INTRODUCCIÓN

Los corales contribuyen con un rango amplio de funciones ecosistémicas clave en los arrecifes tropicales, incluyendo calcificación, fotosíntesis, reciclaje de nutrientes y provisión de hábitat (^{Cabral-Tena et al., 2020}). Dentro de las funciones clave que desempeñan los corales escleractinios se encuentra la construcción del arrecife, dicha característica otorga una funcionalidad física, entendida como su capacidad de crear estructuras tridimensionales como resultado de la precipitación de carbonato de calcio. La funcionalidad física del ecosistema está determinada por tres propiedades fundamentales de cada especie de coral hermatípico: la abundancia, la tasa de calcificación y la complejidad estructural (^{González-Barrios et al., 2021}).

Para mejorar el entendimiento sobre el estado de las funciones que se desempeñan dentro del ecosistema, se ha empleado la ecología funcional, la cual permite detectar posibles cambios en las funciones (reciclaje de nutrientes, regulación de cadena alimenticia y flujos de energía) y los procesos ecosistémicos (^{Mouillot et al., 2013}). Esta aproximación basada en atributos funcionales se centra en las características morfológicas, fisiológicas o comportamentales de las especies, las cuales se miden a nivel individual (especie) y reflejan el desempeño biológico de un organismo en el ecosistema (^{Violle et al., 2007}). A partir de ambos enfoques (taxonómico y funcional), se pueden detectar cambios en la estructura de las comunidades, sin embargo, el enfoque funcional ha demostrado ser más sensible ante perturbaciones ambientales que afectan ciertos rasgos o atributos (^{Rincón-Díaz et al., 2018}). La evaluación de las funciones ecosistémicas basada en atributos provee un marco de referencia para entender la dinámica de las comunidades, particularmente en el contexto de cambio climático y la pérdida de biodiversidad, revelando las respuestas de la comunidad frente a perturbaciones naturales y antropogénicas (^{González-Barrios & Álvarez-Filip, 2018}).

La diversidad funcional se define como las diferencias en atributos funcionales entre los organismos presentes en una comunidad, de gran importancia para varios procesos ecológicos e impactando directamente en el equilibrio dinámico, dinámica de la comunidad y sus procesos ecológicos (^{De Bello et al., 2021}). Este tipo de diversidad posee varios componentes tales como: la riqueza funcional (el volumen del espacio multidimensional ocupado por todas las especies en una comunidad dentro del espacio funcional), la equidad funcional (la regularidad de la distribución y abundancia relativa de especies en el espacio funcional para una comunidad determinada) y la divergencia funcional (la proporción de la abundancia total soportada por las especies con los valores de los atributos más extremos dentro de una comunidad) (^{Mouillot et al., 2013}). Dichos elementos son complementarios y describen diferentes características de cómo se distribuyen los valores de los atributos de las especies de una comunidad dentro del espacio funcional (^{Mouillot et al., 2013}; ^{De Bello et al., 2021}).

