Introducción
Existen 20 especies de arroz (Familia: Poaceae), de las cuales sólo dos se cultivan como alimento; Oryza sativa L. es nativa de las regiones tropicales y subtropicales del sur de Asia, y Oryza glaberrima Steud es originaria de África Occidental (Habib et al., 2012; Reaño, 2008). Oryza sativa es el principal alimento en China, India, Indonesia, Bangladés y Vietnam, que comprenden el 54.5% de los habitantes en el mundo (FAOSTAT, 2019). Este cereal se cultiva en 115 países, donde se cosechan 162 millones de hectáreas, con una producción de 755 millones de toneladas. Los principales países productores son China (28 %), India (24 %), Indonesia (7 %), Bangladés (7 %) y Vietnam (6 %) (FAOSTAT, 2019).
Las semillas desempeñan un papel importante en la transmisión de patógenos, que pueden localizarse en lema, pálea, pericarpio y endospermo (Echeverría et al., 2013). La sobrevivencia de patógenos en semilla depende de la variedad, vigor, inóculo, condiciones ambientales, tipo de suelo, pH del suelo, proceso productivo, entre otros (Ghosh et al., 2018). El manchado del grano del arroz afecta la calidad y valor comercial (Pinciroli et al., 2003), así como el rendimiento hasta en un 6 % (Khamari, 2020). El manchado del grano es un problema que se presenta en la mayor parte de las regiones productoras del mundo; se caracteriza por la presencia de manchas o rayas de color marrón a negro en la lema y pálea, y que varían en tamaño, forma y color, dependiendo de los agentes causales (Gutiérrez y Mazzanti, 2015; Khamari, 2020).
A partir de granos de arroz se ha aislado una gran diversidad de hongos; en India se reportan 30 especies (Kumar et al., 2014), en Pakistán 29 (Akram y Shahzad, 2019), en Bangladés 25 (Sultana et al., 2020), en Chad 23 (Signaboubo et al., 2016), en Nigeria 9 (Yusuf et al., 2019) y en Tanzania 15 (Dossou y Silue, 2018). Algunos de estos hongos son patógenos conocidos que causan pérdidas considerables por aborto de semillas, calentamiento, muerte del embrión, pudrición de semilla, necrosis de raíces, muerte de plántulas, esclerotización, textura yesosa, desarrollo raquítico de plántulas y, en etapas posteriores, la presencia de enfermedades foliares o de panícula (Catalá et al., 2011; Gutiérrez y Mazzanti, 2015; Hernández et al., 2013; Pinciroli et al., 2003).
Las principales enfermedades del arroz son: añubio [Burkholderia gladioli (Zopf) Yabuuchi et al. y B. glumae (Kurita and Tabei) Urakami et al. = Pseudomonas glumae Kurita y Tabei], bakanae (Fusarium moniliforme J. Sheld.), grano negro [Curvularia lunata (Wakker) Boedijn], escaldadura de hoja [Microdochium oryzae (Hashioka & Yokogi) Samuels & I. C. Hallet], manchado de granos (ocasionado por un complejo de hongos), manchado (B. licheniformis Weigmann), mancha marrón [Bipolaris oryzae (Breda de Haan) Shoemaker], pudrición de semillas y tizón de plántulas [Bipolaris oryzae (Breda de Haan) Shoemaker, Sclerotium rolfsii Sacc.] y Fusarium sp. Link], quema del arroz (Pyricularia oryzae Cavara), stackburn [Fusarium pallidoroseum (Cooke) Sacc.] y Trichoconis padwickii Ganguly sin. Alternaria padwickii (Ganguly) M.B. Ellis, tizón de grano (Bacillus cereus Frankland & Frankland), tizón de hoja [Pantoea ananatis (Serrano) Mergaert], tizón de la panícula (Pseudomonas oryzihabitans Kodama) (Hou et al., 2020), tizón de vaina [Sarocladium oryzae (Sawada) W. Gams & D. Hawksw.] y Rhizoctonia solani J. G. Kühn, entre otras (Ahmed et al., 2013; Ashfaq et al., 2015; 2022; Bagri y Bhale, 2017; Catalá et al., 2011; Gutiérrez y Mazzanti, 2015; Kini et al., 2020; Mirghasempour et al., 2018; Pinciroli et al., 2003; Yu et al., 2022; Zafar et al., 2014).
