Introducción

Los ecosistemas forestales proveen el hábitat de plantas y animales silvestres con los recursos necesarios para mantener sus poblaciones en el espacio y a través del tiempo (^{McComb, 2016}). Los bosques templados de la Faja Volcánica Transmexicana (FVT) se encuentran en una zona de transición donde se sobreponen las regiones Neártica y Neotropical, por lo que se distinguen por su alta riqueza biológica y endemicidad (^{Luna et al., 2007}; ^{Suárez-Mota y Téllez-Valdés, 2014}; ^{Johnson et al., 2015}). La variedad de climas y condiciones fisiográficas presentes en la FVT favorecen una rica flora representada por al menos 5 139 especies de plantas vasculares, el cual es el mayor número de taxones en estos ecosistemas de las principales regiones montañosas de México (^{Villaseñor y Ortíz, 2007}). La diversidad de fauna silvestre también es alta en respuesta a la variedad de ambientes y riqueza florística (^{Escalante et al., 2007}; ^{Flores-Villela y Canseco-Márquez, 2007}; ^{Navarro-Sigüenza et al., 2007}). La importancia de los vertebrados terrestres (anfibios, reptiles, aves y mamíferos) en esos ecosistemas consiste en el papel que tienen como polinizadores, dispersores de semillas, presas o depredadores y consumidores de invertebrados e insectos dañinos y de carroña (^{McComb, 2016}).

La Faja Volcánica Transmexicana es una de las principales regiones de México por su importancia social y económica; su biodiversidad está sujeta a amenazas por presiones antropogénicas como el cambio de uso del suelo, deforestación y crecimiento de la población humana, entre otros factores.

Los pinos (Pinus L.) y los encinos (Quercus L.) son de los grupos de plantas en la FVT con mayor riqueza y de alta importancia económica, ya que son sobreexplotados por tala ilegal o aprovechados de manera sustentable (^{Suárez-Mota y Téllez-Valdés, 2014}). Para su aprovechamiento se aplican diversos sistemas técnicos con diferentes grados de intensidad: el Método de Desarrollo Silvícola (MDS), que incluye prácticas intensivas que propician la regeneración (corta total, cortas de liberación y de aclareo), es el que predomina y se aplica en la mayor parte de la superficie de la región donde se realizó este estudio.

Lo anterior provoca que el arbolado resultante sea homogéneo, con edades uniformes y con pocas especies. Además, en las zonas más altas, a partir de los 3 000 msnm, se aplica el Método Mexicano de Ordenación de Bosques Irregulares (MMOBI), el cual es de tipo selectivo, por lo que se mantiene mayor diversidad específica y estructural de la vegetación arbórea, pero la superficie con ese tipo de manejo es poca en la zona de estudio. Por último, y en menor grado, se utiliza el Método de Cortas Sucesivas (CS), el cual es similar al MDS, que promueve la protección de árboles semilleros y la regeneración natural, lo que resulta en masas homogéneas (^{Morales, 2015}; ^{Ramírez, 2017}).

Los sistemas de manejo antes referidos tienen un impacto en la abundancia y riqueza de los vertebrados silvestres, ya que transforman la estructura espacial y la composición florística de la vegetación, así como en la humedad y temperatura locales (^{Palik et al., 2021}).

La legislación mexicana en la materia establece como una de sus prioridades integrar mejores prácticas para la conservación de la biodiversidad de bosques y selvas en los programas de manejo forestal (^{Semarnat, 2018}, ²⁰²⁰). Para lograrlo, es necesario conocer su composición y estado. Como primera fase, se requiere de conocimiento generado a partir de un sistema de monitoreo con el que los encargados del manejo de predios boscosos obtengan información básica para identificar áreas en riesgo de pérdida de la diversidad biológica, y para aplicar procedimientos que mitiguen los impactos de los diversos sistemas silvícolas (^{Conafor, 2015}, ²⁰¹⁷). La segunda fase consiste en analizar el efecto de los diferentes sistemas silvícolas en la riqueza, diversidad y ocupación.

