Introducción

El tomate verde o tomate de cáscara (Physalis ixocarpa Brot. ex Horm.) es de gran importancia en México, ya que en 2017 se sembraron 43 mil hectáreas, lo que arrojó un volumen de producción de 773 mil toneladas, con rendimiento promedio de 18.1 t·ha^-1 y consumo per cápita de 5.1 kg. Los principales estados productores son Sinaloa (150,697 t), Zacatecas (89,464 t) y Jalisco (83,162 t). El volumen total de la producción nacional para el mismo año representó una derrama económica de 3,515 millones de MXN. Dicho volumen cubre la demanda nacional, y los excedentes son exportados, lo que representa una derrama económica de 73.4 millones de USD. El principal comprador es el mercado estadounidense con 73,346,490.00 USD, aunque también se exporta a Inglaterra, Holanda y España (^{Sistema de Información Agroalimentaria y Pesquera [SIAP], 2018}).

La evaluación de los caracteres métricos se centra en el estudio de la variación. La idea básica es repartir en sus componentes las causas de las diferencias de varios factores. La magnitud relativa de estos componentes determina las propiedades de una población (^{Falconer & Mackay, 2001}). La varianza mide la variación en una población. Asimismo, la varianza fenotípica (V _P ) es la suma de la varianza genética (V _G ), la varianza ambiental (V _E ) y la varianza de la interacción genotipo-ambiente (V _GxE ); es decir, V _P = V _G + V _E + V _GxE . De la mismas manera, la V _G es la suma de la varianza aditiva (V _A ), la varianza por dominancia (V _D ) y la varianza por interacción (V _I ), que se refiere al efecto epistático de los genes; es decir, V _G = V _A + V _D + V _I .

Una de las cuestiones que se plantea a menudo entre genetistas que trabajan con caracteres multifactoriales es cuánto de la variación observada en una población se debe a las diferencias genéticas entre individuos y cuánto se debe al ambiente. Por lo tanto, la heredabilidad resulta bastante útil, pues esta se puede definir como la proporción de la variación fenotípica que se puede atribuir a la variación genética dentro de una determinada población en un ambiente particular. Además, la heredabilidad resulta útil para el desarrollo de razas de animales y variedades vegetales, pues indica la respuesta potencial de una población a la selección artificial de un carácter cuantitativo; es decir, indica si es posible que un determinado carácter cuantitativo sea modificado a través de la selección (^{Klug, Cummings, Spencer, & Palladino, 2013}). En tomate de cáscara, los métodos más apropiados para su mejoramiento son la selección masal, familial de medios hermanos y combinada de medios hermanos (^{Peña-Lomelí & Márquez-Sánchez, 1990}), mismos que han sido estudiados en relación con su respuesta esperada con base en parámetros genéticos y la observada después de realizar la selección (^{Peña-Lomelí et al., 2002}).

La heredabilidad en sentido amplio (H) mide la contribución de la V _G a la V _P : H = V _G /V _P . El componente de la V _G usado en la estimación de la H incluye a todos los tipos de variación genética de la población, no solo a los efectos aditivos, además de considerar que la interacción genotipo-ambiente es despreciable. Por ello, su estimación no es muy útil para programas de mejoramiento genético. Por su parte, la heredabilidad en sentido estricto (ĥ ² ) es la proporción de la V _P debida a la V _A : ĥ ² = V _A /V _P ; ya que sólo considera los efectos aditivos, ĥ ² proporciona una predicción más exacta de la respuesta a la selección que H.