Respecto a los análisis funcionales y taxonómicos, los peces de arrecife son un buen modelo de estudio ya que es un grupo relativamente bien conocido taxonómica y ecológicamente, son sumamente diversos y desempeñan diversas e importantes funciones ecológicas, las cuales son de relevancia para el mantenimiento de los arrecifes. Por ejemplo, los grandes herbívoros son importantes en la remoción de sedimentos, bioerosión y regulación de la cobertura algal, mientras que, las especies depredadoras juegan un papel importante para la biomasa de peces, regulando la cadena alimentaria (^{Olivier et al., 2018}). Concurrentemente, los ensamblajes de peces son un buen indicador para evaluar y monitorear los cambios dentro de un ecosistema (^{Morales-de Anda et al., 2020}) pues se ha demostrado que la degradación de colonias de coral, así como cambios en su abundancia, genera cambios en la composición de los ensamblajes de especies de peces en arrecifes coralinos. Lo anterior indica que, debido a su respuesta a cambios en el ambiente, amplia distribución y gran diversidad, los ensamblajes de peces deben ser considerados como potenciales indicadores clave del estado de salud del ecosistema. Por lo tanto, el objetivo de este trabajo fue evaluar la funcionalidad física como indicador de disponibilidad de hábitat y su relación con la diversidad funcional de peces.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio: El Parque Nacional Islas Marietas, Nayarit, México se localiza en el extremo noroeste de Bahía de Banderas (20°42’47”-20°41’11” N, 105°33’18”-105°36’00” O) (Fig. 1) (^{CONANP-SEMARNAT, 2007}; ^{Sotelo-Casas et al., 2014}). La temperatura superficial del mar promedio es de 26.4 ^ºC, con una mínima de 23 ^ºC en marzo y una máxima de 30 ^ºC en septiembre. Esta zona se encuentra influenciada por la Corriente de California que acarrea aguas frías del norte hacia el sur (18 - 21 ^ºC) de enero a mayo, la Corriente Costera Mexicana que lleva aguas cálidas desde el sur al norte (27 - 31 ^ºC) de junio a diciembre y la corriente del Golfo de California que trae aguas cálidas (> 34.9 ^ºC) de septiembre a octubre con gran salinidad a mediados del verano (^{Sotelo-Casas et al., 2014}; ^{Cosain-Díaz et al., 2021}). La salinidad promedio es de 35 ups, con su pico máximo en diciembre (36 ups) y mínimo en septiembre (30.2 ups). El pH es casi constante a lo largo del año (^{CONANP-SEMARNAT, 2007}; ^{González-Pabón et al., 2021}).

Figura 1 Mapa del área de estudio y sitios de muestreo. Zona de Restauración (ZR). Zona de Restauración Sur (ZRS). 

El archipiélago de Islas Marietas está delimitado por una isobata de los 20 m; de manera particular, las islas Larga (comprendiendo los sitios: Cueva del Muerto, Zona de Restauración, Zona de Restauración Sur) y la Redonda (comprendiendo los sitios: Túnel Amarradero, Plataforma Pavona y Playa Amor) por la isobata de los 10 m. Tanto en Isla Larga como en Isla Redonda, el oleaje es más intenso en la parte de sotavento (parte sur y oeste de ambas islas). La parte de barlovento (norte y este de ambas islas) presenta condiciones de oleaje menos intenso; por ello, son las zonas más visitadas por embarcaciones al ser áreas con menor oleaje (^{CONANP-SEMARNAT, 2007}). Respecto a la cobertura coralina de ambas islas, los corales se encuentran distribuidos principalmente en la parte este y en algunas caletas de la parte oeste de Isla Larga, la cual presenta mayor riqueza de corales pétreos que Isla Redonda. El género Pocillopora es el de mayor representación de corales pétreos para ambas islas, distribuyéndose en ambas, casi desde la superficie. Por otro lado, las comunidades de Pavona gigantea (Verrill, 1869) se distribuyen en el lado este de ambas islas, con agrupaciones de mayor tamaño en la Isla Redonda (^{Cupul-Magaña et al., 2000}).

Trabajo de campo y datos biológicos: Durante mayo de 2021, se realizaron 30 censos visuales submarinos mediante transectos paralelos a la línea de costa (25 m de largo por 4 m de ancho), entre 2 y 20 m de profundidad, en seis sitios localizados en Islas Marietas (promedio de cinco transectos por sitio) para la caracterización del ecosistema arrecifal. Para cada transecto, se registraron los componentes del sustrato cada cuatro metros mediante un cuadrante de 1 m² con el objetivo de caracterizar el tipo de fondo: arena, roca, especie de coral y grupo algal. Con estos datos, se obtuvo la cobertura coralina a partir del porcentaje de cobertura registrado para cada especie de coral por transecto. Para caracterizar la ictiofauna, se realizaron censos visuales, en donde se registró la especie, talla y abundancia por transecto (100 m² por transecto). Se estimó la biomasa de cada individuo a partir de la estimación de talla en campo, utilizando la fórmula: P = aL^b (P = peso en gramos; L = talla en cm por individuo; a y b = constantes peso-longitud, extraídas de ^{Froese & Pauly (2022)}.

