje de infestación fue de 99 % en el muestreo cinco, correspondiente al primer muestreo de octubre, y el de menor porcentaje fue el segundo muestreo de agosto (77 %) (Cuadro 1).

En los mapas de densidad (Figura 1, 2 y 3) se pueden observar los diferentes centros de agregación. Cada mapa presenta coordenadas geográficas; en la parte inferior se encuentran las coordenadas este y del lado izquierdo las coordenadas norte. En la Figura 1, los mayores focos de infestación se encuentran en la parte centro y norte. Por su parte, los meses con menor densidad aparecen distribuidos en la parte norte, con una ligera tendencia hacia el lado oeste del mapa, a excepción del muestreo 22, el cual presenta un centro de agregación en la parte sur. En la mayoría de los muestreos, se presentó un porcentaje de infestación mayor a 90 %, lo cual coincide con lo reportado por ^{Lara-Vázquez et al. (2018)} en su estudio sobre araña roja.

Donato Guerra presentó las mayores densidades de noviembre a abril, con una media de 55.88 insectos por árbol en el muestreo 14. En los meses de menor densidad, se registró una media de 1.93 insectos por árbol, correspondiente al segundo muestreo de julio. El porcentaje de superficie infestada más alto se observó en el muestreo 6 (96 %), y el más bajo, en el muestreo 24 (77 %) (Cuadro 1). Los focos de agregación de agosto se encuentran en la parte noroeste del mapa, y en septiembre los focos tienden a la parte centro y sur. Los focos de agregación en los meses con mayor densidad se encuentran dispersos en casi toda la parcela; sin embargo, los centros de agregación tienden a estar en el centro, oeste y sur del mapa. En el muestreo 22, sólo se observan dos centros de agregación, uno ubicado en el lado oeste y el otro en el lado este del mapa. En los dos últimos muestreos, únicamente se presenta un foco de agregación en el lado este (Figura 2).

En Ixtapan del Oro, la media muestral fue de 3.41 insectos por árbol en el muestreo 2, y de 23.73 insectos por árbol en el muestreo 14 (Cuadro 1). Las mayores densidades se presentaron de diciembre a febrero, en donde los centros de agregación se ubicaron en la parte sureste y noroeste del mapa (Figura 3). En los meses de marzo a julio, los focos de agregación también se establecen en la parte sureste del mapa, pero con menor intensidad. El porcentaje más alto de superficie infestada se obtuvo en los muestreos 9, 12 y 21 (94 %), y el porcentaje más bajo en el primer muestreo de agosto (75 %).

^{McClure (1990)} señala que la humedad y la temperatura tienen un rol importante en las poblaciones de escama; esto debido a que, en temperaturas bajas, el nacimiento, distribución y establecimiento de ninfas migratorias disminuye. Por el contrario, con temperaturas altas y sin lluvias, las poblaciones suelen ser más abundantes en sus hospederos (^{Balderas-Palacios et al., 2017}). ^{Ponsonby y Copland (2000)} reportaron que temperaturas de 20 a 28 °C, y humedad relativa de 55 a 65 %, son favorables para el desarrollo de Abgrallaspis cyanophylli. Lo anterior permite suponer que el clima juega un papel importante en el desarrollo de plagas. Asimismo, el clima puede actuar como agente de mortalidad natural al regular dichas poblaciones.

Los registros de temperatura media anual y humedad relativa obtenidos de cada zona de estudio fueron diferentes. En Coatepec Harinas se reportan precipitaciones de junio a octubre, siendo julio el de mayor precipitación (221 mm). La temperatura media anual fue de 24 °C, con humedad relativa media de 62 %. Sin embargo, en los datos colectado, las incidencias más bajas se obtuvieron de junio a agosto, con distribución al lado norte del mapa.