El coeficiente de variación genética aditiva (CVA) es una medida que informa sobre la dispersión genética aditiva con respecto a la media aritmética del carácter; es decir, es una medida de la varianza aditiva en relación con su media dentro de la población. El CVA no depende de las unidades de medición, por lo que sus valores son comparables entre caracteres de diferente naturaleza y permite la comparación de la varianza genética aditiva de diferentes caracteres en una población (^{Molina-Galán, 1992}). Con dicha información, se puede comparar la respuesta a la selección esperada en diferentes caracteres y poblaciones (^{Falconer & Mackay, 2001}). La existencia de la variación genética es esencial para el mejoramiento varietal. A mayor varianza genética, mayores serán las oportunidades de mejora varietal (^{Kiebre et al., 2017}), por lo que contar con una medida de la varianza genética aditiva es una herramienta valiosa para definir las estrategias de mejoramiento más adecuadas.

La correlación genética aditiva provee información sobre la naturaleza de la relación de dos caracteres métricos. Analizar la correlación de los componentes de varianza con el rendimiento y su nivel de contribución, directa o indirecta, resulta de suma importancia (^{Talukder, Khan, Das, & Uddin, 2018}). La selección indirecta se refiere a elegir uno o más caracteres secundarios para obtener una respuesta positiva en el carácter primario o el de mayor interés. Una mayor ganancia genética del carácter primario se podrá hacer en menos tiempo y esfuerzo con selección indirecta cuando la heredabilidad del carácter secundario sea más alta que la del carácter primario y exista una correlación alta entre ambos caracteres (^{Hallauer, Miranda-Filho, & Carena, 2010}). En tomate de cáscara se ha demostrado la eficacia de la selección indirecta (^{Peña-Lomelí, Guerrero-Ramos, Rodríguez-Pérez, Sahagún-Castellanos, & Magaña-Lira, 2013}).

Los indicadores anteriores son recomendables normalmente para especies que aún no han sido mejoradas genéticamente, ya que resulta clave conocer la varianza genética y la heredabilidad de los caracteres de interés con el objetivo de definir una estrategia adecuada de mejoramiento (^{Kencharahutđ, Mohanē, Shankar, & Balram, 2018}). No obstante, resultados empíricos han mostrado que se podría reducir la varianza genética en una población, aun con pocos ciclos de selección (^{Hallauer et al., 2010}). La selección se puede entender como el proceso en el que se eligen los progenitores para cambiar las propiedades genéticas de una población (^{Falconer & Mackay, 2001}).

Existen estudios previos sobre estimación de componentes de varianza en tomate de cáscara en las variedades M1-Fitotecnia, producto del primer ciclo de selección realizado en la variedad Ixtlahualtengo (^{Moreno-Maldonado, Peña-Lomelí, Sahagún-Castellanos, Rodríguez-Pérez, & Mora-Aguilar, 2002}); Verde Puebla, obtenida en el primer ciclo de selección in situ en San Mateo Tecamachalco, Puebla (^{Peña-Lomelí et al., 2004}), y CHF1-Chapingo, que se obtuvo de la variedad Rendidora mediante cinco ciclos de selección masal y uno de familial de medios hermanos maternos (^{Peña-Lomelí et al., 2008}).

La población Gema original es el resultado de la selección hacia fruto muy grande en F1 de la cruza intervarietal entre Verde Puebla y CHF1-Chapingo (^{Santiaguillo-Hernández, Cervantes-Santana, & Peña-Lomelí, 2004}). Después de seis ciclos de selección se obtuvo la variedad Gema, la cual se encuentra inscrita en el Catálogo Nacional de Variedades Vegetales con registro TOM-026-061218 y título de obtentor 2147 (^{Servicio Nacional de Inspección y Certificación de Semillas [SNICS], 2019}). Sin embargo, se desea llevar a cabo más ciclos de selección para generar otras variedades, aunque es probable que la varianza genética y la heredabilidad se hayan reducido después del proceso de selección. Por ello, el objetivo de este estudio fue determinar si es posible continuar con el mejoramiento genético en la población Gema, esto a través de la ĥ ² , el CVA y la correlación genética aditiva.

