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Ingeniería agrícola y biosistemas
versión On-line ISSN 2007-4026versión impresa ISSN 2007-3925
Ing. agric. biosist. vol.12 no.2 Chapingo jul./dic. 2020 Epub 13-Jun-2022
https://doi.org/10.5154/r.inagbi.2019.10.070
Artículo científico
Respuesta de Zea mays var. Jala a Burkholderia sp. y Klebsiella oxitogena bajo dosis reducida de urea
1Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Instituto de Investigaciones Químico Biológicas. Francisco J. Mujica s/n, col. Felicitas del Rio, Morelia, Michoacán, C. P. 58000, MÉXICO.
Introducción:
El cultivo de maíz (Zea mays L.) en Latinoamérica se realiza bajo el sistema de producción intensiva, lo que causa pérdida de fertilidad del suelo debido al exceso de fertilizante nitrogenado.
Objetivo:
Analizar la respuesta del maíz var. Jala a géneros de bacterias promotoras de crecimiento vegetal (BAPOCEVE) endófitas de maíz var. mexicana (teocintle) al utilizar fertilizante nitrogenado como urea al 50 % en invernadero y campo.
Metodología:
Se estableció un diseño de bloques al azar con cinco tratamientos, tres testigos y veinte repeticiones. Los tratamientos con semillas de maíz inoculadas y urea al 50 % fueron: Burkholderia sp. 5 (B5), Burkholderia sp. 9 (B9), Burkholderia cepacia ATTC 25416 (BC), Klebsiella oxitogena (KO) y Burkholderia sp. 14 (B14); los testigos fueron: maíz no inoculado con urea al 50 % (CR1), maíz no inoculado e irrigado con agua (CA) y maíz sin inocular con urea al 100 % (CR2). Los experimentos se establecieron en campo e invernadero. Las variables respuesta fueron: peso seco radical (PSR) y peso fresco del grano (PFG). Se realizaron ANOVA y comparación de medias de Tukey (P ≤ 0.01).
Resultados:
En ambos ambientes, el tratamiento B14 presentó valores estadísticamente superiores a los obtenidos con CA (control absoluto), pero estadísticamente iguales al CR2 (control relativo).
Limitaciones del estudio:
En variedades de maíz existen géneros de BAPOCEVE específicos y benéficos, que no necesariamente lo son para variedades regionales.
Originalidad:
Se emplearon BAPOCEVE endófitas del teocintle por su estrecha relación genética con el maíz var. Jala.
Conclusión:
Las BAPOCEVE endófitas del teocintle son una opción viable para la producción sustentable de maíz.
Palabras clave: maíz; suelo; hiperfertilización; teocintle; géneros de bacterias endófitas; fitohormonas
Introduction:
The growing of maize (Zea mays L.) in Latin America is carried out under the intensive production system, which causes loss of soil fertility due to excessive nitrogen fertilizer.
Objective:
Analyzing the response of maize var. Jala to genera of plant growth promoting bacteria (PGPB) endophytes of maize var. mexicana (teocintle) when using nitrogen fertilizer such as urea at 50 % under greenhouse and soil conditions.
Methodology:
A randomized block design was established with five treatments, three controls and twenty repetitions. The treatments with inoculated maize seeds and 50 % urea were: Burkholderia (KO) and Burkholderia sp. 14 (B14); the controls were: non-inoculated maize with 50 % urea (RC1), non-inoculated maize irrigated with water (FC) and non-inoculated maize with 100 % urea (RC2). The experiments were established under greenhouse and soil conditions. The response variables were radical dry weight (RDW) and fresh weight of grain (FWG). ANOVA and Tukey's mean comparison (P ≤ 0.01) were carried out.
Results:
In both environments, treatment B14 showed statistically higher values than those obtained with FC (full control), but statistically equal to RC2 (relative control).
Study limitations:
Maize varieties have specific and beneficial endophytic PGPB genera, which are not necessarily for regional varieties.
