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Introducción
El estrés abiótico se refiere a los factores ambientales que alteran los procesos fisiológicos y metabólicos de las plantas (Taiz y Zeiger, 2010). Se considera la causa central de la pérdida de más de 50 % de los principales cultivos de interés agrícola en el mundo (Boyer, 1982; Bray et al., 2000), así como de la reducción del crecimiento, desarrollo y rendimiento vegetales (Sah et al., 2016) que afecta más de 95 % de la superficie agrícola (Cramer et al., 2011). Esta situación se agrava con el cambio climático, el cual influye en la frecuencia de incendios, rápido incremento de la temperatura y disturbios en los patrones de precipitación pluvial, entre otros (IPCC, 2007).
En consecuencia, los genotipos y taxones sensibles a esas fluctuaciones podrían desaparecer y ser reemplazados por otros taxa (Alfaro et al., 2014). Por ejemplo, Oreomunnea mexicana (Standl.) J. F. Leroy es una especie relicto (Palacios-Chávez y Rzendowski, 1993), catalogada como amenazada (González-Espinosa et al., 2011), cuya distribución potencial bajo distintos escenarios de cambio climático evidenció de 36 a 55 % de reducción de su hábitat, debido a que su nicho ecológico es altamente especializado y sensible a cambios ambientales (Alfonso-Corrado et al., 2017).
La incidencia de condiciones ambientales adversas implica modificaciones significativas en la productividad neta de los ecosistemas (Thornley y Cannell, 1996; Wang et al., 2012). Los biomas forestales y sus comunidades e industrias dependientes no escapan a los efectos de tales alteraciones (Hof et al., 2017), ya que influyen en la distribución y tasa de crecimiento de las especies forestales (Hamann y Wang, 2006).
Los bosques proporcionan recursos maderables y no maderables, además de una importante diversidad de servicios ambientales como la regulación del ciclo del agua y de los ciclos biogeoquímicos, control de la erosión del suelo y formación del mismo, entre otros (Ninan y Inoue, 2013). En cuanto a los primeros, el valor total de exportación global de productos forestales se estima en 262 mil millones de dólares (FAOSTAT, 2018). Respecto a muchos de los servicios ecosistémicos, estos carecen de mercado, de modo que no puede calcularse su valor económico (Pearce, 2001).
Los ecosistemas forestales ocupan cerca de 30 % de la superficie terrestre, lo que representa 42 millones de km2 (Bonan, 2008), por lo que su manejo y conservación constituyen una estrategia esencial para mitigar los efectos del cambio climático, (Schimel et al., 2001), ya que los árboles y plantas leñosas funcionan como mecanismos primarios de secuestro de carbono (C) (Thomas y Martin, 2012) que como parte de su crecimiento captan el C atmosférico y lo almacenan en el tronco, ramas y hojas (Justine et al., 2015). La deficiencia hídrica, salinidad y las temperaturas extremas son los principales factores abióticos que limitan la supervivencia y productividad de las especies arbóreas (Choat et al., 2012; Anderegg et al., 2013; Harfouche et al., 2014).
Además, se espera que las consecuencias negativas del estrés abiótico se agraven debido al cambio climático (Fedoroff et al., 2010). Por ejemplo, una de las principales causas de la disminución de la productividad y mortalidad es la falla hidráulica durante la deficiencia hídrica, ya que se crean embolias de gas en el xilema, lo que impide el flujo eficiente del agua hacia las hojas para la fotosíntesis (Choat et al., 2012) y, eventualmente, ocasiona la muerte como en el caso de Picea abies (L.) H. Karst. (Solberg, 2004), Cedrus atlantica (Endl.)Manetti ex Carrière (Bentouati, 2008) y Populus tremuloides Michx. (Hogg et al., 2008). Allen et al. (2010) proporcionan un listado extenso de mortalidad de especies forestales por sequía.
