Introducción
La urbanización alrededor del mundo, en algunas ocasiones, puede provocar la pérdida de hasta 40% de las especies (Seto, Güneralp y Hutyra, 2012; Knapp, Haase, Klotz y Schwarz, 2018); los cambios en el ambiente abiótico pueden alterar las interacciones bióticas, tanto a escala regional como local (Oliver et al., 2015). La transformación del paisaje provoca un mosaico de diferentes parches creados y manejados por los humanos, que van desde algunos pocos sitios conservados hasta los más modificados como son parques, bosques urbanos y zonas habitacionales. Dependiendo del tamaño de estos parches, se puede proveer hábitat a diferentes taxas y con ello mantener la riqueza de especies que en ellos habitan (Insarov e Insarova, 2013; Matthies et al., 2013). Al mismo tiempo, esta biodiversidad urbana se considera fundamental para la generación de servicios ecosístemicos (Puppim de Oliveira, Doll, Moreno-Peñaranda y Balaban, 2014; Knapp et al., 2018). Se ha observado que los jardines residenciales y privados forman una parte importante de estas áreas urbanas y, aun cuando se ha documentado que la urbanización reduce la riqueza de especies nativas, se considera que estos pequeños parches pueden ayudar a disminuir el impacto ambiental, ya que cumplen una función vital en el mantenimiento de las especies que ahí habitan (Smith, Warren, Thompson y Gaston, 2006; Smith, Thompson, Warren y Gaston, 2010). Gracias al mantenimiento y cuidado que los dueños dan a estos jardines, resultan en un refugio para las especies nativas (Goddard, Dougill y Benton, 2009; Goddard, Dougill y Benton, 2013).
Sin embargo, la pregunta obligada es ¿por cuánto tiempo?, sobre todo si se considera que, de continuar incrementándose la población humana, la expansión urbana crecerá considerablemente afectando sin duda, la sobrevi-vencia y reproducción de las especies (Seto et al., 2012; Lättman et al., 2014). En este contexto, uno de los ecosistemas más amenazados de México, debido al crecimiento urbano, es el bosque de niebla, una porción del cual se encuentra inmerso en las montañas del centro de Veracruz. Este bosque es único por su alta biodiversidad; sin embargo, los pocos relictos que aún quedan, están degradados y fragmentados (Williams-Linera, 2012; Williams-Linera, Manson e Izunza Vera, 2002; Williams-Linera, López-Barrera y Bonilla-Moheno, 2015). Gran parte de dicha fragmentación se ha dado por el cambio en el uso del suelo, ejemplo de ello es la zona aledaña a Zoncuantla, Veracruz, donde se encuentra la zona de estudio, al noreste del municipio de Coatepec. En esa zona, desde el año de 1976, han aumentado las áreas de cultivo de café de sombra y sol, plátano, caña de azúcar y maíz de temporal, también se llevan a cabo actividades pecuarias y hay presencia de vegetación secundaria (Instituto Nacional de Estadística y Geografía [Inegi] 1976; Inegi, 1993; Inegi, 2003; Inegi, 2010; Inegi, 2015; Ramírez-Guillén y Guzmán, 2003; Castillo-Campos y Luna, 2009), así como superficie de uso urbano.
Un aspecto importante en estas áreas urbanas es la presencia de varios organismos que tratan de sobrevivir en ambientes antropizados; los grupos más sensibles a la deforestación y transformación de los ecosistemas son las plantas epífitas vasculares y los líquenes (Belinchón et al., 2009; Williams-Linera, 2012; Toledo-Aceves, García-Franco, Williams-Linera, MacMillan y Gallardo-Hernández, 2014; Pérez-Pérez, Castillo-Campos y Cáceres, 2015). Los líquenes u hongos liquenizados son organismos simbióticos formados por varios grupos no relacionados de hongos (principalmente ascomicetes) y por uno o más organismos fotosintéticos (algas verdes y/o cianobacterias) (Hawksworth, Iturriaga y Crespo, 1995). Difieren, entre otras cosas, de los hongos no liquenizados por la formación de un talo expuesto al aire, su longevidad y su lenta tasa de crecimiento (Sipman y Aptroot, 2001).