Originality:
PGPB endophytes from teocintle (ancestor of maize) were used because of their close genetic relationship with the maize var. Jala.
Keywords maize; soil; hyper fertilization; teocintle; endophyte bacteria genera; phytohormones
Introducción
En la actualidad, un reto de Latinoamérica es mantener la creciente demanda de maíz (Zea mays L.) mediante el sistema de producción intensiva (Hernández et al., 2015). Normalmente, se aplican al suelo altas dosis de fertilizante nitrogenado (FENI), lo que causa deterioro del suelo, con riesgo adicional de contaminar las aguas superficiales y subterráneas (Cárdenas-Navarro, Sánchez-Yáñez, Farías-Rodríguez, & Peña-Cabriales, 2004). Generalmente, la hiperfertilización nitrogenada eleva el costo de producción del grano de maíz, por lo que una alternativa para regular y optimizar la aplicación del FENI es inocular las semillas de maíz con géneros de bacterias promotoras de crecimiento vegetal (BAPOCEVE) endófitas de maíz var. mexicana (teocintle). Si se combina lo anterior con la reducción de la dosis del FENI al 50 % se puede evitar la pérdida de fertilidad del suelo (Moreno-Reséndez, García-Mendoza, Reyes-Carrillo, Vásquez-Arroyo, & Cano-Ríos, 2018; Pedraza et al., 2010).
En la literatura se reporta un amplio grupo de géneros de BAPOCEVE, los cuales se venden comercialmente para semillas de maíz: Bacillus subtilis, Paenibacillus polymyxa (Gutiérrez‐Mañero, Ramos‐Solano, Mehouachi, Tadeo, & Talon, 2001), Pseudomonas putida (Kurek & Jaroszuk-Ściseł, 2003; Valdivia-Uridales, Fernández-Brondo, & Sánchez-Yáñez, 1999) y Burkholderia cepacia (Riggs, Chelius, Iniguez, Kaeppler, & Triplett, 2001). Al igual que Azospirillum lipoferum y Azotobacter brasilense (Bashan, 1998), dichos géneros permiten la reducción de la dosis del FENI y su optimización en las raíces sin afectar el sano crecimiento de la gramínea (Loredo-Osti, López-Reyes, & Espinosa-Victoria, 2004; Martínez-Viveros, Jorquera, Crowley, Gajardo, & Mora, 2010). Sin embargo, estás bacterias son específicas y benéficas para ciertas variedades de maíz, pero no para todas las sembradas en el mundo; además, no todas permitan la reducción y optimización de la dosis del FENI hasta en un 50 % (Massena-Reis, Ivo-Baldani, Divan-Baldani, & Dobereiner, 2000).
En esta investigación se analizó la aplicación de BAPOCEVE endófitas de teocintle debido a su estrecha relación genética con el maíz doméstico (Carcaño-Montiel, Ferrera-Cerrato, Pérez-Moreno, Molina-Galán, & Bashan, 2006; Eubanks, 2001; Galinat, 2001). En específico, porque el teocintle enfrenta ambientes no propicios para un crecimiento sano, como el estrés nutricional e hídrico, y la tolerancia a un amplio grupo de agentes fitopatógenos. Estas características están codificadas en el genoma del teocintle, lo que le ayuda a reproducirse en la naturaleza sin la protección humana. Otro factor biológico que facilita la capacidad de adaptación del teocintle en ambientes complejos es la interacción positiva de esta gramínea con microorganismos benéficos en el interior y exterior de sus tejidos u órganos vegetales (Castellanos-Morales, Villegas, Cárdenas-Navarro, Farías-Rodríguez, & Sánchez-Yánez, 2005). Con base en lo anterior, el objetivo de esta investigación fue analizar la respuesta del maíz var. Jala a Burkholderia sp. y Klebsiella oxitogena, endófitas de teocintle, al utilizar fertilizante nitrogenado como urea al 50 % en invernadero y campo.