La región donde se realizó el presente estudio se localiza en la Sierra Norte de Puebla y se conoce como Cuenca de Abasto Chignahuapan-Zacatlán por su importancia forestal, ya que en ella se ubica más de la mitad de la superficie boscosa bajo manejo del estado de Puebla, por los volúmenes anuales de madera cosechada y por tener casi 50 % de la industria forestal instalada de la entidad. Por lo tanto, se promueve la aplicación de técnicas de manejo intensivo con la incorporación de mejores prácticas que permitan conservar la biodiversidad en las áreas intervenidas (^{Morales, 2015}; ^{Conafor, 2017}).

La importancia de la conservación de la diversidad biológica en zonas sujetas a manejo forestal se promueve desde hace poco tiempo (^{Conafor, 2017}), incluyendo la Sierra Norte de Puebla (^{Barrón, 2021}), lo que ha impulsado la realización de tesis, observaciones e inventarios faunísticos para complementar los programas de manejo forestal. Sin embargo, pocos se han publicado en la literatura científica ya que la mayoría quedan en informes técnicos.

Al respecto, estudios formales y publicados en esta zona son escasos y parciales; entre ellos se pueden citar a ^{Chávez-León (2019)}, quien registró mediante fototrampeo la presencia de nueve especies de mamíferos medianos y grandes, además de siete aves, con una riqueza específica similar en rodales donde se aplican el MDS y el MMOBI. ^{López-Becerra y Barrón-Sevilla (2018)} documentaron 35 taxones de aves en bosques con manejo forestal del ejido Acolihuia, e indicaron mayor riqueza en las prácticas silvícolas del MDS que en las del MMOBI. La herpetofauna de la región ha recibido poca atención, con citas puntuales sobre avistamientos de algunas especies, como el de ^{González-Hernández et al. (2016)} en el que se mencionan una culebra: Thamnophis pulchrilatus (Cope, 1885), tres lagartijas: Abronia graminea (Cope, 1864), Sceloporus microlepidotus (Herrera, 1890) (sinónimo de S. grammicus Wiegmann, 1828) y Lepidophyma sylvaticum Taylor, 1939, y dos ranas: Dryophytes eximius (Baird, 1854) y Rheohyla miotympanum (Cope, 1863).

El objetivo de este trabajo fue generar un inventario general de anfibios, reptiles, aves y mamíferos medianos y grandes, así como estimar su riqueza en bosques de coníferas sujetos a tres diferentes métodos de manejo silvícola en la región de Chignahuapan, Puebla, México. Por limitaciones de espacio, en otro artículo se documentará el análisis cuantitativo y comparativo de los efectos del manejo forestal en los indicadores de diversidad de la fauna.

Materiales y Métodos

La zona de estudio se localiza en la región de la Faja Volcánica Transmexicana conocida como Sierra Norte de Puebla, principalmente en el municipio Chignahuapan (ejidos Rinconada, Llano Verde, Villa Cuauhtémoc y Chignahuapan, propiedad particular Fracción III de la Ex Hacienda de Atlamaxac) y parcialmente en los municipios Aquixtla, Puebla (Reserva Forestal Multifuncional El Manantial) y Tlaxco, Tlaxcala (propiedad particular Fracción VI de la Ex Hacienda de Atlamaxac), en un intervalo altitudinal de 2 400 a 3 550 m (Figura 1).

Figura 1 Ubicación de las estaciones de muestreo de fauna silvestre (puntos amarillos) en predios bajo manejo forestal en Chignahuapan y Aquixtla, Puebla y Tlaxco, Tlaxcala, México. 