Los árboles y los líquenes, al no ser organismos móviles, se incorporan en los ambientes urbanos; en los jardines, los líquenes de los árboles remanentes quedan aislados y su dispersión y establecimiento pueden verse afectados; por otro lado, el cambio en la composición de árboles puede afectar las condiciones de luz y humed ad, así como también el sustrato disponible para la colonización de la comunidad liquénica (Nelsen, Will-Wolf y Gargas, 2007; Pérez-Pérez, Quiroz-Castelán, Herrera-Campos y García Barrios, 2011). Lättman et al. (2014) sugieren que, en estos parches, aun cuando los árboles lograran sobrevivir, la comunidad liquénica con el tiempo desaparecerá.
Objetivos
El objetivo de este estudio fue determinar la riqueza de especies de líquenes en un jardín particular, cuya vegetación original fue un bosque mesófilo de montaña.
Materiales y métodos
Sitio de estudio
Este estudio se llevó a cabo en la zona aledaña a Zoncuantla, municipio de Coatepec, en el Camino antiguo Xalapa - Coatepec, alrededor de 6 km al sur de Xalapa, en el estado de Veracruz, México. El sitio de muestreo fue un jardín doméstico privado, de aproximadamente 0.1 ha, localizado a los 19° 29” 56" de latitud N y a los 96° 56' 40" de longitud W, a una altitud de 1300 m. El clima es templado, con una temperatura media anual de 19.2 °C. La precipitación media anual es de 1926 mm, con lluvias en verano y otoño. La vegetación original de la región era bosque mesófilo de montaña, que posteriormente se fue transformado en plantaciones de café, actualmente es una zona urbana (Castillo-Campos y Luna, 2009; Inegi, 2010).
Muestreo e identificación taxonómica de líquenes
Se llevó a cabo un muestreo oportunista (Gradstein et al. 1996) durante un periodo de 16 años (1995-2011), los especímenes fueron recolectados de árboles y ramas caídas de Platanus mexicana Moric, Quercus xalapensis Bonpl., Q. laurina Bonpl., Inga jinicuil Schltdl. y Ulmus mexicana Planch.
La identificación de los diferentes géneros y/o especies se realizó con las claves especializadas y el apoyo de pruebas químicas (hidróxido de potasio a 10% (K), hipoclorito de sodio (C), y parafenildenediamina (P)) (Culberson y Kristinsson, 1970; Mongkolsuk et al., 2015; Brodo, 2016; Egan y Lendemer, 2016; Egan y Pérez-Pérez, 2016; Egan, Pérez-Pérez y Nash III, 2016; Nash III, 2016, Pérez-Pérez y Nash III, 2016). Los ejemplares carentes de estructuras reproductivas, solo se identificaron a nivel de género. Los especímenes de respaldo se encuentran depositados en la Colección de Hongos del herbario XAL del Instituto de Ecología, A.C.