Durante el proceso evolutivo, las plantas han desarrollado mecanismos de tolerancia y resistencia al estrés que les permiten, mediante las respuestas reguladoras, reestablecer la homeostasis celular o actúan para reducir los efectos nocivos (Mickelbart et al., 2015). El estrés por condiciones ambientales ocasiona una serie de reacciones en las plantas, como la inhibición del crecimiento meristemático de estructuras aéreas para favorecer la elongación radicular, perturbaciones en el metabolismo del carbono (Xiong y Zhu, 2002), detrimento en la producción de polen viable (Alqudah et al., 2011) e incluso disfunciones en la fenología que podrían causar la asincronía entre el desarrollo floral y la disponibilidad de polinizadores (Dawson et al., 2011). Por ejemplo, Cedrela odorata L. es un taxon nativo de México y de las neotropicales de mayor importancia económica internacional (Patiño, 1997). Su polinización depende de insectos (Cavers et al., 2013), de modo que la diacronía con ellos resultaría en una reducida producción de semillas. Sin embargo, no hay investigaciones que evalúen las consecuencias de este tipo de alteraciones en C. odorata.
El conocimiento sobre los efectos del estrés abiótico se basa, principalmente, en investigaciones realizadas en especies modelo y de uso agrícola como: Arabidopsis thaliana (L.) Heynh. (arabidopsis), Nicotiana tabacum L. (tabaco), Oryza sativa L. (arroz), Triticum aestivum L. (trigo), Zea mays L. (maíz), entre otros. Sin embargo, la información referente a la biología molecular y fisiología de taxones forestales ante condiciones de estrés es limitada, e incluso nula para un gran número de ellos, como es el caso de los recursos forestales de México. Al respecto, un reducido número de taxa ha sido objeto de estudios relacionados con la respuesta a estrés abiótico. Por ejemplo, se evaluó la sensibilidad a la deficiencia hídrica en Pinus engelmannii Carrière y P. lumholtzii Robinson and Fernald del norte de México en un gradiente altitudinal, por medio de un estudio dendrocronológico para el periodo 1945-2004 (Bickford et al., 2011). Se determinó la sensibilidad del crecimiento a la sequía, principalmente, a baja altitud y P. engelmannii resultó la menos tolerante.
Por su relevancia para plantaciones forestales comerciales en la región tropical y subtropical de América, Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl, Pinus patula Schiede ex Schltdl y Pinus pseudostrobus Lindl. se sometieron a dos regímenes hídricos contrastantes para evaluar su tolerancia a la sequía (Flores et al., 2018). Aunque los tres taxa mostraron un mecanismo de respuesta similar; es decir, un ajuste alométrico de brote / biomasa radicular, también se identificó variación intraespecífica en la plasticidad fenotípica del crecimiento en altura, biomasa de las acículas y tallo, así como en el área foliar específica. Por último, se evidenció la diferencia en cuanto a la proporción de supervivencia de las plántulas: 4 % para P. pseudostrobus, 12 % para P. patula y 30 % para P. oocarpa.
Si bien, estos trabajos sobre especies mexicanas son valiosos, no se aborda el origen molecular y fisiológico de la respuesta al estrés. Por lo tanto, el objetivo de la presente contribución es presentar las principales generalidades de los procesos de señalización y mecanismos de respuesta ante tres tipos de estrés abiótico: deficiencia hídrica, salinidad elevada y altas temperaturas. Se enfatiza en el conocimiento disponible sobre especies forestales para cada uno de los tipos de estrés mencionados.
Mecanismos generales de reconocimiento, transducción de señales y respuesta a condiciones de estrés en plantas
Las plantas han desarrollado mecanismos de adaptación y defensa contra los daños causados por las condiciones ambientales, en los cuales interviene una gran diversidad de compuestos químicos que regulan los transportadores, las reacciones bioquímicas y modulan la expresión génica (Tuteja y Sopory, 2008). Estos mecanismos implican tres etapas (Figura 1): el reconocimiento del estrés, la transducción de señales y, por último, la respuesta (Biswal et al., 2011).
Figura 1 Mecanismo general de inducción de respuesta al estrés abiótico en plantas. Las señales primarias de estrés son percibidas por los receptores de la membrana celular que activan la producción de mensajeros secundarios. Esta cascada de señalización resulta en la expresión de genes de respuesta que inducen una serie de cambios bioquímicos y fisiológicos que conducirán a la tolerancia, adaptación o muerte.
