Introducción
El mango ‘Ataúlfo’ es el más importante en el estado de Nayarit ya que ocupa cerca de 11 mil de las 25 mil hectáreas cultivadas con mango. El rendimiento de este cultivar de mango ha disminuido ya que en 2004 fue de 14.9 t ha-1 y en 2014 fue de 7.1 t ha-1 (SAGARPA-SIAP, 2015). Este descenso ha sido asociado con una mayor presencia de fruto sin semilla que no alcanza un tamaño comercial, conocidos localmente como “mango niño” (Pérez-Barraza et al., 2007).
De acuerdo a lo mencionado por Gehrke-Vélez (2008) se pueden presentar en forma simultánea los mangos “niño” y los llamados mangos “partenocárpicos”. El primer caso se refiere a frutos subdesarrollados que muestran una hendidura en el lomo y un pico pronunciado. El fruto contiene exospermo (cubierta seminal) y en ocasiones se pueden observar vestigios de un embrión atrofiado. Otros autores los señalan como frutos estenospermocárpicos; esto es, pequeños frutos sin semilla causado por el aborto del embrión después de la fecundación (Stout, 1936; Soule, 1985). En Australia, éstos últimos son nombrados “nubbins” (Whiley et al., 1988). Por el contrario, el término partenocarpia describe el desarrollo de frutos sin semilla en los cuales no ocurrió la fecundación (Ledbetter y Ramming, 1989).
Las temperaturas bajas han sido asociadas con la producción de ambos tipos de fruto en mango. Lakshminarayana y Hernández-Aguilar (1975) mencionaron que temperaturas de 8 y 10 °C durante la floración del cv. Haden (monoembriónico), resultó en 67 y 52% de frutos partenocárpicos en el norte del estado de Sinaloa, México. Observaciones similares fueron hechas para este mismo cultivar en Israel (Kadman y Oppenheimer, 1978). Temperaturas ≤12 °C durante la diferenciación floral y la apertura floral del cv. Irwin (monoembriónico) resultaron en el desarrollo de flores anormales y producción de frutos deformes y sin semilla (Lim et al., 1996). En un estudio similar en mango ‘Kensington’ (poliembriónico), Whiley et al. (1988) también encontraron que temperaturas ≤12 °C durante la polinización y cuajado de fruto resultaron en presencia de frutos sin semilla.
Sukhvibul et al. (2000) encontraron que a 10 °C la germinación del grano de polen in vitro para los cvs. Nam Dok Mai, Kensington e Irwin fue 53.9%. El porcentaje incrementó de 76.2 a 77.4% entre 15 y 25 °C y disminuyó a 68.2% a 30 °C. El número de tubos polínicos que alcanzaron el óvulo fue mayor entre 20 y 25 °C y fue impedido a 10 °C. Temperaturas de 20/10 °C (día/noche) durante tres días después de la polinización incrementó significativamente la presencia de frutos estenospermocárpicos: 38.3, 21.4 y 6.8% en ‘Nam Dok Mai’, ‘Kensington’e ‘Irwin’, respectivamente. Posteriormente, Sukhvibul et al. (2005) mencionaron que a esas mismas temperaturas, la proporción de mango sin semilla para los mismos cultivares fue 21, 11 y 3%, respectivamente.
Las deficiencias nutrimentales en mango también han sido asociadas con germinación deficiente del polen (De Wet et al., 1989). Sin embargo, Singh (2007) no correlacionó esta condición con el aborto de embriones en mango.
En México, el cambio climático ha agudizado la producción de mango “niño” en el cv. Ataúlfo. En el estado de Nayarit cada vez son más frecuentes las masas de aire polar, conocidas como “frentes fríos”, que causan descensos atípicos de temperatura que pueden afectar las etapas sensibles de desarrollo floral y cuajado de fruto. Existe información sobre la magnitud del problema del mango niño; sin embargo, es necesario conocer la influencia de la temperatura y estado nutricional del huerto sobre la presencia de mango sin semilla, así como determinar si es un fenómeno de partenocarpia o estenospermocarpia. Los objetivos de esta investigación fueron: 1) cuantificar la ocurrencia de temperaturas mencionadas como dañinas en pre- y post-floración en mango ‘Ataúlfo’; y 2) evaluar la influencia de la fertilización al suelo sobre la presencia de frutos partenocárpicos.