En México existe poca información sobre las enfermedades del grano de arroz (Ruíz-Machuca et al., 2013; Salazar-Santiago et al., 2019); aunado a ello, la mayoría de los productores no realiza un manejo fitosanitario adecuado del cultivo, grano y semilla, lo que favorece la aparición de patógenos (Hernández-Arenas et al., 2012). El objetivo de este documento es presentar una revisión bibliográfica de los hongos asociados al manchado del grano del arroz, mencionar su distribución mundial y mostrar la importancia económica de la enfermedad en el mundo.
Metodología
Para la elaboración del presente documento se buscaron reportes científicos relacionados con: “manchado”, “grano”, “hongos” y “arroz” publicados en el periodo 2010-2022 en las siguientes revistas, bases de datos, buscadores y libros de texto: CONRICYT, GJPBCS, Semantic SCHOLAR, Agris, SciPress, CABI, Dialnet, Journal of Phytopathology and Pest Management, Journal of Plant Protection, APS Publications, AAES, Annual Reviews, CORE, JPAM, EBSCO, ELSEVIER, Journal of Plant Pathology and Microbiology, ACADEMIA, ACSESS, Google Scholar, Journal of Pharmacognosy and Phytochemistry, IJCMAS, PROQUEST, Redalyc, DRO, SciELO, Science Alert, ScienceDirect, Scopus, SpringerLink, SpringerNature, DOCPLAYER, Academic Journals y ResearchGate. La información encontrada fue analizada, organizada y sintetizada, y constituye el sustento del presente documento.
Resultados
A nivel mundial se han reportado 150 especies de hongos asociados al grano de arroz. Los hongos de mayor frecuencia son Aspergillus flavus Link (5.35 %), Aspergillus niger Tiegh (5.04 %), Bipolaris oryzae (Breda de Haan) Shoemaker (4.58 %), Curvularia lunata (Wakker) Boedijn (4.58 %), Fusarium oxysporum Schltdl (4.12 %), Fusarium moniliforme J. Sheld (3.97 %), Penicillium sp. Link (3.36 %), Alternaria alternata (Fr.) Keissl (3.21 %), Fusarium solani (Mart.) Sacc. (2.75 %), Alternaria padwickii (Ganguly) M. B. Ellis (2.59 %) y el 60.45 % restante lo constituyen 140 especies integradas en 36 géneros (Cuadro 1).
A nivel mundial, se ha reportado un complejo de hongos asociados al manchado del grano (Cuadro 2), que pueden ocasionar pérdidas económicas al reducir el rendimiento y calidad de grano (Archana y Prakash, 2013). En Pakistán, el manchado del grano ocasiona pérdidas de entre 10 y 50 % de la producción de arroz (Ashfag et al., 2015) y en la India entre 15 y 25 % (Bashyal, 2018). En Bangladés, 2.5 millones de toneladas de arroz se pierden anualmente por esta enfermedad (Sultana et al., 2020), lo que representa del 26 al 46 % de la producción (Kakoly et al., 2014). En Paraguay se reporta pérdida del 75 % de la germinación en semillas manchadas (Lezcano et al., 2017). En Asia subtropical se ha reportado que Bipolaris oryzae ocasiona pérdidas en rendimiento que oscilan del 26 al 52 % (Barnwal et al., 2013). En México se reportan 13 especies de hongos asociados a granos y semillas de arroz (Hernández et al., 2012; Ruíz-Machuca et al., 2013). Durante el año 2021 se confirmó en Campeche la presencia de un complejo de hongos formado por al menos 18 especies asociados al manchado de grano, siendo Fusarium (43.1 %), Bipolaris (20.2 %) y Curvularia (17.6 %) los más frecuentes (Sandoval-Martínez, 2021; Com. Pers.)1. A pesar de ser una enfermedad común en las zonas productoras de arroz, poco se sabe de los hongos asociados a ella. A continuación se presentan los más frecuentes, su distribución y características sobresalientes.