Durante el reconocimiento, las señales primarias de estrés se procesan vía receptores de la membrana celular (Tuteja et al., 2011). Por ejemplo, para la deficiencia hídrica la señal primaria es la hiperosmolaridad; mientras que, para la salinidad elevada las señales primarias son la presión osmótica alterada y la toxicidad iónica (Zhu, 2016). Respecto a la temperatura alta se han propuesto cuatro sensores putativos: un canal de membrana plasmática que inicia un influjo de Ca2+, una histona sensor en el núcleo y dos sensores de proteínas en el retículo endoplásmico y el citosol (Mittler et al., 2012). En general, a pesar de todos los recursos destinados al estudio de este tema, hasta la fecha solo se han logrado identificar algunos receptores potenciales (Zhu, 2016): receptores acoplados a proteínas G, canales iónicos, receptores tipo cinasa o histidina cinasa (Tuteja, 2007).
La transducción de señales (también llamada señalización celular o señalización transmembranal) forma parte del proceso mediante el cual las células se comunican con su ambiente y les permite responder a estímulos externos, a través de cambios en la expresión génica (Bradshaw y Dennis, 2010) que eventualmente culminarán en la adaptación o muerte del organismo (Tuteja, 2007). Es así que la recepción de las señales primarias ocasiona la producción de mensajeros secundarios (Dixit y Jayabaskaran, 2013), sobre todo de moléculas no proteícas como calcio, nucleótidos cíclicos, polifosfoinosítidos, óxido nítrico, azúcares, ácido abscísico, ácido jasmónico, ácido salicílico y poliaminas (Tuteja y Sopory, 2008).
Las plantas enfrentan diversos tipos de estrés de forma simultánea, lo que sugiere que las rutas de señalización interactúan unas con otras de manera que pueden ser aditivas, negativas o competir por algún blanco (Knight y Knight, 2001).
Las hormonas vegetales intervienen no solo en la regulación del crecimiento y desarrollo vegetal, sino también en la transducción de señales para responder a las condiciones ambientales (Sreenivasulu et al., 2012). En este sentido, el ácido abscísico (ABA) es el más importante (Hadiarto y Tran, 2011; Sreenivasulu et al., 2012; Sah et al., 2016), por lo que se le conoce como la hormona del estrés (Mehrotra et al., 2014). La relevancia de este fitorregulador es tal, que los mecanismos de respuesta al estrés se clasifican en dos grandes grupos: ABA-dependientes y ABA-independientes (Chinnusamy et al., 2004). De manera general, ABA regula el aumento de factores de transcripción, cinasas y fosfatasas que confieren adaptación o tolerancia a diversos tipos de estrés abiótico (Tuteja, 2007; Sah et al., 2016). Dado que el ABA se considera la principal señal de respuesta al estrés, se sugiere que debe ser parte central de las estrategias y programas orientados a la generación de cultivos tolerantes al estrés abiótico (Dar et al., 2017). Publicaciones extensas, en las que se describe a detalle la importancia del ABA en la señalización celular pueden consultarse en Tuteja (2007); Kim (2014); Sah et al. (2016); y Dar et al. (2017).
Otro de los principales mensajeros secundarios del estrés abiótico es el calcio (Ca2+) (Xiong y Zhu, 2002). Una vez que la planta recibe un estímulo, hay un incremento inmediato en la concentración de Ca2+ en el citosol, núcleo o mitocondria (Ranty et al., 2016). Las señales de Ca2+ se diferencian en cuanto a su localización espacial, duración y frecuencia, por lo que cada respuesta específica se conoce como firma de calcio, y se detectan por diversas proteínas, lo que da continuidad a las cascadas de señalización (Yuan et al., 2017). Revisiones exhaustivas sobre la función del calcio en la transducción de señales están disponibles en Sanders et al. (2002); Kim et al. (2010); Dixit y Jayabaskaran (2013); y Ranty et al. (2016).
Referente a los mecanismos de respuesta al estrés abiótico, estos se basan en genes agrupados en tres categorías mayores: 1) genes involucrados en cascadas de señalización y control transcripcional; 2) genes con funciones directas de protección de membranas y proteínas; y 3) genes de transporte y consumo de iones (Wang et al., 2003). La respuesta depende del tipo y duración del estímulo; en el Cuadro 1 se presentan los mecanismos generales de respuesta a condiciones de deficiencia hídrica, salinidad y temperatura elevada.