Resultados y discusión
Los árboles remanentes en el jardín en donde se hicieron los muestreos de la comunidad liquénica, tales como Platanus mexicana, Inga jinicuil y Ulmus mexicana, corres-ponden a especies típicas del bosque mesófilo de montaña de México (Ruiz-Jiménez, Téllez-Valdéz y Luna-Vega, 2012), particularmente de la Sierra Madre Oriental y de las Serranías Meridionales del Centro de Veracruz (Rzedowski y Reyna-Trujillo, 1990), se han perdido muchas especies de la vegetación original y que aún se encuentran en un remanente de BMM en La Cortadura, Coatepec, Veracruz. Se toma este remanente como punto de comparación con lo observado en el presente estudio pues es cercano al sitio donde se encuentra el jardín y, con ello, tiene condiciones similares de clima y suelo. En La Cortadura se han registrado especies tales como Alnus acuminata Kunth, Alchornea latifolia Sw., Clethra mexicana DC, Hedyosmum mexicanum Cordemoy, Ilex discolor var. tolucana (Hemsl.) Edwin ex T.R. Dudley, Liquidambar styraciflua L., Miconia glaberrima (Schldl.) Naudin, Parathesis melanosticta (Schldl.) Hemsley, Phyllonoma laticuspis (Turcz.) Engl., Podocarpus matudae Lundell, Prunus samydoides Schltdl., Quercus laurina Bonpl., Ternstroemia sylvatica Schltdl. & Cham., Turpinia occidentalis (Sw.) G. Don., Vaccinium leucanthum Schltdl. y Zanthoxylum melanostictum Schltdl. & Cham. (Pérez-Pérez et al., 2015). Los resultados obtenidos en este estudio muestran que un gran número de especies de árboles nativos no se registró en el jardín, sin embargo, se observó que, de las pocas especies que aún están en él, algunas no se registraron en La Cortadura. La ausencia de especies registradas en el relicto de bosque y no registradas en el jardín coincide con lo que sugieren Williams-Linera et al. (2002) , quienes mencionan que en las zonas de bosque mesófilo que fueron transformadas en áreas urbanas, la composición y diversidad de especies arbóreas es baja. Por otro lado, el hecho de que en el jardín se hayan registrado especies que no se registraron en La Cortadura tales como Platanus mexicana Moric, Inga jinicuil Schltdl. y Ulmus mexicana; concuerda con diversos autores que mencionan que los relictos de bosque mesófilo no se han escapado del impacto antropogénico (Rzedowski, 1996; Williams-Linera et al., 2002; Castillo-Campos y Luna, 2009; Guzmán, 2013).
Se considera que, en áreas urbanas, la comunidad liquénica no es tan diversa como en las áreas naturales y/o rurales; y está usualmente compuesta por especies que son tolerantes a la luz y el viento (Marcelli, 1998; Lättman et al., 2014; Pinho et al., 2016). Lo anterior debido a que el número de líquenes por árbol disminuye conforme aumenta el número de años de la urbanización (Lättman et al., 2014), por el aumento en la concentración de metales pesados (Majumder et al., 2013; Munzi et al., 2014), pero principalmente por la eliminación de sustrato disponible, cuya abundancia esta correlacionada con el tamaño del área del jardín (Smith et al., 2006, 2010).
Smith et al. (2010) , mencionan que en un jardín urbano se pueden encontrar de dos a 30 especies de hongos liquenizados (un promedio de 15 especies), por lo que sorprende que en este estudio se registren 44 especies, las cuales pertenecen a las familias Arthoniaceae, Candelariaceae, Parmeliaceae, Physciaceae y Verrucariaceae (Tabla 1). Los géneros Parmotrema, Hypotrachyna, Canoparmelia y Heterodermia pertenecientes a las familias Parmeliaceae y Physciaceae son considerados caracterís-ticos de cualquier área (Marcelli, 1998), por lo que no es raro encontrarlos en este sitio. Destaca la presencia de Canoparmelia texana que, al no tener competidores en áreas urbanas, puede crecer y ocupar grandes áreas del tronco (Marcelli, 1998), así como la de Parmotrema reticulatum que es resistente a la presencia de metales pesados. De acuerdo con Kularatne y de Freitas (2013), esta última es utilizada como biondicador de metales tales como cromo, níquel, plomo y zinc, aun en concentraciones muy bajas. También se tiene la presencia de líquenes indicadores de áreas urbanas tales como Dirinaria picta, Heterodermia obscurata, Parmotrema tinctorum, P. reticulatum y Physcia aipolia (Käffer et al., 2011) (Fig. 1).