Materiales y métodos
Origen de Burkholderia sp. y Klebsiella oxitogena
Las BAPOCEVE utilizadas en este trabajo se aislaron de teocintle obtenido de ejemplares colectados en las riveras del Lago de Cuitezo, Michoacán, México. Las plantas colectas con suelo y raíces se conservaron en una hielera a 15 °C por 2 h, y se transportaron al Laboratorio de Microbiología Ambiental de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Morelia, Michoacán, México. Para la obtención de las bacterias, las raíces, el tallo y las hojas se desinfectaron con NaClO al 10 % por 2.5 min, se lavaron seis veces con agua potable estéril, se cortaron en trozos de 5 cm, se trituraron y se suspendieron en 9 mL de solución salina detergente al 0.85 %; después, se sembraron 0.1 mL en agar Pseudomonas cepacia ácido ázelaico triptamina (PCAT) con la siguiente composición química (g·L-1): 0.1 de MgSO4, 0.20 de ácido ázaleico, 0.2 de triptamina (disuelta en 2 mL de alcohol absoluto), 4 de K2HPO4, 4 de KH2PO4 y 0.02 de extracto de levadura; el pH del agar se ajustó a 5.7 (Sánchez-Yáñez, 2007). Los tejidos u órganos del teocintle sembrados en PCAT se incubaron a 28 °C por 72 h; durante este tiempo aparecieron las colonias de diferentes especies de Burkholderia sp. y K. oxitogena. La identificación de Burkholderia sp. se realizó por comparación morfológica de la colonial y microscópica con B. cepacia ATTC2541, o cepa de referencia, de acuerdo con los criterios del Manual de Bergey y el sistema API 50 CH (BioMérieux, Francia) (Holt, 1994). K. oxitogena se identificó con base en los criterios del Manual de Bergey (Castellanos-Morales, Villegas, Cárdenas-Navarro, Farías-Rodríguez, & Sánchez-Yánez, 2005; Holt, 1994).
En el Cuadro 1 se muestra que el contenido de N amoniacal en suelo era bajo, por lo que se ajustó la dosis de FENI a la recomendada para las variedades de maíz cultivadas en esa zona México. La inoculación de maíz con Burkholderia sp. y K. oxitogena se basó en que ambas bacterias sintetizan fosfatasas ácidas y alcalinas que solubilizan PO4 3- (fosfatos) del suelo y optimizan el FENI en maíz (Guerrero, 1990; Vallejo-Delgado, Ramírez-Díaz, Chuela-Bonaparte, & González-Íñiguez, 2004).
Cuadro 1 Propiedades físico-químicas del suelo utilizado en invernadero y campo.
| Parámetro | Valor |
|---|---|
| pH (1:20) | 5.55 |
| Material orgánica (%) | 2.1 |
| Textura (%) | 42.1 (arcilla), 54 (arena), 3.8 (limo) |
| Capacidad de intercambió catiónico | |
| K (%) | 3.29 |
| Ca (%) | 32.5 |
| Mg (%) | 60.25 |
| Nitrógeno orgánico total (kg·ha-1) | 53.4 |
| Nitrógeno amoniacal (ppm) | 6.5 |
| Nitrógeno mineral (ppm) | 44.2 |
| Fósforo soluble (ppm) | 20.37 |
| Porcentaje de saturación de humedad (%) | 40.7 |
| Capacidad de campo (%) | 23.2 |
Inoculación de maíz var. Jala en invernadero
Para este ensayo se estableció un diseño experimental de bloques al azar con cinco tratamientos, tres testigos y veinte repeticiones. Los tratamientos con una dosis de urea al 50 % fueron: maíz con Burkholderia sp. 5 (B5), maíz con Burkholderia sp. 9 (B9), maíz con Burkholderia cepacia ATTC 25416 (BC), maíz con Klebsiella oxitogena (KO) y maíz con Burkholderia sp. 14 (B14); por su parte, los testigos fueron: maíz no inoculado con dosis de urea al 50 % (CR1), maíz no inoculado e irrigado con agua (CA) y maíz sin inocular con dosis de urea al 100 % (CR2). Las semilla de maíz se desinfectaron con NaClO al 0.2 % por 5 min, se lavaron con agua potable estéril por 5 min, con alcohol al 70 % (v/v) por 5 min y, finalmente, se lavaron seis veces con agua potable estéril. Posteriormente, las semillas de maíz var. Jala se inocularon con 30 x 104 UFC·mL-1·semilla-1 de cada BAPOCEVE, y luego se sembraron tres semillas inoculadas por maceta en arena estéril. Después de la germinación, se dejaron dos plantas por maceta, y la superficie se cubrió con aserrín estéril.