Materiales y métodos
Características de los huertos. La investigación se realizó de 2010 a 2014 en dos huertos comerciales de mango ‘Ataúlfo’ localizados en los municipios de San Blas y Compostela, Nayarit. En San Blas, el huerto seleccionado fue “Las Palmas” (21° 36’46.1” latitud norte; 105o 11’19.6” longitud oeste) y en Compostela fue “El Divisadero” (21o 07’ 03.0” latitud norte; 105o 11’04.6” longitud oeste) a una altitud de 193 y 104 m, respectivamente. Los huertos no disponían de riego y el clima es cálido subhúmedo AW1(W) (García-Amaro, 1988). La temperatura media anual y del mes más frío superan los 22 y 18 °C, respectivamente. La época de lluvias ocurre de junio a octubre, y la precipitación del mes más seco es menor a 60 mm. En ambos huertos el arreglo de la plantación fue de 8 x 8 m, con edades de 10 años en “Las Palmas” y de 12 años en “El Divisadero” y un suelo Acrisol húmico y Foezem háplico, respectivamente (INEGI, 1999).
Cuantificación de temperaturas críticas (≤ 17 °C) según estado fenológico
El registro de temperaturas se realizó para los ciclos 2011-2012, 2012-2013 y 2013-2014. La información se obtuvo de las estaciones climatológicas ubicadas en Las Palmas, municipio de San Blas (20° 36’18.2’’latitud norte; 105° 08’35.6’’longitud oeste) y Las Varas, municipio de Compostela, Nayarit (21° 11’ 30.3’’ latitud norte; 105o 08’ 50.9’’ longitud oeste).
Las temperaturas cuantificadas en pre-floración fueron ≤ 17°, ≤ 16°, ≤ 15°, ≤ 14°, ≤ 13° e ≤ 12°C.Los estados del desarrollo floral (E) fueron: E-8 (elongación del eje primario de la panícula, los ejes secundarios todavía están cubiertos por sus brácteas, hay flores pequeñas e inmaduras; los tegumentos se están formando en el óvulo, las células madre de la microspora son visibles en la antera) a E-9 (el eje primario continúa su elongación y se aprecia elongación de los ejes secundarios y terciarios -que portan las flores; la meiosis ha ocurrido, la tétrada de la microspora y los tegumentos del óvulo se han formado), E-9 a E-10 (elongación de los ejes terciarios y presencia de la flor completa pero sin abrir. La microsporogénesis ha generado el grano de polen), E-10 a E-11 (flor madura y abierta; el estigma está receptivo y ocurre la dehiscencia) (Salazar- García, Com. Per.). En post-floración se cuantificaron las mismas temperaturas durante las semanas 1, 2, 3 y 4 después de antesis (SDA). Para cada huerto se obtuvo el total de horas acumuladas por temperatura y estado fenológico.
Tratamientos de fertilización y presencia de fruto partenocárpico
Los tratamientos de fertilización se aplicaron del 2010 al 2013 en los huertos de ‘Ataúlfo’ ya descritos. En cada huerto fueron seleccionados 60 árboles, los cuales fueron divididos en grupos de 20 y les fueron aplicados en verano 2010, 2011, 2012 y 2013 tres niveles de fertilización: 1) dosis normal, que consideró la demanda y condición nutrimental foliar del árbol, la aportación de nutrientes por el suelo y la eficiencia de la fertilización y consistió en aplicar por árbol, según el huerto, de 349 a 360 g N, 139 a 147 g P2O5, 163 a 296 g K2O, 13 a 24 g Mg, 11 a 12 g Fe, 6 a 12 g Mn, 2 a 5 g Zn y 4 a 7 g B; 2) 1.5 veces la dosis normal; y 3) testigo, sin fertilización. Los fertilizantes fueron fraccionados en julio y septiembre y distribuidos a 1.5 m del tronco del árbol en una banda de 50 cm de ancho y 20 cm de profundidad.