Hongo | Ahmed et al. (2013) | Sultana et al. (2020) | Signaboubo et al. (2016) | Rivero et al. (2012) | Archana y Prakash (2013) | Gopalakrishnan et al. (2010) | Kumar et al. (2014) |
Alternaria alternata | √ | √ | √ | √ | √ | ||
A. padwickii | √ | √ | √ | √ | √ | √ | |
Aspergillus flavus | √ | √ | √ | √ | √ | √ | √ |
A. niger | √ | √ | √ | √ | √ | √ | √ |
Bipolaris oryzae | √ | √ | √ | √ | √ | √ | √ |
Curvularia lunata | √ | √ | √ | √ | √ | √ | |
Fusarium moniliforme | √ | √ | √ | √ | √ | √ | |
F. oxysporum | √ | √ | √ | √ | √ | ||
F. solani | √ | √ | √ | ||||
Penicillium sp. | √ | √ | √ | √ | |||
Mohana et al. (2011) | Islam et al. (2012) | Sharma et al. (2016) | Ibiam et al. (2008) | Aurangzeb et al. (2014) | Kwaloe et al. (2018) | Ghosh et al. (2018) | |
Alternaria alternata | √ | √ | √ | √ | √ | √ | √ |
A. padwickii | √ | √ | √ | ||||
Aspergillus flavus | √ | √ | √ | √ | |||
A. niger | √ | √ | √ | √ | |||
Bipolaris oryzae | √ | √ | √ | √ | √ | √ | √ |
Curvularia lunata | √ | √ | √ | √ | √ | √ | √ |
Fusarium moniliforme | √ | √ | √ | √ | √ | √ | √ |
F. oxysporum | √ | √ | √ | √ | √ | ||
F. solani | √ | √ | √ | √ | |||
Penicillium sp. | √ | √ | √ | √ |
Alternaria alternata (Fries) Keissl
Ha sido reportada en Argentina (Pinciroli et al., 2013), Bangladés (Sultana et al., 2020), Chad (Signaboubo et al., 2016), India (Sharma et al., 2016), México (Hernández-Arenas et al., 2012), Pakistán (Rehman et al., 2018), Sudáfrica (Hossain et al., 2015) y Tanzania (Kwaloe et al., 2018). Alternaria alternata ocasiona pérdidas al afectar la calidad del grano y producir micotoxinas tales como alternariol (AOH), éter monometílico del alternariol (AME), altenueno (ALT), ácido tenuazónico (TeA) y altertoxinas (ATX-I y ATX-II) (Nguyen et al., 2018). AOH y AME son compuestos que inhiben la secreción de progesterona, afectando la reproducción de cerdos y otros mamíferos (Tiemann et al., 2009), mientras que ATX-II es genotóxico, capaz de dañar los ácidos nucleicos (Schwarz et al., 2012).
Alternaria padwickii (Ganguly) M. B. Ellis
Se ha reportado en Argentina (Pinciroli et al., 2013), Bangladés (Bhuiyan et al., 2013), Chad (Signaboubo et al., 2016), Egipto (Ibrahim et al., 2014), España (Catalá et al., 2011), India (Kumar et al., 2014), Irán (Monajjem et al., 2014), Nigeria (Yusuf et al., 2018), Pakistán (Aurangzeb et al., 2014) y Tanzania (Kwaloe et al., 2018). Alternaria padwickii reduce la calidad y germinación de la semilla, así como el crecimiento y vigor de las plántulas (Quintana et al., 2017). También ocasiona manchas en hojas y pudrición de raíces, así como de coleóptilos en plántulas (Mew y Gonzales, 2002).
Aspergillus flavus Link y Aspergillus niger Tiegh
Se han encontrado asociadas al manchado del grano y semilla de arroz en Bangladés (Sultana et al., 2020), Benín, Burundi, Camerún (Dossou et al., 2018), Chad (Signaboubo et al., 2016), India (Patel y Solank, 2017), Nigeria (Bolanle et al., 2019), Pakistán (Rehman et al., 2018), República Democrática del Congo y Senegal (Dossou et al., 2018). Estos hongos invaden el grano y semilla de arroz durante la fase de campo y almacenamiento (Webster y Gunnell, 1992) y son capaces de producir aflatoxinas, sustancias extremadamente tóxicas y cancerígenas para humanos y animales, además de reducir la germinación cuando prevalecen altas temperaturas (Islam et al., 2016; Warham et al., 1996).
Bipolaris oryzae (Breda de Haan) Shoemaker
Está presente en Bangladés (Deb y Khir, 2018), Chad (Signaboubo et al., 2016), Cuba (Rivero et al., 2012), Egipto (Ibrahim et al., 2014), Ghana (Aidoo et al., 2015), India (Naveenkumar et al., 2016), Irán (Monajjem et al., 2014), México (Salazar-Santiago et al., 2019), Pakistán (Akram y Shahzad, 2019) y Tanzania (Kwaloe et al., 2018). En Asia subtropical se han reportado pérdidas en rendimiento por afectación en la lámina foliar y reducción en el número de granos, peso y calidad (Elamawi et al., 2016; Elshenawy et al., 2018), además de ser una de las principales causas de baja germinación (Alam et al., 2014).