Cuadro 1 Principales efectos del estrés abiótico en plantas y los mecanismos generales de respuesta.
| Tipo de estrés | Efectos en la planta | Mecanismos de respuesta |
|---|---|---|
| Deficiencia hídrica | Reducción del potencial hídrico; deshidratación celular; reducción de la expansión celular y del metabolismo; cavitación; citotoxicidad iónica; muerte celular; inhibición de la fotosíntesis (Taiz y Zeiger, 2010). | Acumulación de proteínas LEA (Welin et al., 1994), principalmente las dehidrinas (Arumingtyas et al., 2013); elongación radicular disminuida, reducción del área foliar (Hu y Xiong, 2014); cierre de estomas (Froux et al., 2005). |
| Alta salinidad | Reducción del potencial hídrico; deshidratación celular; toxicidad iónica; inhibición de la fotosíntesis (Taiz y Zeiger, 2010). | Compartimentación iónica en vacuolas; reducción del crecimiento de brotes; flujo iónico limitado de las raíces a los brotes (Munns y Tester, 2008). |
| Temperatura elevada | Desestabilización de la membrana celular y el citoesqueleto, de diversas proteínas y ARN; inhibición de la fotosíntesis y respiración; senescencia foliar; aborto de flores y frutos (Taiz y Zeiger, 2010; Mittler et al., 2012). | Producción de antioxidantes; acumulación de solutos; inducción de proteínas cinasas activadas por mitógenos (MAPK); inducción de cascadas de proteínas cinasas (CDPK); activación de chaperonas (Wahid et al., 2007); acumulación de protectores osmóticos; cierre de estomas; síntesis de metabolitos secundarios (Mathur y Jajoo, 2014); proteínas de choque térmico (Iba, 2002) y ácido salicílico (Nazar et al., 2017). |
Estrés hídrico
El agua es esencial para el funcionamiento bioquímico y molecular de los organismos vivos (Xiong y Zhu, 2002). La deficiencia hídrica desencadena una serie de señales iónicas, mecánicas y osmóticas reconocidas por diversos receptores (Hamisch et al., 2016). De forma general, se observa deshidratación celular, alteración de la mitosis, reducción del metabolismo, del volumen celular y de la turgencia, así como potencial hídrico negativo en el apoplasto y alta concentración iónica que puede resultar citotóxica (Taiz y Zeiger, 2010; Farooq et al., 2009). Uno de los principales procesos afectados por el estrés hídrico es la fotosíntesis. En coníferas se observa una disminución en la producción de biomasa, expansión foliar reducida, ineficiencia de la función de los cloroplastos (Wahid et al., 2007), baja difusión de CO2 (Pinheiro y Chaves, 2011), disminución en la fotosíntesis neta y en la conductancia estomatal (Mena-Petite et al., 2000; Bigras, 2005). En Populus cathayana Rehder también se presenta la reducción del área foliar y del número total de hojas, de la transpiración, de la concentración intercelular de CO2 y de la eficiencia de carboxilación (Xu et al., 2008).
Dos de los principales grupos moleculares que intervienen en la resistencia y respuesta a la deficiencia hídrica son las proteínas LEA (por sus siglas en inglés, late-embryogenesis abundant) y el ácido abscísico (ABA). Las proteínas LEA fueron descubiertas en plantas terrestres (Hand et al., 2010) y deben su nombre a que se identificaron durante las últimas etapas del desarrollo de las semillas (Pedrosa et al., 2015). Sus principales funciones son la tolerancia a la deshidratación y la protección de la viabilidad seminal durante el almacenamiento ex situ, así como la resistencia al estrés por sequía, salinidad y frío; ya que estabilizan otros prótidos y membranas celulares, además de prevenir la agregación proteica en los periodos de estrés (Close, 1996; Goyal et al., 2005; Hong-Bo et al., 2005).
Los genes que codifican para la síntesis de proteínas LEA son una familia amplia que ha sido estudiada en forma extensa en angiospermas, principalmente de interés agrícola. La única especie forestal evaluada es Populus trichocarpa Torr. & A.Gray ex Hook. (Lan et al., 2013). En cambio, en gimnospermas solo existen algunos trabajos parciales sobre grupos de proteínas de esta familia en Picea glauca (Moench) Voss (Jin-Zhuo y David, 1998; Sena et al., 2017); Pseudotsuga menziesii (Mir.)Franco (Jarvis et al., 1996), Pinus pinaster Aiton (Perdiguero et al., 2014) y Pinus tabuliformis Carrière (Gao y Ting, 2016).