Tasa de calcificación: Debido a las variaciones en el depósito de carbonato de calcio por especie de coral según su morfología, la tasa de calcificación fue determinada usando la información publicada sobre la tasa de extensión y densidad esquelética de cada especie en el sitio de muestreo (^{Tortolero-Langarica et al., 2016}, ²⁰¹⁷, ²⁰²⁰). En cada sitio y para cada transecto, la morfología coralina fue evaluada mediante fotografías de la región apical de colonias seleccionadas aleatoriamente (de manera que todas las morfologías fueran representadas), con el fin de cuantificar el número de ramas y determinar el promedio de densidad de ramas por m². Adicionalmente, para los corales ramificados se midio el diámetro de las ramificaciones para estimar la tasa de calcificación debido a su morfología digitiforme. Para los corales masivos, especies con morfología paraboloide, se midieron el diámetro del eje máximo y la altura de cada colonia.

Complejidad estructural: La complejidad estructural fue determinada con base en el índice de rugosidad (IR) y la altura máxima de las colonias. Este índice contempla la relación entre la longitud del contorno desde el principio hasta el final de la colonia (Vmin), y la distancia lineal a lo largo del eje máximo de la colonia (Vmax) (^{Álvarez-Filip et al., 2011}).

El IR otorga un valor de 1 a una colonia de coral plana, aumentando este valor conforme aumenta la complejidad estructural; dicho índice no presenta un valor máximo (^{Cabral-Tena et al., 2020}).

Índice de función arrecifal: El Índice de Función Arrecifal (IFA) estima la capacidad de los corales escleractinios de crear estructuras tridimensionales a partir de estimaciones de complejidad morfológica, cobertura y tasa de calcificación (^{González-Barrios et al., 2021}).

El IFA se calculó con base en los promedios de cobertura, complejidad estructural y tasa de calcificación, escalando estas últimas variables (calcificación, índice de rugosidad (IR) y altura de la colonia) para estandarizar los datos en un rango de 0-1. Siendo y el valor de cada una de las variables para cada especie:

Se promediaron las variables escaladas para la obtención del coeficiente funcional específico (CF) y se procedió con el cálculo del IFA a partir de la sumatoria de la cobertura de coral vivo (CCV) por el CF para cada sitio.

Finalmente, se aplicó una raíz cuarta a los resultados obtenidos del IFA, así como la desviación estándar de los mismos, con el objetivo de facilitar la interpretación matemática. El IFA oscila en valores del 0 al 1; muestra valores cercanos a 0 (cero) en sitios con función arrecifal baja y valores cercanos a 1 en sitios con función arrecifal alta (^{Cabral-Tena et al., 2020}).

Atributos funcionales e índices de diversidad funcional: Para estimar la diversidad funcional de los ensamblajes de peces, cada especie registrada fue clasificada con base en seis atributos funcionales propuestos por ^{Mouillot et al. (2014;} Tabla I) relacionados con la biología de cada especie y las funciones ecológicas que éstas proveen dentro del ecosistema arrecifal. Los atributos funcionales fueron tanto nominales como ordinales: 1) longitud corporal estimada en campo (ordinal), 2) movilidad (ordinal), 3) periodo de actividad (nominal), 4) tipo de agregación (ordinal), 5) posición vertical en la columna de agua (ordinal) y 6) dieta (nominal).

Una “entidad funcional” o “grupo funcional” representa una combinación de atributos funcionales (^{Olán-González et al., 2020}), dichas entidades funcionales fueron transformadas en valores numéricos para la construcción de la matriz funcional de todo el ensamblaje de peces. Los índices de diversidad funcional fueron calculados a partir de la matriz funcional y mediante el uso de la paquetería mFD del lenguaje de programación R de acuerdo con lo descrito por ^{Magneville et al. (2022)}.