Materiales y métodos

En el ciclo primavera-verano de 2016 y bajo condiciones de riego, se estableció la población Gema por trasplante en el Campo Experimental San Juan de la Universidad Autónoma Chapingo, situado en Texcoco, Estado de México (19° 29’ 15’’ latitud norte y 98° 51’ 03” longitud oeste, a 2,350 msnm). A partir de ésta se derivaron 200 familias de medios hermanos maternos (FMHM).

El almácigo se localizó en el invernadero 25 del Campo Experimental Xaltepa de la Universidad Autónoma Chapingo (19° 29’ 32” latitud norte y 98° 52’ 20” longitud oeste, a 2,260 msnm). Se sembró el 18 de febrero de 2017 en charolas de poliestireno de 200 cavidades cada una. En turba negra, se colocaron dos semillas por cavidad a 0.5 cm de profundidad y se cubrieron con el mismo sustrato sin compactarlas demasiado. Se regó, se estibaron las charolas y se cubrieron con plástico durante cuatro días para acelerar su germinación. A partir de la emergencia, se colocaron las charolas a lo largo del invernadero y se realizaron riegos diarios en la mañana.

El trasplante en húmedo se realizó en el Campo Experimental San Martin de la Universidad Autónoma Chapingo (19° 29’ 52.7’’ latitud norte y 98° 52’ 53.5’’ longitud oeste, a 2,260 msnm) el 25 de marzo de 2017. La distancia entre plantas fue de 0.3 m y 1.2 m entre surcos, sin tutoreo. Las 200 familias se evaluaron bajo un diseño experimental de bloques completos al azar con tres repeticiones. La unidad experimental se conformó por una parcela con 22 plantas.

Las variables evaluadas fueron rendimiento por planta (RPP, en g), peso de 10 frutos (P10F, en g), número de plantas por parcela (NPP), número de bolsas por planta (NBP) y número de frutos por planta (NFP). El número de bolsas por parcela se calculó considerando el cociente entre el NBP y el NPP. El NFP se calculó con los datos de RPP y P10F: NFP = (RPPx10)/P10F. Los datos se tomaron al cosechar, a excepción del número de bolsas por familia, el cual se determinó a la octava semana del trasplante como la cantidad de frutos amarrados en ese periodo, pues una bolsa es una cubierta papirácea formada por el cáliz de la flor que rodea al fruto e indica la presencia de este. Se consideró una bolsa o un fruto amarrado aquel que presentara un tamaño de bolsa de 2 cm o mayor.

Los componentes de varianza genética se estimaron con el modelo Y _ij = μ + β _j + f _i + E _ij , propuesto por ^{Márquez-Sánchez y Sahagún-Castellanos (1994)} para el análisis de varianza de FMHM, donde Y _ij es el valor de la variable en la i-ésima familia en el j-ésimo bloque, μ es la media general, β _j es el efecto del j-ésimo bloque, f _i es el efecto de la i-ésima familia y E _ij es el error aleatorio en la i-ésima familia del j-ésimo bloque.

El formato de los análisis de varianza y covarianza se presenta en el Cuadro 1. Las estimaciones se hicieron suponiendo herencia diploide, dos alelos por locus, equilibrio Hardy-Weinberg, equilibrio de ligamiento y ausencia de epistasis; para ello se emplearon las fórmulas propuestas por ^{Peña-Lomelí et al. (2004)}, adaptadas a una sola localidad.

Varianza entre familias (σ^F2). Se estimó con los cuadrados medios de familias (M₁) y el error (M₂) (Cuadro 1), así como el número de repeticiones (r): σ^F2= M1-M2r.

Varianza aditiva (σ^A2). Se obtuvo con los datos de σ^F2: σ^A2=4σ^F2.

Coeficiente de variación genético aditivo (CVA). Se calculó con la desviación estándar aditiva estimada (σ^A) y la media fenotípica del carácter (X-): CVA=σ^AX-×100.