Las dehidrinas son un grupo de la familia de las proteínas LEA, y se acumulan de forma variable de acuerdo con el tipo e intensidad del estrés en semillas maduras o tejidos vegetativos en respuesta a la deshidratación, salinidad, frío y congelamiento (Close, 1996; Tunnacliffe y Wise, 2007). En Picea glauca, Sena et al. (2017) identificaron 41 secuencias codificantes completas de dehidrinas, lo que representa más de cuatro veces el número de secuencias determinadas en angiospermas, e incluso más que en las especies del género Pinus estudiadas hasta el momento.
Entre las respuestas morfológicas por deficiencia hídrica se pueden mencionar algunos de los siguientes ejemplos. La capa de cera cuticular de las hojas ocurre en la superficie de todas las plantas terrestres (Jetter et al., 2006) y constituye una de las primeras barreras protectoras contra diversos factores bióticos y abióticos (Shepherd y Griffiths, 2006). En varias especies comestibles, como trigo, alfalfa y chícharo se evidencia el aumento y cambio de composición de la cera cuticular al presentarse condiciones ambientales adversas (Sánchez et al., 2001; Aharoni et al., 2004; Zhang et al., 2005; Kosma et al., 2009; Seo et al., 2011; Lee y Suh, 2015; Zhang et al., 2013; Zhang et al., 2015). En taxones forestales, destaca el estudio comparativo de seis coníferas: Picea engelmannii Engelm., Abies lasiocarpa (Hook.) Nutt., Pinus contorta Douglas ex Loudon, Pseudotsuga menziesii, Pinus ponderosa Douglas ex C.Lawsson y Pinus flexilis E.James, en las que a pesar de no identificarse la relación entre la dureza y composición de la cutícula con la resistencia a la deshidratación, sí se determinó el nivel de tolerancia a la sequía de cada taxón (Hadley y Smith, 1990).
El sistema radicular también responde al estrés hídrico; por ejemplo, en Pinus pinaster, dos procedencias con tolerancia diferencial a este tipo de estrés se sometieron a un elevado potencial osmótico (0.8 MPa), lo que resultó en la elongación radicular más rápida y extensa en la población tolerante a la sequía, en comparación con aquella susceptible (Nguyen y Lamant, 1989). Ese mecanismo de respuesta es inducido por el ABA y les permite a las plantas explorar sitios adyacentes en busca de agua, tal como se observa en maíz (Spollen et al., 2000; Sharp et al., 2002).
El ABA es la hormona vegetal más importante en la transducción de señales relacionadas con el estrés por sequía (Harfouche et al., 2014). Una de sus funciones es la estimulación del cierre de estomas para reducir la pérdida de agua por transpiración (Kim et al., 2010). Los estomas constan de dos células guarda que detectan los altos niveles de ABA, por lo que reducen su volumen y turgencia, mediante la salida de iones y aniones de potasio (MacRobbie, 1998). Además, ABA induce la sobreexpresión de casi 50 % de los genes asociados con la cutícula (Jenks et al., 2007); no obstante, la relación entre los mecanismos moleculares de la cera cuticular y ABA aún deben elucidarse (Xue et al., 2017).
El estrés iónico e hiperosmolaridad derivados de la deficiencia hídrica provocan, también, daño oxidativo por el exceso de especies de oxígeno reactivas (ROS, por sus siglas en inglés) (Xiong y Zhu, 2002). Las ROS tienen una función importante en la señalización de las plantas, intervienen en el crecimiento, desarrollo y respuesta al estrés biótico y abiótico, así como en la muerte celular programada (Bailey-Serres y Mittler, 2006). Sin embargo, en altas concentraciones, las ROS dañan los lípidos, carbohidratos, proteínas y ADN celulares (Das y Roychoudhury, 2014). En su mayoría, la defensa contra ROS es por medio de antioxidantes como el ácido ascórbico, glutatión, tioredoxina y carotenoides, así como por la actividad de enzimas como la super óxido dismutasa (SOD), catalasa (CAT), ascorbato peroxidasa (APX), monodeshidroascorbato reductasa (MDHAR), deshidroascorbato reductasa (DHAR), glutatión reductasa (GR) y guaiacol peroxidasa (GPX) (Xiong y Zhu, 2002; Das y Roychoudhury, 2014).