El ecosistema que predomina es bosque de coníferas con tipos de vegetación de pino, pino-encino, encino-pino, oyamel-pino y oyamel en diferentes fases de desarrollo de sucesión secundaria (^{Inegi, 2017}). Se distinguen hasta tres estratos arbóreos, uno arbustivo con diferentes grados de densidad y uno herbáceo. El clima es templado subhúmedo, y en las zonas más altas es semifrío subhúmedo. En estos bosques domina Pinus patula Schltdl. & Cham. como consecuencia de un largo proceso de intervención y reforestación con este pino de alta importancia económica (^{Morales, 2015}).

El muestreo se realizó en los años 2019 (octubre 14 a diciembre 6), 2020 (marzo 30 a junio 5), 2021 (septiembre 20 a diciembre 7) y 2022 (abril 25 a julio 8) en 32 estaciones distribuidas, mayoritariamente, en rodales donde se aplicó el tratamiento silvícola de cortas de aclareo del MDS (17), ya que este método es el más extendido en la región. En menor proporción, se muestreó en rodales sujetos a cortas de selección del MMOBI (4) y en cortas de liberación de CS (1) que se aplican en pocas superficies, además se incluyeron rodales destinados para su protección (10), los cuales no reciben manejo silvícola. La toma de datos se repitió por dos años en la mayoría de los sitios (15) y en algunos hasta en tres (2) y cuatro (6), aunque una vez en nueve.

El estudio se enfocó en cuatro grupos de vertebrados terrestres: anfibios, reptiles, aves, y mamíferos medianos y grandes. La toma de datos de aves, herpetofauna y rastros de mamíferos se llevó a cabo en tres ocasiones (con intervalos de 30 días) en cada periodo anual de muestreo.

Los métodos de campo consistieron en estaciones de muestreo circulares de 1 ha, con una distancia mínima de 2 km entre sí, ubicadas en el interior de áreas boscosas a más de 50 m del borde más cercano con ambientes abiertos como desmontes, cortas totales, áreas agrícolas o pastizales. Se establecieron dos o tres por predio, en función de su extensión. Cada una se instrumentó con una cámara trampa marca Cuddeback ^® modelos E3 (flash negro) o C1 (flash blanco) para captar de manera autónoma imágenes de mamíferos medianos y grandes, aunque también se registraron aves. Se mantuvieron operando continuamente por un mínimo de 60 días para tomar simultáneamente fotos con definición de 20 MP y videos de 30 segundos. Para su registro, se programaron eventos de tres tomas sincrónicas con intervalos de demora entre eventos de 1 minuto. La revisión del estado del equipo se realizó con una periodicidad de 30 días.

El manejo, organización y análisis de las imágenes se hizo con el paquete camtrapR en R (^{Niedballa et al., 2016}; ^{R Core Team, 2020}). Para complementar y confirmar los registros del fototrampeo se llevó a cabo una búsqueda intensiva de rastros durante 30 minutos en toda la estación circular de 1 ha (^{Aranda, 2012}). Las especies se determinaron con base en las descripciones de ^{Ceballos y Oliva (2005)}.

El registro visual y auditivo de aves se realizó mediante puntos de conteo de 15 minutos de duración desde el centro de la estación (^{Pierce et al., 2020}). La identificación de las especies observadas se corroboró mediante las descripciones de ^{Howell y Webb (1995)}, y se complementó con grabaciones de sonidos durante 15 minutos, distribuidos en tres periodos continuos de tres minutos activos por dos minutos de pausa con un equipo portátil Tascam ^® DR-40X, las cuales se analizaron en línea con la aplicación BirdNET (^{Kahl et al., 2021}).

Para anfibios y reptiles se efectuó una búsqueda intensiva durante 30 minutos en la estación de monitoreo (1 ha). La captura de los ejemplares fue manual o con bastón herpetológico (^{Lips et al., 2001}); los individuos se liberaron en el mismo sitio después de tomarles fotografías para su posterior identificación mediante las claves taxonómicas de ^{Lemos-Espinal y Dixon (2016)}.