Heredabilidad en sentido estricto (ĥ ² ). Se estimó a partir de los cuadrados medios de familias (M₁) y del error (M₂) del análisis de varianza (Cuadro 1): h^2=M1-M2M1×100.

Intervalo de confianza 1-α para ĥ ² (ICĥ ² ). Se calcularon los límites inferior (Li) y superior (Ls) del intervalo a partir de los cuadrados medios de familias (M₁) y del error (M₂), los grados de libertad de familias (gl₁) y del error (gl₂) (Cuadro 1), y los valores Fgl1,1-α2gl2 y Fgl1,α2gl2 de la distribución F (α = 0.05):

Amplitud del intervalo de confianza para ĥ ² (AMIC). Se calculó como la diferencia entre Ls y Li.

Tasa de heredabilidad (TASA). Representa la magnitud de la AMIC en comparación con el estimador puntual de ĥ ² : TASA=AMICh^2.

Correlación genética aditiva. A partir de los productos cruzados medios de familias (PCM₁) y del error (PCM₂) del análisis de covarianza (Cuadro 1), se calculó la covarianza para familias y para cada pareja de caracteres (COV _F ): COVF=PCM1-PCM2r.

Con el resultado de la fórmula anterior, se estimó la covarianza aditiva entre dos caracteres X y Y (COVA_XY): COVA _XY = 4COV _F . Con el valor obtenido y las desviaciones estándar aditivas de cada par de variables (σ^AX y σ^AY), se calculó el coeficiente de correlación genética aditiva (ρ _ga ): ρga=COVAXYσ^AXσ^AY, y se utilizó la prueba de t (α = 0.05) para determinar su significancia.

Correlaciones fenotípicas. Se calculó el coeficiente de correlación de Pearson para cada pareja de variables con el paquete estadístico SAS versión 9.3 (^{SAS Institute Inc. [SAS], 2011}). Los componentes de varianza se obtuvieron mediante el procedimiento VARCOMP. Para calcular los productos cruzados medios (PCM = SPC/GL), se obtuvieron las sumas de productos cruzados X - Y (SPC) para familias mediante la opción MANOVA del procedimiento ANOVA.

Después de obtener las estimaciones, se realizó un cuadro comparativo de los resultados obtenidos de CVA, ĥ ² , ICĥ ² , AMIC y TASA, en contraste con estudios previos realizados con tomate de cáscara en las poblaciones M1-Fitotecnia, Verde Puebla y CHF1-Chapingo (^{Moreno-Maldonado et al., 2002}; ^{Peña-Lomelí et al., 2004}; ^{Peña-Lomelí et al., 2008}).

Resultados y discusión

Se registraron efectos significativos (α = 0.05) de bloques y familias en todos los caracteres excepto para P10F y NBP, los cuales no presentaron efecto significativo de bloque y de familias, respectivamente (Cuadro 2). En consecuencia, no se calcularon estimadores de varianza, coeficiente de variación genética aditiva, heredabilidad en sentido estricto, ni correlaciones genéticas aditivas para NBP. Por el contrario, los caracteres RPP, NFP y P10F resultaron ser altamente significativos para efectos de familias (α = 0.01). Esto indica que hay variación genética aditiva entre familias para dichas características (^{Shimelis, 2018}), que será de interés para genetistas y fitomejoradores.

El CVA varió entre 18.08 y 29.32 % en los tres caracteres estudiados de la población Gema (Cuadro 3). Dichos valores indican que para estos caracteres aún se puede explotar la varianza genética aditiva para lograr avances significativos por selección masal, pues en poblaciones alógamas sólo se ha detectado una baja respuesta a la selección masal con valores de CVA menores a 12 % (^{Sahagún, Molina, Castillo, & Sahagún, 1991}). También es posible realizar mejoramiento genético por selección de familias de medios hermanos o hermanos completos, lo cual permitiría una mejor explotación de la varianza genética aditiva, como sugieren ^{Márquez-Sánchez (1985}) para poblaciones alógamas, y ^{Peña-Lomelí y Márquez-Sánchez (1990)} para tomate de cáscara.