Las plantas de maíz se alimentaron tres veces por semana durante 40 días con una solución mineral con la siguiente composición química (g·L-1): 5 de NH4NO3, 2.5 de K2HPO4, 2 de KH2PO4, 1 de MgSO4, 1 de NaCl, 1 de CaCl2, trazas de FeSO4 y 10 mL·L-1 de solución oligoelementos (2.86 g·L-1 de H3BO3, 0.22 g·L-1 de ZnSO4·7H2O y 1.81 g·L-1 de MgCl2·7H2O, con pH ajustado a 6.8). En este caso, la única variable respuesta fue el peso seco radical (PSR); esto debido a que en condiciones de invernadero fue posible observar la rápida respuesta positiva del maíz a las BAPOCEVE con la dosis de urea reducida al 50 %, sin tener que esperar hasta la madures fisiológica (Sánchez-Yáñez, 2007).
Inoculación de maíz var. Jala en campo
En este ensayo, el diseño experimental usado fue igual al anterior. La siembra se realizó en una parcela de 800 m2 ubicada en las instalaciones de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia “La Posta” de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Tarímbaro, Michoacán, México. Las semillas de maíz se desinfectaron como se describió previamente, y después se humedecieron con una solución de sacarosa al 10 % (p/v) e inocularon con 3 x 106 UFC·mL-1·semilla-1.
Las semillas de maíz se sembraron en campo a una profundidad de entre 7 y 30 cm debido al tipo de suelo (textura arcillo-arenosa). El terreno se preparó con tractor de la forma acostumbrada para el cultivo de maíz var. Jala: rastra, surcado y bordeo. El diseño de las parcelas experimentales fue de 5 x 4 m, con una superficie total de 20 m2 y una separación de 1 m entre parcela, cada una con cinco surcos; de éstos, únicamente se usaron los centrales para el muestreo. Las dosis de FENI utilizadas fueron: 0, 140 y 280 kg·ha-1, equivalentes a 0, 50 y 100 % de la recomendada para maíz de esa zona. Se realizaron dos aplicaciones del FENI: una en la primera escarda y otra al llenado del grano (Vallejo-Delgado et al., 2004). Las variables respuesta analizadas fueron: el PSR (a los 40 días después de la siembra) y el peso seco del grano (PSG; a los 180 días después de la siembra) (Sánchez-Yáñez, 2007). Se analizó el PSG debido a que en condiciones de campo, y bajo las condiciones proporcionadas, fue posible alcanzar la madurez fisiológica, que es cuando los granos representan el 50 % del peso total de la parte aérea de la planta, lo cual se debe a que el maíz experimenta una removilización y translocación de carbohidratos y otros nutrientes (Sánchez-Yáñez, 2007).
Los datos experimentales se sometieron a una análisis de varianza y una comparación de medias de Tukey (P ≤ 0.01), para lo cual se utilizó el programa estadístico Statgraphics Centurion (García-González, Farías-Rodríguez, Peña-Cabriales, & Sánchez-Yáñez, 2005).