La abundancia se calculó acorde a los diferentes métodos de muestreo utilizados para cada grupo taxonómico. La cantidad de registros de individuos por especie de aves, anfibios y reptiles se usó para estimar la frecuencia relativa: proporción de la cantidad de registros de cada especie por estación de muestreo entre el total (^{Pierce et al., 2020}). En el caso de los mamíferos, se calculó el número de individuos detectados por las cámaras estandarizado por 1 000 días-trampa (^{Mandujano y Pérez-Solano, 2019}).

Para determinar qué tan completo es un inventario biológico, se aplican estadísticos avanzados desarrollados recientemente (^{Chao et al., 2020}) como una alternativa a las tradicionales curvas de acumulación de especies. Esos estadísticos son parametrizados por un orden q para controlar la sensibilidad a las abundancias relativas de las especies. Cuando q=0, las abundancias de especies no se consideran y se reducen a la medida convencional de riqueza. La completitud del muestreo (C) es la relación entre la riqueza de especies observada y la riqueza esperada (observada mas no detectada) que se expresa como proporción o porcentaje. La completitud de los muestreos y la riqueza esperada de cada grupo se calcularon con el programa SpadeR (^{Chao et al., 2019}).

La estructura de las cuatro comunidades de vertebrados terrestres se analizó en términos de la homogeneidad de sus abundancias, para lo cual se generaron gráficas de rango/abundancia o Whittaker plots (^{Magurran, 2004}) en las que se ordenan las especies de mayor a menor cantidad o proporción.

Se elaboraron listas taxonómicas de los cuatro grupos muestreados, a partir de las cuales se identificaron los taxones con alguna categoría de riesgo en la Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010 (^{Semarnat, 2019}) y con distribución restringida (endémicas de México), los cuales deben considerarse como prioritarias para su conservación en bosques manejados.

Resultados y Discusión

En total, se registraron 13 especies de mamíferos medianos y grandes, 83 de aves, cuatro de anfibios y 12 de reptiles (Cuadro 1). Esto representa 45 % de los mamíferos medianos y grandes (^{Escalante et al., 2007}), 14 % de las aves, con excepción de las asociadas a ambientes acuáticos (^{Navarro-Sigüenza et al., 2007}), 4 % de los anfibios y 9 % de los reptiles (^{Flores-Villela y Canseco-Márquez, 2007}) de existencia total estimada de taxones de estos cuatro grupos en la FVT. Si se considera que la superficie de la FVT es de aproximadamente 156 mil km² (^{Ferrusquía-Villafranca, 2007}) y la del área boscosa donde se realizó el presente estudio abarca alrededor de 600 km² (0.4 %), se infiere que el único grupo mejor representado fue el de los mamíferos.

El análisis de completitud (C) indicó que el muestreo fue suficiente para registrar a la mayoría de las especies existentes en la zona de estudio (Cuadro 1), ya que el total por grupo taxonómico varió de un mínimo de 91.8 % para los anfibios a un máximo de 99.6 % para los mamíferos, con un poco menos para aves (98.9 %) y reptiles (98.6 %). En cuanto a los diferentes métodos de manejo forestal, en el MDS se lograron los valores más altos en los cuatro grupos, seguido por CS y MMOBI, aunque en las áreas bajo protección o sin manejo, la completitud y riqueza esperada fueron más altas que en estos dos y similares a lo registrado en MDS.

En el MDS se registró una mayor cantidad de especies de los cuatro grupos de vertebrados terrestres que en los rodales donde se utilizan los otros dos métodos de manejo forestal (Cuadro 1). Lo anterior se debe, principalmente, a las diferencias en el tamaño de las superficies: las del MMOBI y CS son menores que las correspondientes a MDS. Lo mismo ocurrió en el caso de los mamíferos y reptiles, y las cantidades de anfibios fueron mínimas. Es notable que en las áreas de protección no se registraran anfibios, pero sí reptiles. Posiblemente se deba a los cambios en humedad y temperatura ocasionados por la aplicación de las distintas etapas del ciclo de cortas y la gradual apertura del dosel (^{Iglesias-Carrasco et al., 2023}; ^{Sanczuk et al., 2023}), las cuales modifican las condiciones del hábitat para estos organismos ectotermos que dependen de fuentes externas de calor para regular su temperatura corporal.