El carácter P10F presentó el CVA más pequeño de los tres caracteres (18.08 %). Dado su origen, es congruente inferir que en la población Gema tenga un bajo CVA para tamaño de fruto, pues presenta poca variación. De acuerdo con ^{Falconer y Mackay (2001)}, la selección recurrente tiende a disminuir la varianza genética al igual que la respuesta a la selección. El RPP y el NFP no sufrieron una reducción en su varianza aditiva debido a que estos caracteres no fueron motivo de selección en el origen de la población, lo cual se reflejó en que el CVA de P10F sea el que ostenta el valor más bajo dentro la población Gema, mientras que el resto de los caracteres presentaron valores más altos.

Para RPP y NFP, en Gema se estimó un CVA similar al de M1-Fitotecnia y Verde Puebla, y las tres poblaciones superaron ampliamente a CHF1-Chapingo, que presentó valores de 10.4 y 14.9 %, respectivamente (Cuadro 4). Para el peso promedio por fruto (PPF), el CVA observado en Gema es cercano al de Verde Puebla (15.1), y se encuentra intermedio entre el de M1-Fitotecnia y CHF1-Chapingo. Bajo este parámetro, en la población Gema, al igual que en Verde Puebla, se esperaría una respuesta alta a la selección para RPP y NFP, pues de acuerdo con ^{Kavithamani y Amalabalu (2017)} la presencia de diversidad genética es importante para mejorar cualquier cultivo. Por otro lado, se advierte una respuesta moderada para PPF en estas dos poblaciones, las cuales pertenecen a la raza Puebla y son de fruto muy grande (^{Peña-Lomelí et al., 2011}), por lo que en la selección sólo se sugiere mantener el tamaño de fruto y seleccionar para RPP, donde se espera una mayor ganancia. Lo anterior debido a que los programas de mejoramiento dependen de la variabilidad genética amplia dentro de la población (^{Suganthi, Rajamani, John, Suresh, & Renuka, 2018}).

La ĥ ² estimada en los tres caracteres de la población Gema varió entre 32.03 y 44.14 % (Cuadro 3). De acuerdo con la clasificación de ^{Espitia-Camacho, Araméndiz-Tatis, y Cardona-Ayala (2018)}, las ĥ ² de los tres caracteres presentan una magnitud moderada (20 % ≤ ĥ ² ≤ 50 %). Desde el punto de vista de este parámetro, aún es posible hacer mejoramiento genético por selección con avances técnica y económicamente viables. No obstante, los valores de ĥ ² obtenidos para Gema son inferiores a los de M1-Fitotecnia y Verde Puebla en las tres características comparadas, y sólo superan en RPP a CHF1-Chapingo (Cuadro 4).

La amplitud de los ICĥ ² en Gema de los tres caracteres (Cuadro 3) fue similar a la obtenida en Verde Puebla y CHF1-Chapingo, aunque mayor que la de M1-Fitotecnia (Cuadro 4). Se obtuvo la menor amplitud en el carácter RPP, mientras que la mayor se presentó en NFP, mismos caracteres que presentaron la menor y mayor TASA de heredabilidad respectivamente, por lo que la precisión fue buena (^{Knapp, Ross, & Stroup, 1987}). Es decir, en el mejor de los casos (RPP), donde la estimación puntual de la ĥ ² fue de 44.14 %, el valor real de este parámetro se encuentra entre 29.2 y 56.3 % (α = 0.05), y para el peor (NFP), donde la estimación puntual de la ĥ ² fue de 32.03 %, el valor real se encuentra entre 13.9 y 46.9 % (α = 0.05).