Resultados y discusión
La Figura 1 muestra la respuesta del maíz var. Jala en invernadero, y se puede apreciar que el tratamiento B14 tuvo un efecto positivo al presentar un valor del PSR sin diferencia estadística significativa en comparación con el testigo CR2, ambos con valores de 0.7496 g. Tanto B14 como CR2 fueron estadísticamente diferentes al resto de los tratamientos. La respuesta positiva del maíz a las BAPOCEVE indica que Burkholderia sp. y K. oxitogena, al colonizar el interior del primordio de raíz y las raíces normales, convirtieron algunos compuestos orgánicos, como aminoácidos del metabolismo vegetal, en fitohormonas del tipo auxinas que promovieron la multiplicación de las raíces, las cuales, a su vez, aumentaron la capacidad de exploración y absorción mineral, y con ello optimizaron la dosis del FENI reducida al 50 % (Berendsen, Pieterse, & Bakker, 2012; Carcaño-Montiel et al., 2006).
Figura 1 Efecto de Burkholderia sp. y Klebsiella oxitogena sobre el peso seco radical de maíz var. Jala a los 40 días después de la siembra en invernadero (n = 20). B5 = maíz inoculado con Burkholderia sp. 5 y dosis de urea al 50 %; B9 = maíz inoculado con Burkholderia sp. 9 y dosis de urea al 50 %; B14 = maíz inoculado con Burkholderia sp. 14 y dosis de urea al 50 %; BC = maíz inoculado con Burkholderia cepacia ATTC 25416 y dosis de urea al 50 %; CA = maíz sin inocular e irrigado con agua; CR1 = maíz sin inocular y dosis de urea al 50 %; CR2 = maíz sin inocular y dosis de urea al 100 %; KO = maíz inoculado con Klebsiella oxitogena y dosis de urea al 50 %. zMedias con la misma letra entre barras no difieren estadísticamente (Tukey, P ≤ 0.01).
En la Figura 2 se observa que a nivel de campo la respuesta positiva del tratamiento B14, con un PSR de 0.8976 g, no presentó diferencia estadística con B9, CR2 ni KO. El testigo CA registró el valor numérico más bajo y estadísticamente diferente al resto de los tratamientos. El crecimiento de B14 fue equivalente al registrado con CR2, que es el testigo sin inocular.
Figura 2 Efecto de Burkholderia sp. y Klebsiella oxitogena sobre el peso seco radical de maíz var. Jala a los 40 días después de la siembra en campo (n = 20). B5 = maíz inoculado con Burkholderia sp. 5 y dosis de urea al 50 %; B9 = maíz inoculado con Burkholderia sp. 9 y dosis de urea al 50 %; B14 = maíz inoculado con Burkholderia sp. 14 y dosis de urea al 50 %; BC = maíz inoculado con Burkholderia cepacia ATTC 25416 y dosis de urea al 50 %; CA = maíz sin inocular e irrigado con agua; CR1 = maíz sin inocular y dosis de urea al 50 %; CR2 = maíz sin inocular y dosis de urea al 100 %; KO = maíz inoculado con Klebsiella oxitogena y dosis de urea al 50 %. zMedias con la misma letra entre barras no difieren estadísticamente (Tukey, P ≤ 0.01).
La respuesta positiva del maíz sugiere que los géneros de BAPOCEVE endófitas de teocintle primero vivieron el tiempo suficiente después de la inoculación en las semillas (Moreno-Reséndez et al., 2018), para luego reproducirse en la espermósfera de la semilla durante la germinación y, posteriormente, colonizar el interior del sistema radicular del maíz (Velázquez, Ventura, Hernández, Aguilar, & Hernández, 1999), en donde las BAPOCEVE se ubicaron y transformaron ciertos aminoácidos y otros compuestos orgánicos del metabolismo de la raíz en sustancias promotoras de crecimiento vegetal (Thomas-Bauzon, Weinhard, Villecourt, & Balandreau, 1982). Dichas sustancias indujeron la mayor proliferación y elongación de raíces secundarias, que a su vez aumentaron el área de exploración del sistema radical para mejorar la absorción mineral y optimizar la dosis de urea (Gómez-Luna et al., 2012; Noumavo, Agbodjato, Baba-Moussa, Adjanohoun, & Baba-Moussa, 2016).