En Donato Guerra, la temperatura media anual fue de 21 °C y la humedad relativa de 60 %. En este municipio, la precipitación más alta se observó en julio (140 mm), mes que presentó un sólo foco de infestación en el lado este de la parcela. En este caso, los meses de mayor densidad presentan una infestación en casi toda la parcela, posiblemente debido a condiciones climáticas favorables para su desarrollo. En los registros de Ixtapan del Oro, se encontró una precipitación de 231 mm en julio, temperatura media anual de 18 °C y humedad relativa de 65 %. En los mapas se observa que en enero y febrero los focos de infestación van de sur a norte, posiblemente debido a los vientos que van en esta dirección. No obstante, los focos de infestación en los muestreos de marzo a julio se observan estables, lo que podría indicar que en esta zona la escama encontró condiciones microclimáticas favorables para su desarrollo.

En las tres zonas de estudio, la escama armada presentó un comportamiento agregado, cuyos resultados se comprobaron con la validación cruzada de los semivariogramas (Cuadro 2). En los mapas de densidad (Figura 1, 2 y 3) se observaron los diferentes focos de agregación, y se evidenció que la escama armada infesta puntos específicos de las parcelas. Lo anterior coincide con lo reportado por ^{Duarte et al. (2015)}, quienes indican que las poblaciones de insectos y ácaros se distribuyen de forma heterogénea en las zonas, y generalmente presentan focos de infestación en áreas con alta y baja densidad. ^{Larral et al. (2018)} y ^{Sánchez-Castro et al. (2016)} determinaron un patrón agregado de trips en aguacate y de Empoasca spp. en frijol. También, se han realizado diferentes estudios sobre distribución espacial, como el reportado por ^{Valencia-Arias et al. (2019)} de Melolonthidae en el cultivo de aguacate, en donde observaron resultados similares a los de este trabajo.

En este estudio, el insecto estuvo presente en ramas, hojas y frutos, lo que complica más su control. Sin embargo, solo se determinó la distribución y comportamiento de las escamas en ramillas, ya que en las ramas están de forma permanente, y en frutos y hojas la plaga se presenta como infestaciones progresivas y diferenciadas en el año (^{Faber & Phillips, 2003}).

El establecimiento de H. lataniae en ramas y frutos induce la acumulación de compuestos fenólicos. Estos compuestos aumentan la rigidez de las paredes celulares de la parte afectada, e incluso disminuyen la calidad del fruto y aumentan los costos de producción al eliminar los daños de forma manual en la línea de empaque (^{Hernández-Rivero et al., 2013}; ^{Sepúlveda-Jiménez et al., 2004}; ^{Ripa et al., 2007a}).

El manejo de plagas debe estar basado en una correcta identificación de la plaga y de sus enemigos naturales, así como en la elección de las medidas que causen menos perturbaciones en el ambiente y la zona. En el caso de la escama armada, el momento crucial para su manejo es la etapa de producción de migrantes, único estado móvil de la plaga y de mayor susceptibilidad a insecticidas. En esta etapa, las escamas buscan un lugar adecuado en el árbol para alimentarse, e incluso se pueden dispersar hacia otros hospederos con ayuda del viento (^{Vargas & Rodríguez, 2008}). Por ello, se debe evitar su desplazamiento hacia el fruto para preservar su calidad.

El manejo integrado de plagas es un método económicamente viable, así como una alternativa sustentable que combina varios métodos de control con la finalidad de disminuir y evitar problemas fitosanitarios, lo que reduce los efectos adversos a la salud humana y al ambiente. Dicho método considera como último recurso el uso de agroquímicos, y tiene por objetivo proteger la biodiversidad y el ambiente, mientras se incrementan los rendimientos de la superficie cultivable. Lo anterior ayuda a minimizar las pérdidas económicas debido a la acción de plagas y a mantener la rentabilidad del cultivo (^{Ripa et al., 2007a}). En este contexto, al elaborar y establecer un manejo integrado de la escama se deben considerar algunas medidas preventivas, como la poda. Esto se realiza, junto con la eliminación de malezas (hospedantes), con la finalidad de crear condiciones desfavorables para el desarrollo de la plaga y favorables para el desarrollo del cultivo. En el caso de la escama (cuya infestación ocurre en la parte inferior del árbol, en ramillas ocultas y cerca del suelo [^{Olivares, 2017}; ^{Vargas & Rodríguez, 2008}]), esta estrategia beneficia la entrada de luz y la circulación de aire al interior del árbol; en consecuencia, aumenta la mortandad de estadios de plagas, lo que limita su dispersión hacia otros árboles de la parcela o cultivos cercanos a ella.