Curvularia lunata (Wakker) Boedijn
Se ha reportado en Argentina (Pinciroli et al., 2013), Bangladés (Ora et al., 2011), Chad (Signaboubo et al., 2016), Cuba (Rivero et al., 2012), Ghana (Aidoo et al., 2015), India (Mohana et al., 2011), México (Ruíz-Machuca et al., 2013), Nigeria (Bolanle et al., 2019), Pakistán (Aurangzeb et al., 2014) y Tanzania (Kwaloe et al., 2018). Curvularia lunata ocasiona el grano negro, reducción de germinación, ahogamiento de plántulas (Alam et al., 2014; Mew y Gonzales, 2002; Warham et al., 1996; Webster y Gunnell, 1992) y mancha foliar o tizón del arroz.
Fusarium moniliforme J. Sheld.
Se ha reportado en Bangladés (Naher et al., 2016), Chad (Signaboubo et al., 2016), Cuba (Duarte et al., 2014), Egipto (Ibrahim et al., 2014), India (Naveenkumar et al., 2017), Irán (Monajjem et al., 2014), México (Hernández-Arenas et al., 2012), Nepal (Pandey et al., 2020), Nigeria (Yusuf et al., 2018), Pakistán (Aurangzeb et al., 2014) y Tanzania (Kwaloe et al., 2018). Este hongo ocasiona el bakanae del arroz, pudrición de raíz y corona, ahogamiento, etiolación, atrofia, hipertrofia, panículas con granos vanos, esterilidad y granos manchados (Bashyal, 2018; Franco et al., 2018). La pérdida por esta enfermedad varía desde 3 hasta casi el 100 %, dependiendo de las variedades y condiciones climáticas (Franco et al., 2018; Pandey et al., 2020).
Fusarium oxysporum Schltdl
Se ha aislado de granos y semillas de arroz manchados en Bangladés (Naher et al., 2016), Camerún (Dossou et al., 2018), Estados Unidos de Norteamérica (Dossou et al., 2018), India (Kumar et al., 2017), Nigeria (Yusuf et al., 2018), Pakistán(Akram y Shahzad, 2019), Senegal (Dossou et al., 2018) y Togo (Dossou et al., 2018); puede ocasionar ahogamiento de plántulas con pérdidas en rendimiento del 8 al 50 % (Ma et al., 2019). Este hongo representa una amenaza a nivel mundial, pues su incidencia ha aumentado en los últimos años en China (Liu et al., 2019).
Perspectivas
El manchado del grano del arroz es una enfermedad presente en todo el mundo. En algunos países donde se ha documentado su presencia se reportan pérdidas considerables en la calidad y cantidad de granos y semillas. Esta enfermedad es ocasionada por un complejo de hongos, muchos de los cuales tienen el potencial de afectar la salud humana por las sustancias tóxicas que producen. En México esta enfermedad se ha estudiado muy poco, por lo que es necesario realizar investigación en relación con el impacto económico, incidencia, severidad e identificación de hongos asociados con la enfermedad. Es ineludible la necesidad de estudiar de manera simultánea las sustancias tóxicas derivadas de los hongos presentes y sus posibles efectos en la salud humana.
Conclusiones
A nivel mundial se han reportado al menos 150 especies de hongos en grano y semilla de arroz; algunos de ellos forman complejos y ocasionan la enfermedad denominada manchado del grano. Esta enfermedad demerita la calidad del grano, ocasionando pérdidas que pueden alcanzar el 50 %. Las semillas contaminadas pueden ser fuente de dispersión de patógenos a áreas donde no están presentes, y el grano puede ser portador de sustancias dañinas para el consumidor. Los principales hongos reportados a nivel mundial que ocasionan el manchado de grano son: Alternaria alternata, Alternaria padwickii, Aspergillus niger, Aspergillus flavus, Bipolaris oryzae, Curvularia lunata, Fusarium moniliforme y F. oxysporum. En México la información sobre esta enfermedad es muy escasa y representa una oportunidad para su investigación.