La Figura 3 muestra la respuesta positiva del maíz var. Jala a Burkholderia sp. 9 en cuanto al PSG a los 180 días después de la siembra. El tratamiento B9 no difirió estadísticamente del testigo CR2, cuyos valores fueron 236.71 y 236.73 g, respectivamente, pero ambos fueron estadísticamente diferentes al resto de los tratamientos.
Figura 3 Efecto de Burkholderia sp. y Klebsiella oxitogena sobre el peso seco radical de maíz var. Jala a los 180 días después de la siembra en campo (n = 20). B5 = maíz inoculado con Burkholderia sp. 5 y dosis de urea al 50 %; B9 = maíz inoculado con Burkholderia sp. 9 y dosis de urea al 50 %; B14 = maíz inoculado con Burkholderia sp. 14 y dosis de urea al 50 %; BC = maíz inoculado con Burkholderia cepacia ATTC 25416 y dosis de urea al 50 %; CA = maíz sin inocular e irrigado con agua; CR1 = maíz sin inocular y dosis de urea al 50 %; CR2 = maíz sin inocular y dosis de urea al 100 %; KO = maíz inoculado con Klebsiella oxitogena y dosis de urea al 50 %. zMedias con la misma letra entre barras no difieren estadísticamente (Tukey, P ≤ 0.01).
La respuesta positiva del maíz a las BAPOCEVE confirma que tanto Burkholderia sp. como K. oxitogena colonizaron el interior del sistema radical, sitio donde transformaron algunos aminoácidos derivados del metabolismos heterótrofo de las raíces en auxinas (Ahemad & Kibret, 2014), las cuales aumentaron la capacidad del área de exploración de las raíces, así como la absorción mineral y la optimización de la dosis de urea reducida (Bevivino, Dalmastri, Tabacchioni, & Chiarini, 2000; Carcaño-Montiel et al., 2006; Parray et al., 2016). Lo anterior indica que ambas bacterias, al ubicarse en el interior del sistema radical, evitaron la competencia externa de las BAPOCEVE de la rizósfera (Ahemad & Kibret, 2014), la cual limita la optimización del FENI en maíz. Además, también contribuyó la especificidad que existe entre los géneros y especies de BAPOCEVE del teocintle y los órganos del maíz var. Jala dada la estrecha relación genética entre ambas gramíneas, pues aunque la var. Jala es una planta doméstica ha conservado genes que le permitieron interaccionar positivamente con las BAPOCEVE endófitas del teocintle (Castellanos-Morales et al., 2005; Eubanks, 2001; Hernández et al., 2015).
Conclusiones
El maíz var. mexicana (teocintle) es una fuente potencial de bacterias promotoras de crecimiento vegetal como Burkholderia sp. y Klebsiella oxitogena, las cuales convirtieron exudados orgánicos de la raíz del maíz var. Jala en sustancias promotoras de crecimiento vegetal, para la mejora, la optimización de la dosis urea al 50 % y un sano crecimiento; además, esto evita la rápida perdida de fertilidad del suelo.
Agradecimientos
Al proyecto 2.7 de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo-BIONUTRA S.A. de C.V. Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (México)-Centro Nacional para la Investigación Científica (Francia) por el proyecto E130-132/98. A los doctores Jacques Balandreau y Tran Van Van de la Universidad Claude Bernard Lyon1 y al Laboratorio de Ecología Microbiana del Suelo, Lyon, Francia. Al MVZ Farías de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo por las facilidades otorgadas para el experimento de campo y a Beatriz Noriega Gamboa por el trabajo secretarial.
REFERENCIAS
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Recibido: 07 de Octubre de 2019; Aprobado: 16 de Octubre de 2020
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