Relación entre IFA e índices de diversidad funcional: Para determinar la relación entre el IFA y la diversidad funcional de los ensamblajes de peces se aplicaron modelos de regresión lineal simple mediante el uso de la paquetería stats y la función lm del lenguaje de programación R. Para estos modelos se utilizó el IFA por transecto como variable predictora, mientras que los índices de diversidad funcional (riqueza, equidad y divergencia) fueron las variables respuesta. Finalmente, se realizó un análisis de residuales para comprobar la robustez de cada modelo.

RESULTADOS

Índice de Función Arrecifal: La Zona de Restauración presentó los valores más altos de IFA (0.788; Fig. 2, Tabla II), siendo Pocillopora verrucosa Ellis & Solander, 1786, la especie que proporcionó el mayor porcentaje de cobertura coralina (24.8 %) y Porites panamensis Verrill, 1866, el menor (1.5 %). Por el contrario, Túnel Amarradero presentó los valores mínimos de IFA (0.297; Fig. 2, Tabla II), siendo P. verrucosa la que proporcionó el mayor porcentaje de cobertura coralina (2.7 %) y Tubastraea coccinea Lesson, 1830, el menor (0.03 %).

Figura 2 Índices de diversidad funcional (riqueza, equidad, divergencia) de los ensamblajes de peces e Índice de Función Arrecifal (IFA) de Islas Marietas, Nayarit. 

Índices funcionales: Los valores máximos de riqueza funcional se observaron en la Zona de Restauración Sur (0.359 ± 0.137; Fig. 2, Tabla II) en donde se registraron 33 especies pertenecientes a 19 familias, las cuales contribuyeron con 18 % de la biomasa total (biomasa en conjunto de todos los sitios de muestreo). Por el contrario, los valores mínimos se observaron en la Zona de Restauración (0.033 ± 0.017; Fig. 2, Tabla II) donde se observaron 18 especies de peces pertenecientes a 12 familias, las cuales contribuyeron con 17 % de la biomasa total. Plataforma Pavona presentó los valores máximos de equidad funcional (0.592 ± 0.026; Fig. 2, Tabla II), mientras que la Zona de Restauración presentó los valores mínimos (0.516 ± 0.093; Fig. 2, Tabla II). Respecto a la divergencia funcional, Cueva del Muerto presentó los valores máximos (0.940 ± 0.038; Fig. 2, Tabla II), caso contrario a la Zona de Restauración donde se observaron los valores mínimos (0.836 ± 0.031; Fig. 2, Tabla II). Vale la pena recalcar que los valores más bajos de los índices funcionales empleados en el presente estudio fueron observados en la localidad Zona de Restauración.

Relación entre IFA e índices de diversidad funcional: Los modelos de regresión lineal simple no mostraron una relación lineal significativa (p > 0.05) entre el índice de función arrecifal y cada uno de los índices de diversidad funcional: riqueza funcional (p = 0.344), equidad funcional (p = 0.088) y divergencia funcional (p = 0.611).

DISCUSIÓN

El Índice de Función Arrecifal presentó su mayor valor en la Zona de Restauración (0.788) mientras que, el valor más bajo fue registrado en Túnel Amarradero (0.297). En ambos sitios, P. verrucosa fue la especie de coral que proporcionó el mayor porcentaje de cobertura. Pocillopora verrucosa contribuye con una complejidad estructural alta y una tasa de crecimiento alta; no obstante, el porcentaje de cobertura que se presentó en ambos sitios fue casi 10 veces mayor en la Zona de Restauración (sitio con valores máximos) con 24.8 % respecto a Túnel Amarradero (sitio con valores mínimos) con 2.7 %, lo que destaca el papel de la cobertura en el cálculo del IFA (^{Álvarez-Filip et al., 2011}; ^{González-Barrios & Álvarez-Filip, 2018}; ^{Cabral-Tena et al., 2020}). La presencia de P. verrucosa como especie dominante en el sitio y con altos valores de IFA es congruente con lo reportado por ^{Cabral-Tena et al. (2020)} para el Pacífico Sur mexicano, donde los autores la clasifican dentro del grupo con mayor potencial de IFA debido a su alta tasa de calcificación e índice de rugosidad (complejidad estructural).