Las curvas de Whittaker ilustran la estructura de las comunidades de cada grupo taxonómico: dominancia, equidad y riqueza de especies (Figura 2). La de aves es cóncava, con pendiente muy pronunciada al inicio (Figura 2A), lo que indica que tres especies, Myadestes occidentalis Stejneger, 1882, Myioborus pictus (Swainson, 1829) y Cyanocitta stelleri (Gmelin, 1788), son las más abundantes y dominan esta comunidad con una proporción de 9 a 12 %, seguidas por cinco (proporción de 4 y 6 %), y el resto (75 especies) con muy baja abundancia. La gráfica de mamíferos medianos y grandes tiende a ser más convexa (Figura 2B) con dos taxones cuya abundancia proporcional es de aproximadamente 30 % (Sylvilagus Gray, 1867 spp. y Sciurus aureogaster F. Cuvier, 1829), otras cuatro entre 7 y 10 % y el resto (seis especies) con alrededor de 1 %. Es decir, al menos la mitad tienen una abundancia similar.

A = Aves; B= Mamíferos medianos y grandes; C = Anfibios; D = Reptiles.

Figura 2 Curvas de Whittaker. 

Respecto a los reptiles, una lagartija (Sceloporus grammicus) fue la dominante con 23 % de los registros, cuatro acumulan entre 10 y 15 % y siete con menos de 5 %; la pendiente es menos marcada que las dos anteriores como consecuencia de una mayor equidad en la abundancia de los reptiles menos abundantes (Figura 2C). La curva de anfibios es un ejemplo de una comunidad pobre en especies y abundancia, lo que se nota por la pendiente recta y las diferencias proporcionales de 10 % entre cada una (Figura 2D). En comparación, la comunidad de aves fue la de mayor riqueza y la menos uniforme, seguida por la de mamíferos y reptiles con menos especies, pero mayor uniformidad, y la de anfibios fue la menos rica.

Conclusiones

En las áreas sujetas a métodos intensivos de manejo forestal, como el MDS, se observa una comunidad de mamíferos y aves más rica que en el MMOBI y CS, pero similar a las de áreas bajo protección, sin manejo. La riqueza y abundancia de anfibios y reptiles, la mayoría en alguna categoría de riesgo, son bajas en todos los métodos de manejo, especialmente en el MMOBI y CS, y casi ausentes en zonas de protección. Aunque esto se puede deber a las diferencias en los tamaños de muestra, el análisis de completitud indica que el muestreo fue suficiente para detectar a la mayoría de los taxones. Es también un reflejo de la dimensión de las áreas donde se aplican los métodos mencionados.

Las comunidades de aves y mamíferos muestreadas están dominadas por pocas especies (dos o tres) con abundancia alta, mientras que el resto tuvo pocos individuos. Las de anfibios y reptiles tienen menos especies, pero la mayoría con abundancias similares.

Por último, es importante que los responsables de los programas de manejo forestal consideren como prioritarias para su conservación a las especies que están en alguna categoría de riesgo en la NOM-059-SEMARNAT-2010 y las endémicas de México. Esto indica que son vulnerables a cambios en las condiciones de su hábitat, como los causados en la estructura y composición de la vegetación arbórea por las intervenciones silviculturales y otras actividades humanas.

Los inventarios taxonómicos son esenciales para el conocimiento de la biodiversidad en bosques productivos. Deben ser considerados como una herramienta para fundamentar planes para la aplicación de mejores prácticas para su conservación.