Posteriormente, se recomienda un monitoreo mensual de ramillas, hojas y frutos, esto con el objetivo de estimar la abundancia, distribución, fenología, presencia y eficiencia de enemigos naturales de la escama armada (^{Vargas & Rodríguez, 2008}). El monitoreo permite al productor obtener información que le ayude a tomar decisiones, así como a aplicar los métodos de manejo y control de forma oportuna y dirigida.

El control biológico es una estrategia que permite mantener los huertos en equilibrio al introducir enemigos naturales (parasitoides, depredadores) de una plaga. Sin embargo, en las zonas aguacateras, estos agentes de control son escasos debido a la aplicación excesiva de insecticidas. Se ha observado que la escama armada, al ser una especie cosmopolita, es regulada por sus enemigos naturales (^{Peña, 2008}). En algunas zonas aguacateras se han encontrado parasitoides y depredadores que regulan las poblaciones de escama tanto en estado ninfal como adulto. En México, se han encontrado los parasitoides Encarsia citrina y Aphytus sp., y el depredador Chilocorus cacti (^{Lázaro-Castellanos et al., 2012}). El parasitoide Aphytis diaspidis se observó en poblaciones adultas de escama armada (^{Navea & Vargas, 2012}); sin embargo, al no encontrar alimento, causan mortalidad, ya que se alimentan de sus hospederos en estados inmaduros (^{Collier, 1995}; ^{Navea & Vargas, 2012}).

^{Heraty et al. (2008)} observaron que E. citrina tiene gran capacidad de adaptación, por lo que se ha introducido en diversos países con fines de control biológico (^{Carbajal & Martos, 2019}; ^{Myartseva & González-Hernández, 2008}). Los depredadores Rhizobius lophanthae y Coccidophilus citrícola son eficientes debido a que perforan la cubierta protectora de la escama para alimentarse de su hemolinfa (^{Ripa et al., 2007b}; ^{Vargas & Rodríguez, 2008}). Muchos de estos enemigos naturales se han manipulado, y en la actualidad se usan como formulados listos para ser aplicados, tal es el caso de R. lophanthae (^{Gómez-Vives, 2002}).

Por lo anterior, conocer la distribución espacial de la escama armada en municipios de alta producción de aguacate en el Estado de México, así como la elaboración de mapas de densidad, puede ayudar a dirigir las medidas de control, ya sean químicas, biológicas o culturales. Implementar estrategias en zonas que presentan altas densidades de la plaga ayudará al productor a disminuir pérdidas económicas. Además, dirigir estas medidas de control evitará que la plaga se desplace a otras zonas dentro la parcela.

Se deben proponer estrategias que cambien el paradigma del manejo actual de la escama armada y del resto de los problemas fitosanitarios que presenta el aguacate. Esto reducirá sustancialmente la resistencia natural y cruzada que se presenta en el manejo de plagas en el cultivo de aguacate. Asimismo, podría concientizar a los productores y técnicos sobre el respeto al medio ambiente, ya que la actividad agrícola genera un porcentaje muy importante de contaminación ambiental. Los resultados de este trabajo pueden contribuir en la reestructuración y mejora del control de la escama armada basándonos en el uso de geotecnologías que permitan eficientizar el trabajo en el campo.

Conclusiones

La geoestadística constituye una herramienta eficaz al determinar el comportamiento y distribución espacial de escama armada en el cultivo de aguacate en los municipios de Coatepec Harinas, Donato Guerra e Ixtapan del Oro. Los mapas de densidad de poblaciones permiten conocer las fluctuaciones, así como la posición de las plagas dentro de la parcela. Esto es de gran ayuda para proponer e implementar estrategias de manejo integrado que permitan reducir la presencia de insecticidas en los frutos, así como daños ecológicos y ambientales por su uso indiscriminado.