Familia | Especie |
Arthoniaceae | Herpothallon rubrocinctum (Ehrenb.) Aptroot, Lücking & G. Thor |
Caliciaceae | Dirinaria sp. |
Pyxine caesiopruinosa (Tuck.) Imshaug | |
Pyxine pyxinoides (Müll. Arg.) Kalb. | |
Candelariaceae | Candelaria concolor (Dicks.) Arnold |
Lobariaceae | Crocodia aurata (Ach.) Link |
Parmeliaceae | Bulbothrix fungicola (Lynge) Hale |
Canoparmelia amazonica (Nyl.) Elix & Hale | |
Canoparmelia crozalsiana (B. de Lesd.) Elix & Hale | |
Canoparmelia cryptochlorophaea (Hale) Elix & Hale | |
Canoparmelia texana (Tuck.) Elix & Hale | |
Flavopunctelia praesignis (Nyl.) Hale | |
Melanelixia sp. | |
Myelochroa obsessa (Ach.) Elix & Hale | |
Parmotrema austrosinense (Zahlbr.) Hale | |
Parmotrema hababianum (Gyelnik) Hale | |
Parmotrema praesorediosum (Nyl.) Hale | |
Parmotrema reticulatum (Taylor) M. Choisy | |
Parmotrema sancti-angelii (Lynge) Hale | |
Parmotrema subisidiosum (Müll. Arg.) Hale | |
Parmotrema subtinctorium (Zahlbr.) Hale | |
Parmotrema tinctorum (Delise ex Nyl.) Hale | |
Pseudoparmelia sp. | |
Punctelia bolliana (Müll. Arg.) Krog | |
Punctelia missouriensis G. Wilh. & Ladd | |
Punctelia rudecta (Ach.) Krog | |
Punctelia subpraesignis (Nyl.) Krog | |
Physciaceae | Heterodermia albicans (Pers.) Swin. & Krog |
Heterodermia comosa (Eschw.) Follmann & Redón | |
Heterodermia diademata (Taylor) D.D. Awasthi | |
Heterodermia obscurata (Nyl.) Trevis | |
Heterodermia pseudospeciosa (Kurok.) W.L. Culb. | |
Heterodermia tremulans (Müll. Arg.) W.L. Culb. | |
Heterodermia tropica (Kurok.) Kurok | |
Hyperphyscia sp. | |
Leucodermia appalachensis (Kurok.) Kalb | |
Leucodermia boryi (Fée) Kalb | |
Physcia aipolia (Humb.) Fürnrohr | |
Physcia alba (Fée) Müll. Arg. | |
Physcia clementei (Sm.) Lynge | |
Physcia erumpens Moberg | |
Physcia rolfii Moberg | |
Physcia undulata Moberg | |
Verrucariaceae | Normandina pulchella (Borrer) Nyl. |
Diversos estudios constatan la riqueza de especies de líquenes en diferentes relictos de bosque mesófilo de montaña de México, tales como el de La Cortadura en Coatepec, Veracruz, con 265 especies (Córdova-Chávez, Aptroot, Castillo-Campos, Cáceres y Pérez-Pérez, 2014; Córdova-Chávez, Castillo-Campos, Pérez-Pérez, García-Franco y Cáceres, 2016; Pérez-Pérez et al., 2015; Ramírez-Peña, 2019; Ruiz-Cazares 2019), Cuetzalan, Puebla con 84 (Eligio, 2014) y Hueytamalco y Hueyapan, Puebla con124 (Águila-Rodríguez, 2017). No obstante las diferencias en superficie y métodos utilizados en dichos estudios, Király, Nascimbene, Tinya y Ódor (2013) sugieren que en los remanentes de bosque mesófilo de montaña la gran diversidad de especies arbóreas, entre las que destacan los encinos y algunos otros árboles de gran tamaño, influyen en la diversidad de líquenes; por lo que no es raro que el incremento de la urbanización altere y/o reduzca la flora liquénica (Nelsen et al., 2007), sobre todo si se considera que la colonización de los líquenes depende de la estructura y composición de los sitios (Pérez-Pérez et al., 2011), así como de las características de los árboles tales como edad, tamaño, estructura de las copas, corteza (Nascimbene, Marini, Motta y Nimis, 2009).