Conteo de frutos. Fueron hechos en 2012, 2013 y 2014, para evaluar el efecto de las fertilizaciones de 2011, 2012 y 2013, respectivamente. Se realizaron en marzo (fruto de 3 a 4 cm longitud) y mayo (fruto en madurez de corte) contando los frutos normales y partenocárpicos que había dentro con un marco de alambrón de 50 x 50 cm colocado en cada uno de los puntos cardinales de cada árbol.
Características macroscópicas de frutos partenocárpicos. En cada año del estudio, en cada huerto y de cada tratamiento de fertilización se obtuvieron 50 frutos cuyas características externas correspondían a frutos normales y partenocárpicos. Los frutos fueron seccionados longitudinalmente para verificar la presencia de embriones bajo un microscopio estereoscópico (Zeiss Stereomikroskop, Modelo Stemi 2000- C. Carl Zeiss. Göttingen, Germany) y fotografiados con una cámara digital (Canon modelo Power Shot G11. NY. USA).
Análisis de información
Los datos de temperaturas fueron analizados como factorial considerando la información de los dos huertos, ciclos de producción, estados fenológicos y umbrales térmicos con el objetivo de buscar diferencias en la cantidad de horas y así determinar si se analizaban por separado o como una sola base de datos.
La incidencia de fruto normal y partenocárpico fue analizada con el procedimiento de medidas repetidas con arreglo factorial 3 x 2 x 3, años (2012, 2013 y 2014), huertos (Las Palmas y El Divisadero) y tratamientos de fertilización (dosis normal, dosis alta y testigo). El diseño experimental fue completamente al azar. Se empleó el programa estadístico SAS V. 9.1 (2009). Los datos de campo obtenidos fueron expresados en porcentaje de fruto normal y partenocárpico por árbol. Previo al análisis de varianza los valores en porcentajes fueron transformados mediante la raíz cuadrada de X+0.5 (Steel y Torrie, 1984). La comparación de medias fue hecha con la prueba de Waller-Duncan, p≤ 0.05.
Resultados
Acumulación de temperaturas críticas (≤17 °C) según el estado fenológico
En el huerto Las Palmas la acumulación de horas ≤17 °C fue significativamente mayor para los estados de desarrollo de E-8 (coliflor) a E-11 (antesis); sus valores fueron desde 99.2 h a 146.2 h (Cuadro 1). En el caso de las temperaturas ≤16 °C sólo resultó mayor (87.8 h) para la etapa de E-9 a E-10, aunque no fue distinto a lo acumulado de E-8 a E-9 y de E-10 a E-11. Respecto a la comparación de la acumulación de horas con las distintas temperaturas críticas (desde ≤12 °C hasta ≤17 °C) resultó significativamente superior la acumulación de horas con temperaturas ≤17 °C (Cuadro 1). Esto resultó ser el caso para los estados fenológicos desde E-8 hasta E-11 (Cuadro 1).
zPara letras mayúsculas y minúsculas la separación de medias es horizontal y vertical, respectivamente, según la prueba de Waller-Duncan p= 0.05.
En el caso del huerto El Divisadero la acumulación de horas desde ≤14 °C a ≤17 °C, mostró diferencias entre etapas fenológicas; sin embargo, en todos los casos fueron superiores a lo registrado posterior a antesis (SDA) (Cuadro 2). La mayor cantidad de horas con temperaturas críticas acumuladas ocurrieron para las etapas fenológica de E-8 a E-9 y de E-9 a E-10 y fueron las temperaturas ≤15, ≤16 y ≤17 °C. Sus valores variaron desde 46.7 h (≤15 °C) a 140.4 h (≤17 °C) (Cuadro 2). En cuanto a la acumulación de horas con temperaturas críticas calculadas desde ≤12 °C hasta ≤17 °C las cifras fueron mayores para las ≤16 °C (etapas fenológicas de E-8 a E-9 y E-9 a E-10) y ≤17 °C (estados fenológicos desde E-8 hasta E-11) (Cuadro 2).
zPara letras mayúsculas y minúsculas la separación de medias es horizontal y vertical, respectivamente, según la prueba de Waller-Duncan, p= 0.05.
