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Hidrobiológica
versão impressa ISSN 0188-8897
Hidrobiológica vol.18 supl.1 Ciudad de México Ago. 2008
Nitrógeno: elemento limitante para el crecimiento fitoplanctónico en un lago oligotrófico tropical
Nitrogen: The limiting nutrient for phytoplankton growth in an oligotrophic, tropical lake
Erik RamosHiguera1, Javier Alcocer2*, Elizabeth OrtegaMayagoitia2 y Antonio Camacho3
1 Programa de Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología, UNAM.
2 Proyecto de Investigación en Limnología Tropical (PILT), FES Iztacala, UNAM. Av. de Los Barrios 1, Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla, C.P. 54090 Edo. México, México. * Autor para correspondencia: jalcocer@servidor.unam.mx.
3 Departamento de Microbiología y Ecología & Instituto Cavanilles de Biodiversidad y Biología Evolutiva. Universidad de Valencia. E46100 BurjassotValencia. España.
Recibido: 8 de enero de 2007
Aceptado: 23 de enero de 2008
RESUMEN
El presente estudio tuvo como propósito evaluar si las concentraciones naturales de fósforo y nitrógeno limitaban la biomasa fitoplanctónica en el Lago Alchichica. Se aplicaron tratamientos de enriquecimiento con nitrógeno, fósforo y nitrógeno + fósforo durante las dos etapas características de la hidrodinámica del lago: estratificación y mezcla. Se dio seguimiento al potencial de crecimiento algal mediante la evaluación fluorométrica in vivo de los cambios diarios de la concentración de clorofila a expresados como porcentaje de cambio relativo con respecto al testigo (T). Durante la época de mezcla la respuesta al enriquecimiento fue limitada y la comunidad de fitoplancton no modificó su composición ni abundancia. Contrariamente, durante la época de estratificación la adición de nutrimentos favoreció el crecimiento del fitoplancton modificando su composición y abundancia. Los resultados muestran que el nitrógeno es el nutrimento que principalmente podría limitar el crecimiento algal en el lago Alchichica como ha sido encontrado en otros lagos tropicales, a diferencia de los lagos templados en donde se ha encontrado que el nutriente limitante es el fósforo. La adición de un solo nutrimento produjo sólo un breve incremento en el crecimiento en tanto el otro nutrimento se agotó. Sin embargo, cuando ambos nutrientes fueron añadidos, el crecimiento fue sostenido y se produjo una respuesta importante y detectable.
Palabras clave: Fitoplancton, nutrientes, clorofila a, Alchichica, lago salino.
ABSTRACT
The purpose of the present study was to evaluate if the available phosphorus and nitrogen concentrations were limiting the phytoplankton biomass in Lake Alchichica. Here we present a series of nutrient enrichment experiments (nitrogen, phosphorus, nitrogen + phosphorus) conducted in the two characteristic stages of the lake's hydrodynamics: stratification and mixing. We followed up the algal growth potential through in vivo fluorometric analysis of chlorophyll a changes expressed as relative change percentage regarding the control. The nutrient enrichment experiment during the circulation period did not modify significantly the phytoplankton growth or the species. Opposite, during the stratification period, the nutrient addition promoted the phytoplankton growth significantly by modifying its composition and abundance. The results showed that nitrogen is the most likely nutrient limiting phytoplankton growth in Lake Alchichica as has been found in other tropical lakes, opposite to temperate lakes where phosphorus has been found to be the limiting nutrient. The enrichment of one nutrient without the other produced only a brief growth enhancement until depletion of the other nutrient occured. However, when both nitrogen and phosphorus were added, enhanced algal growth were sustained and produced substantial and detectable responses.
Key words: Phytoplankton, nutrients, chlorophyll a, Alchichica, saline lake.
INTRODUCCIÓN
El fitoplancton como productor primario juega un papel importante tanto en la circulación de materiales como en el flujo de energía de los ecosistemas acuáticos. Su presencia controla a menudo el crecimiento, la capacidad reproductora y las características de las poblaciones de otros organismos acuáticos (Kuang et al., 2004). La variación de la tasa de producción primaria del fitoplancton en los lagos templados está regulada por factores como la temperatura, la radiación solar disponible, la concentración de nutrimentos, el consumo por parte de los herbívoros, el parasitismo y la competencia (Wetzel, 2001). En los lagos tropicales la temperatura no es importante debido a su poca variación, siendo los factores principales la cantidad de radiación subacuática y la disponibilidad de nutrimentos (Esteves, 1988).