En este sentido, algunos autores indican que la manera de conservar la diversidad liquénica es preservando a los árboles maduros (Price y Hochachka, 2001; Dettki y Esseen, 2003; Atlegrim y Sjöberg, 2004; Király et al., 2013), como los que se encuentran en el jardín muestreado, sobre todo, que estas áreas no se aíslen, sino que se rodeen de masas forestales que tienen mayor diversidad y de esta manera mantenerse interconectadas (Goddard, Dougill y Beton, 2009).
El cambio en la cobertura vegetal forestal debido al cambio de uso de suelo originado por la mancha urbana (Inegi, 2007; 2019) provocó no solo la extirpación de individuos arbóreos, sino también originó claros, los cuales dieron lugar a un “efecto de borde”, que de acuerdo a Gascon, Williamson y Da Fonseca (2000), estos efectos deletéreos de los bordes evidencian una mayor mortalidad de fauna o flora con respecto al interior del bosque, afectando de igual manera a aquellos organismos sensibles a los cambios, como son los líquenes.
Si bien no es clara la contribución de los jardines domésticos en áreas urbanas en cuanto a la riqueza de líquenes, debido a que son espacios pequeños en donde es difícil mantener el tamaño de la población viable (Goddard, Dougill y Benton, 2009, Cameron et al., 2012), es sorprendente que este jardín ubicado en Zoncuantla, Veracruz presente 44 especies y 20 de ellas no hayan sido observadas en los diferentes estudios llevados a cabo en La Cortadura, en Coatepec, Veracruz (Córdova-Chávez et al., 2014, 2016, Pérez-Pérez et al., 2015; Ramírez-Peña, 2019; Ruiz-Cazares 2019).
En algunas ciudades y poblaciones del ámbito rural son los jardines domésticos los que tienen la mayor cobertura vegetal debido a que diversas especies arbóreas son sustituidas por plantas que requieren un bajo mantenimiento y son visualmente estéticas (Cameron et al., 2012; Goddard et al., 2013); no obstante, dichos jardines domésticos se deben de considerar como algo más que un lujo, principalmente si se toma en cuenta que pueden mitigar inundaciones, proveer de hábitats a las especies originales que ahí quedan, proveer de alimento y material de anidación para las aves e incluso dar bienestar al humano (Bolund y Hunhammar, 1999; Davies et al., 2009, Goddard et al., 2009, Cameron et al., 2012). Seto et al. (2012) consideran que la probabilidad de expansión de las áreas urbanas es muy alta, y su efecto, aunque pudiese considerarse local, en realidad tiene un impacto global. En consecuencia, es necesario que se favorezca el mante-nimiento de los jardines domésticos, ya que tienen un papel importante en la conservación de la biodiversidad (Ramírez-Guillén & Guzmán, 2003; Smith et al., 2006). Considerando los resultados obtenidos, se infiere que el jardín doméstico de la localidad de Zoncuantla, Veracruz hasta el momento ha permitido el mantenimiento de la comunidad liquénica remanente; sin embargo, se encuentra en continuo riesgo, debido a que el crecimiento urbano no se ha detenido, aun cuando la zona se encuentra inmersa en un área de pendientes suaves a ligeramente abruptas las cuales no fueron ni serán impedimento para que continúe la urbanización de la zona.
Conclusiones
Se sugiere que existe una correlación positiva entre la riqueza de las plantas vasculares (incluidos árboles remanentes e introducidos) presentes en los jardines domésticos con la riqueza de líquenes; esto al considerar el número de especies de hongos liquenizados que se han logrado mantener en este jardín particular. No obstante, el crecimiento de la mancha urbana en la región de Zoncuantla, Veracruz continúa, por lo tanto, todas las especies que están tratando de sobrevivir en estos remanentes, están en riesgo.