Los resultados en la comparación entre poblaciones pueden ser explicados por el origen de las mismas, pues en el caso de M1-Fitotecnia y Verde Puebla, la estimación de componentes de varianza se hizo después del primer ciclo de selección, mientras que Gema y CHF1-Chapingo son poblaciones con seis ciclos de selección. Lo anterior implica que en estas últimas ya hubo una reducción de la varianza aditiva para los caracteres seleccionados (^{Falconer & Mackay, 2001}), a diferencia de las primeras en que se comenzaba el proceso de selección.

Por otro lado, la mayor magnitud de CVA en los caracteres de la población Gema, en comparación con los de CHF1-Chapingo, se debe a las diferencias del objetivo en el mejoramiento que cada una de ellas ha sufrido. La población Gema partió de la selección de plantas con frutos muy grandes en hibrido intervarietal y posteriormente sufrió seis ciclos de selección, tomando en cuenta rendimiento y tamaño de fruto. La variedad CHF1-Chapingo se obtuvo a través de cinco ciclos de selección masal y uno de selección familial de medios hermanos maternos a partir de la variedad Rendidora (^{Peña-Lomelí et al., 2008}), dirigiendo la selección hacia rendimiento y precocidad. Esto explica también que Gema presente un mayor valor de ĥ ² que CHF1-Chapingo para rendimiento, aunque por su origen, Gema presente un valor muy bajo de ĥ ² para el tamaño de fruto debido a su baja variabilidad genética.

A pesar de tener CVA similares a los de CHF1-Chapingo (^{Peña-Lomelí et al., 2008}) y Verde Puebla (^{Peña-Lomelí et al., 2004}), la población Gema tuvo una menor ĥ ² para los caracteres estudiados, lo cual puede explicarse por el efecto ambiental, ya que la ĥ ² mide la magnitud de la varianza genética aditiva en función de la V _P total, la cual se compone de la V _G , V _E y V _I . Debido a que sólo se evaluó en un ambiente, no existe varianza de interacción, y la magnitud de la varianza genética es similar, por lo que las diferencias en ĥ ² son atribuidas al ambiente. Esto concuerda con lo afirmado por ^{Hallauer et al. (2010)}, quienes indican que si se incrementan los efectos ambientales la heredabilidad será de menor magnitud, esto debido al enmascaramiento que éstos últimos originan sobre la varianza de las poblaciones.

La correlación fenotípica entre RPP y NFP resultó alta y significativa (Cuadro 5), mientras que para las correlaciones genéticas aditivas del mismo carácter (RPP) fue significativa con NFP y P10F, aunque la correlación solo fue alta con NFP. Con lo anterior se observa que hay una correspondencia entre las correlaciones fenotípicas y genéticas aditivas entre RPP y NFP, pues sus correlaciones resultaron altas, positivas y significativas en ambos casos, lo que sugiere que existe una asociación entre estos caracteres. En términos prácticos, significa que basta con enfocarse en cualquiera de estas dos características para modificar la media de la otra (^{Hallauer et al., 2010}). Debido a que la heredabilidad de RPP es mayor que la de NFP, y la primera variable es más fácil de evaluar, la estrategia de mejoramiento de la población Gema puede dirigirse a incrementar RPP para hacer mejoramiento indirecto hacia NFP, como lo señalan ^{Peña-Lomelí et al. (2013}) para tomate de cáscara.

Conclusiones

Tanto los valores del coeficiente de variación genética aditiva como de la heredabilidad en sentido estricto indican que es posible obtener avances significativos a través de mejoramiento por selección y derivar nuevas variedades a partir de la población Gema.

Los mayores avances genéticos en el mejoramiento de la población Gema mediante selección se esperan para rendimiento por planta y número de frutos por planta, aunque se debe mantener el tamaño de fruto muy grande.

Debido a la correlación genética aditiva entre el rendimiento por planta y el número de frutos por planta, y a la mayor heredabilidad del primer carácter, la estrategia de mejoramiento genético de la población Gema se puede enfocar directamente a rendimiento por planta, con lo que se esperaría un avance en ambas características.