La riqueza funcional representa la cantidad del espacio funcional ocupado por una comunidad (^{Villeger et al., 2008}). La Zona de Restauración Sur presentó el valor más alto de riqueza funcional respecto al resto de los sitios de muestreo, lo que corresponde a la envolvente convexa (volumen funcional) de mayor volumen, que sugiere una mayor funcionalidad y cantidad de servicios ecológicos proporcionados por las especies presentes en el sitio. Dicho valor es superior a lo reportado por ^{Olán-González et al. (2020)} para el Pacífico Oriental Tropical, tanto para arrecifes de las costas de Huatulco (0.27) y La Paz (0.24).

El valor del índice de riqueza funcional (0.359) de la Zona de Restauración Sur puede estar relacionado con la riqueza de las especies presentes en sitio, puesto que los estudios realizados en Huatulco y La Paz presentaron una menor riqueza de especies (25 y 26 especies, respectivamente, mientras que el presente estudio registró 33 especies).

Respecto a la equitatividad funcional, Plataforma Pavona tuvo el valor ligeramente más elevado respecto al valor más bajo registrado en Zona de Restauración. No existe una diferencia notable en este indicador para los sitios que comprende el estudio, sin embargo, los valores oscilan cercanamente al valor medio que puede adquirir el índice por lo que no existe certeza respecto a homogeneidad o heterogeneidad en las biomasas de las especies dentro del espacio funcional (^{Villeger et al., 2008}). Por lo anterior, los valores obtenidos sugieren que la uniformidad entre sitios es regular ya que no hay sitios donde la uniformidad sea más alta o más baja. Lo observado pudiera relacionarse a la temporalidad del periodo de estudio (mayo 2021), puesto que la equitatividad funcional tiende a ser una métrica de respuesta a una perturbación y a reflejar el grado de la misma; por lo tanto, cambios en la equitatividad funcional en respuesta a eventos ambientales, presiones antropogénicas constantes como turismo y pesca ilegal pudieran verse reflejadas en el índice (^{Mouillotet al., 2013}; ^{Morales-de-Anda et al., 2020}). Por su parte, la divergencia funcional entre los seis sitios de muestreo fue alta, debido a que los valores de los índices fueron superiores a 0.83 (Tabla II), lo que sugiere que entre sitios, varios grupos funcionales son distintos y con ello, las funciones que éstos proveen al ecosistema (^{Villeger et al., 2008}).

Finalmente, no se encontró una relación lineal entre el IFA y la diversidad funcional de los ensamblajes de peces, probablemente atribuido a que los sitios poseen una baja cobertura coralina (menor al 13 %; ^{CONANP-SEMARNAT, 2007}) y, en estos, la diversidad funcional de peces presenta una débil relación con la tridimensionalidad otorgada por los corales, ya que si bien en el Pacífico mexicano el mejor predictor ecológico es estructural (i.e., IFA), en estos sitios con baja cobertura coralina otros elementos estructurales del fondo como accidentes fisiográficos, características geológicas y sustratos rocosos podrían proveer tridimensionalidad al área (^{Morales-de Anda et al., 2020}).

Por ello, se concluye que la funcionalidad física del arrecife no necesariamente influye en la estructura de los ensamblajes de peces, puesto que otras características geológicas y tipos de sustratos pueden suplir dicha tridimensionalidad en lugares con baja cobertura coralina.