Salinidad
La salinidad en los suelos es un problema creciente para los cultivos en todo el mundo, especialmente, en tierras irrigadas (Negrão et al., 2017). La principal afectación es la disminución del rendimiento, ya que la sal altera la osmolaridad, o bien propicia la toxicidad de los iones dentro de los tejidos vegetales. Ante esta situación, las plantas responden de manera rápida al reajustar el potencial osmótico, o de manera más lenta, al reducir los niveles tóxicos de sal en sus células (Munns y Tester, 2008). Los mecanismos adaptativos a la salinidad tienen tres propósitos: tolerar el estrés osmótico, excluir el exceso de iones (principalmente el Na+) de los tejidos vegetales y aumentar la tolerancia de los tejidos a la acumulación de los iones (Munns y Tester, 2008). Estos pueden complementarse entre ellos, y variar sus respuestas en función de la severidad del estrés y de la especie afectada.
Dada su capacidad de sobrevivir en altas concentraciones de NaCl, Populus euphratica Oliv. ha servido como un modelo de estudio para elucidar los procesos fisiológicos y moleculares involucrados en la tolerancia de las especies arbóreas al estrés salino. La compartimentación del Cl- en las vacuolas de células del tejido radicular o del Na+ en el apoplasto de las hojas; la disminución de los niveles de NaCl en el xilema y evitar la pérdida de K+ por medio de los canales iónicos para mantener el balance iónico son ejemplos de los mecanismos fisiológicos en esta especie (Chen y Polle, 2010). Estudios genómicos sugieren que la tolerancia a la salinidad de P. euphratica es el resultado de la duplicación o de la regulación positiva de varias familias de genes implicados en el transporte de iones y en el mantenimiento de la homeostasis (Ma et al., 2013).
El ejemplo más estudiado es la familia de genes HKT1, cuyas proteínas participan en el transporte de Na+ en diferentes especies, funcionando como cotransportadores de Na+/K+ y como transportadores selectivos de Na+ de alta y baja afinidad (Davenport et al., 2007); P. euphratica tiene cuatro parálogos de HKT1 dentro de su genoma, a diferencia de P. trichocarpa que solo tiene uno (Ma et al., 2013).
Gran parte de los genes relacionados con el estrés salino incluyen distintas proteínas que participan en la toma y transporte de sales. Sin embargo, también hay genes con función osmoprotectora, enzimas antioxidantes y algunos involucrados en el desarrollo y crecimiento: factores de transcripción, proteínas cinasas, proteínas fosfatasas o moléculas señalizadoras, como proteínas de unión a calmodulina o algunas inducidas por ABA (Munns, 2005).
La tecnología del ADN recombinante permite evaluar la utilidad potencial de algunos genes para conferir tolerancia a la salinidad en especies forestales; tal es el caso de Pinus taeda L., en la cual la sobreexpresión de enzimas osmoreguladoras incrementa su porcentaje de supervivencia en condiciones de alta salinidad (Tang et al., 2005). En Populus, también se ha logrado aumentar la tolerancia al estrés salino, mediante la transferencia de un factor de transcripción de respuesta a etileno, cuya función se relaciona con el crecimiento y desarrollo de la planta (Li et al., 2009).
Estrés térmico (temperatura elevada)
Entre 1880 y 2012 se ha registrado un aumento de 0.85 °C en la temperatura promedio global combinada de las superficies terrestre y oceánica (IPCC, 2014), y se prevé un incremento de 0.2 a 0.3 °C por década en los próximos años (Jones et al., 1999; Fahad et al., 2017). Aumentos en la temperatura ambiental de 10 - 15 °C se consideran estrés o choque térmico, que de manera general ocasiona la desnaturalización y agregación de proteínas, aumento en la fluidez de los lípidos de las membranas celulares (Wahid et al., 2007), trastorno de la organización de los microtúbulos y de la división celular (Smertenko et al., 1997), alteraciones en la fotosíntesis, metabolismo primario y secundario, así como de los lípidos (Xu et al., 2006); y por consiguiente, un retraso en el desarrollo y crecimiento o la muerte (Mathur y Jajoo, 2014). Para una revisión exhaustiva de la señalización y respuesta a las altas temperaturas, se recomienda consultar Wahid et al. (2007), Mittler et al. (2012) y Wang et al. (2017).
Aunque los mecanismos precisos de detección de calor y señalización en plantas aún se ignoran, se sabe que moléculas como las proteínas ligadas a guanosín-trifosfato, nucleósido difosfato cinasa, anexina y cinasas brasinosteroides participan en la transducción de señales (Wang et al., 2017).