Debido a la variación entre años de la ocurrencia de las temperaturas críticas para el desarrollo reproductivo de ‘Ataúlfo’ se calcularon las duraciones mínimas y máximas de la presencia de cada temperatura crítica para los tres años de la investigación. En el huerto Las Palmas, las temperaturas más bajas (≤12 °C) sólo ocurrieron en las etapas fenológicas de E-8 a E-10 con un máximo de 11:15 h en el periodo del 3 febrero al 17 marzo (Cuadro 3). Las temperaturas críticas ≤13 °C y hasta ≤17 °C, aunque de duración variable, siempre se presentaron en los estados fenológicos desde E-8 hasta E-10. Sin embargo, las temperaturas ≤13 °C tuvieron una duración superior a 20 h en los estados de desarrollo floral E-8 a E-10. Temperaturas críticas ≤14 °C y mayores siempre mostraron duraciones prolongadas, hasta 193:75 h para ≤17 °C en la etapa E-8 a E-9. La duración de las temperaturas críticas en las etapas posteriores a antesis generalmente fue prolongada a partir de ≤15 °C en la etapa 1 SDA (22:30 h).
Para el huerto El Divisadero, la duración de las temperaturas mínimas y máximas de cada temperatura crítica en los tres años evaluados fue mayor que en el huerto Las Palmas (Cuadro 3). En las etapas fenológicas desde E-8 hasta E-10 (3 feb. al 9 abr.) fue notoria la ocurrencia de hasta 26:30 h con temperaturas ≤12 °C. La presencia de temperaturas ≤13 °C y superiores siempre fue elevada; por ejemplo, la variación entre años para la duración de las temperaturas ≤15 °C en la etapa E-8 a E-9 fue de 23:30 h a 63:15 h en el periodo del 3al24 de febrero. En el caso de la etapa de E-9 a E-10 (25 feb. al 17 mar.) la duración de las temperaturas ≤15 °C varió de 48:15 a 88:30 h. La duración de las temperaturas críticas después de antesis alcanzó hasta 30 h para temperaturas ≤15 °C en 1 SDA (10 abr. al 16 abr.) (Cuadro 3).
Tratamientos de fertilización e incidencia de fruto partenocárpico
La proporción de fruto normal y partenocárpico varió entre los años que duró la evaluación en árboles tratados con diferentes niveles de fertilización (Cuadro 4). En la evaluación realizada en cuajado de fruto (marzo) los frutos normales alcanzaron un máximo de 27.1% (2014) y los frutos partenocárpicos hasta de 94.6% (2012). Para los frutos que llegaron a cosecha se observó una relación inversa entre la cantidad de frutos normales y partenocárpicos. Las variaciones entre años fue de 14% para cada tipo de fruto; aunque la proporción de fruto partenocárpico fue alta (43.5 % a 57.5 %) (Cuadro 4).
zNúmero de frutos evaluados; y Medias con letras iguales en columnas no son estadísticamente diferentes, según la prueba de Waller-Duncan, p= 0.05.
La comparación entre huertos de la presencia de fruto partenocárpico en las etapas de cuajado (marzo) y madurez de corte (mayo) mostró una mayor presencia de este tipo de frutos en el huerto El Divisadero, alcanzando 91% en cuajado y 63.7% a la cosecha (Cuadro 5). En el caso del huerto Las Palmas estas proporciones fueron menores, 72.2% y 40.1%, respectivamente.
zNúmero de frutos evaluados; y Medias con letras iguales en columnas no son estadísticamente diferentes, según la prueba de Waller-Duncan, p= 0.05.
Los tratamientos de fertilización modificaron la presencia de fruto partenocárpico. Sin embargo, esto sólo ocurrió para la evaluación realizada en cuajado de fruto (Cuadro 6). La dosis Normal de fertilización presentó la menor proporción de fruto partenocárpico (79.5%) comparado con el Testigo (83.5%).
zNúmero de frutos evaluados; y Medias con letras iguales en columnas no son estadísticamente diferentes, según la prueba de Waller-Duncan, p= 0.05.
Respecto a las características de los frutos, los normales siempre presentaron mayor tamaño que los partenocárpicos (Figuras 1A y 1B ). Los frutos partenocárpicos no presentaron hendidura en el lomo ni pico pronunciado y no desarrollaron embriones, sólo se apreciaron rudimentos del saco embrionario (Figuras 2A y 2B). En todos los frutos evaluados no se observó aborto de embriones.