La fotosíntesis es uno de los principales procesos metabólicos afectados por las altas temperaturas (Farooq et al., 2009), ya que se altera el fotosistema II, las cadenas de transporte de electrones, hay disrupción de la membrana tilacoidal, inhibición del complejo de citocromo b6/f y ribulosa 1, 5 bifosfato carboxilasa/oxigenasa, de la síntesis de ATP y de la fijación de carbono (Biswal et al., 2011; Ashraf y Harris 2013; Mathur y Jajoo, 2014); lo que podría explicar el crecimiento reducido de diversas especies y la senescencia temprana, como se observa en la caña de azúcar (Saccharum officinarum L.) (Ebrahim et al., 1998). En Picea glauca, temperaturas de 42 - 43 °C ocasionan la incapacidad de fotofosforilar de los tilacoides y proveer de agua al fotosistema II; mientras que temperaturas mayores (44 - 46 °C) reducen drásticamente el uso de NADPH y ATP en el ciclo de Calvin (Bigras, 2005).
El sistema radicular es más sensible al calor que algunas partes aéreas, ya que su nivel óptimo de crecimiento es entre 5 y 6 grados menor (DiPaola, 1992; Paulsen, 1994). Es por ello, que el calor afecta de forma negativa la conductividad hidráulica del sistema radicular (Morales et al., 2003), así como la capacidad de captación y asimilación de nutrimentos (Giri et al., 2017), principalmente nitrógeno, fósforo y potasio (Fahad et al., 2017). El equilibrio, estabilidad, concentración, biosíntesis y compartimentación de las hormonas de crecimiento vegetal se alteran en condiciones de calor elevado (Maestri et al., 2002). De manera similar a la deficiencia hídrica, la temperatura extrema provoca la liberación de ROS (Wang et al., 2017), y en respuesta al daño por estos radicales libres intervienen los mecanismos enzimáticos y no enzimáticos mencionados previamente.
En respuesta a la temperatura elevada, la principal estrategia de las plantas es la síntesis de proteínas de choque térmico (HSP, por sus siglas en inglés) (Iba, 2002) que confieren estabilidad membranal, eficiencia del uso de agua y nutrimentos, así como la protección del aparato fotosintético (Camejo et al., 2005; Ahn y Zimmerman, 2006; Momcilovic y Ristic, 2007; Horváth et al., 2008). Las HSP fueron identificadas en condiciones de estrés por calor, pero actualmente se sabe que participan en la respuesta al estrés biótico (Yu et al., 2016), así como al frío, deshidratación, luz UV, salinidad, metales pesados, y daño mecánico (Swindell et al., 2007). Además de las HSP, hay otros grupos de compuestos que intervienen en la respuesta al choque térmico de origen muy diverso, como las citocininas, ácidos grasos, terpenoides y flavonoides que son las rutas metabólicas de mayor influencia en la respuesta a las temperaturas elevadas en Pinus radiata (Escandón et al., 2018); así como giberelinas, etileno y brasinosteroides (Clarke et al., 2009; Zhang y Wang, 2011; Dubois et al., 2018).
Consideraciones finales
La adaptación al estrés abiótico es controlada por redes moleculares que desencadenan una serie de respuestas a nivel morfológico y fisiológico. Los procesos involucrados en la adaptación y resistencia a condiciones adversas se caracterizan por su alta complejidad, que aunada a los largos ciclos de vida y genomas extensos ralentiza el estudio de este tema en especies forestales. Ante la escasa información referente a especies arbóreas, es imposible formular una perspectiva completa derivada de este grupo de organismos. Sin embargo, el desarrollo constante de las herramientas ómicas representa una oportunidad para investigar de forma integrativa el funcionamiento de dichos seres vivos para describir, elucidar y comprender estos procesos.
Varios autores consideran que los mecanismos de respuesta, tolerancia y resistencia al estrés abiótico son difíciles de controlar y utilizar en programas de mejoramiento genético, ya que los procesos de respuesta son genéticamente complejos. No obstante, la caracterización y entendimiento de los mecanismos moleculares y de la fisiología del estrés permitirá explorar estrategias de uso de los caracteres y organismos de valor ecológico y productivo con fines de mejoramiento genético, en el cual es imprescindible incluir las principales especies forestales mexicanas.