Discusión
La acumulación de horas ≤17 °C fue mayor en el huerto El Divisadero que en las Palmas. Esta diferencia puede ser debida a que El Divisadero está a una latitud 29’ más al sur y a 4.7 km del océano Pacífico mientras que Las Palmas está a 10.5 km del mar; entonces, el viento frío procedente del océano impacta más directamente al huerto El Divisadero. La diferencia en altitud entre ambos huertos fue mínima ya que Las Palmas estuvo 89 m más alto y parece no haber influido en la diferencia en la acumulación de horas ≤17 °C.
En los dos huertos estudiados fue notoria la acumulación de horas ≤17 °C durante los estados de desarrollo floral de E-8 (coliflor) a E-11 (antesis). Trabajos con varios cultivares de mango han mencionado la presencia de frutos de mango sin semilla como consecuencia de daños causados por temperaturas ≤10 °C (Lakshminarayana y Hernández-Aguilar, 1975; Kadman y Oppenheimer, 1978; Sukhvibul et al., 2000) o ≤12 °C (Whiley et al., 1988; Lim et al., 1996) durante las etapas de diferenciación floral y polinización. Durante la presente investigación no se registraron temperaturas ≤10 °C o ≤11 °C; sin embargo, si A) hubo acumulación de horas con temperaturas desde ≤12 °C hasta ≤17 °C, aunque dependiendo del huerto, fue mayor la acumulación de temperaturas ≤14 °C, ≤15 °C e ≤16 °C. Los más frecuentes estados de desarrollo floral donde ocurrieron estas temperaturas fueron de E-8 a E-9 y de E-9 a E-10. Estos estados de desarrollo son muy sensibles a sufrir daños por bajas temperaturas ya que es cuando ocurre la formación de óvulos y polen, así como su maduración.
Como fue mencionado, los estados de desarrollo floral E-8 y E-9 son los más susceptibles a sufrir daños por temperaturas bajas. En este sentido, para ambos huertos la duración de las temperaturas ≤13 °C fue superior a 18 h, para ≤14 °C fue mayor de 37 h, y para ≤15 °C fue mayor de 63 h. No se encontró información en este sentido para ningún cultivar de mango por lo que la información aquí descrita indica una elevada susceptibilidad de los órganos reproductores del mango ‘Ataúlfo’y estimulará más investigación en este aspecto, sobre todo en aspectos de vulnerabilidad, ante el cambio climático, de las actuales zonas productoras de este cultivar de mango en Nayarit y posiblemente en otras regiones.
De acuerdo a Sukhvibul et al. (2000), la presencia de temperaturas de 20/10 °C (día/noche) durante tres días después de la polinización causaron estenospermocarpia.
En ninguno de los huertos incluidos en el presente estudio hubo descensos de temperatura similares; sin embargo, una semana después de antesis la duración de las temperaturas ≤15 °C en los huertos Las Palmas y El Divisadero sólo fue de 22:30 h y 30 h, respectivamente. La ausencia de temperaturas dañinas para los embriones pudo haber sido la causa de que no se haya detectado aborto de embriones en los frutos disectados durante los tres años del estudio.
En general, la proporción de fruto partenocárpico que llegó a la cosecha en los tres años evaluados varió de 43.5 a 57.5%, lo cual implica cerca de 50% de reducción en el rendimiento potencial del mango ‘Ataúlfo’ en Nayarit. La ausencia de efecto de los tratamientos de fertilización balanceada, acorde a los requerimientos de cada huerto, es un indicador que en las condiciones donde se realizó esta investigación la presencia de fruto partenocárpico es de origen climático.
Conclusiones
Los resultados de este estudio indican que la presencia de temperaturas ≤13 °C, ≤14 °C e ≤15 °C en prefloración, principalmente en los estados de desarrollo floral E-8 y E-9, son las causantes de la presencia de frutos partenocárpicos de mango ‘Ataúlfo’ y no se encontraron evidencias de estenospermocarpia. Los tratamientos de fertilización evaluados no modificaron la proporción de mango partenocárpico que llegó a la cosecha.