La cantidad de luz disponible para el fitoplancton está influenciada por la frecuencia y la profundidad de la mezcla vertical, que puede determinar la intensidad de luz dentro del lago (Melack, 1996). Por otro lado, el fitoplancton de la mayoría de los lagos tropicales presenta variaciones estacionales pronunciadas que generalmente corresponden con variaciones en la precipitación, salida de agua o la mezcla vertical del lago, variables que influyen de manera directa en la concentración de nutrimentos. El reciclamiento de nutrimentos depende, en gran medida, de la mezcla (regeneración en la capa de mezcla, regeneración en los sedimentos en contacto con la capa de mezcla y transferencia de nutrimentos a la capa de mezcla desde la columna de agua debajo de la capa de mezcla) la cual controla, para una carga de nutrimentos y tiempo de residencia hidráulica dados, la disponibilidad de nutrimentos (Lewis, 1996).
Los nutrimentos tales como el nitrógeno y el fósforo resultan de suma importancia para la producción primaria y su escasez limita la fotosíntesis del fitoplancton. Esta limitación involucra la concentración de nutrimentos por debajo de los niveles que permiten al fitoplancton mantener su tasa máxima de crecimiento (Lampert & Sommer, 1997).
Para evaluar la intensidad de la limitación del crecimiento fitoplanctónico causada por la escasez de uno o varios nutrimentos se han utilizado bioensayos con microalgas en los que se adicionan nutrimentos en concentraciones elevadas. Un aumento en la biomasa algal se considera indicativo de que el nutrimento añadido limitaba el crecimiento. Sin embargo, la adición de nutrimentos no sólo origina cambios en la biomasa algal, sino también en las especies dominantes (López & DávalosLind, 1998). Los bioensayos realizados en cuerpos acuáticos de latitudes templadas han identificado al fósforo como el nutrimento que a menudo limita el crecimiento algal (Golterman, 1983). En contraste, algunos estudios realizados en lagos de áreas tropicales muestran al nitrógeno como el nutrimento limitante del crecimiento algal (Lewis, 2002), por ejemplo en el lago Titicaca, BoliviaPerú (Wurtsbaugh et al., 1985).
El presente estudio tuvo como propósito evaluar si las concentraciones naturales de fósforo y nitrógeno limitaban la biomasa fitoplanctónica en el lago Alchichica, durante dos etapas contrastantes de su hidrodinámica: una larga estratificación y un breve periodo de mezcla (Alcocer et al., 2000), para lo cual se realizaron bioensayos de enriquecimiento en condiciones experimentales controladas (i. e., microcosmos). Lo anterior proporcionó evidencia para dilucidar el papel que juega el nitrógeno sobre el crecimiento fitoplanctónico de los lagos tropicales.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio. Alchichica es un lago cráter ubicado en la región central de México (19° 24' N, 97° 24' W) a una altitud de 2,345 m s.n.m. La temperatura ambiental anual varía de 5.5 °C a 30 °C, con un valor medio de 14.4 °C. El clima es templado seco, con verano seco y poca oscilación térmica (BS1 w"k'(i')g; García, 1988), con una precipitación anual menor a 400 mm y una tasa de evaporación de 1,600 mm (promedio de datos de 19962002 del Servicio Meteorológico Nacional).
El lago tiene 62.0 m de profundidad máxima y 40.9 m de profundidad media, un área superficial de 2.3 km2, su longitud de línea de costa es 5.06 km y alberga un volumen 94,214,080 m3 de agua salina (8.5 ± 0.2 g L1) y de pH básico (9.0 ± 0.1), en la que predominan los iones de sodio, magnesio, cloro y bicarbonato (Filonov et al., 2006; Vilaclara et al., 1993).
Su hidrodinámica lo caracteriza como un lago monomíctico cálido tropical. La mezcla se lleva a cabo de finales de diciembre a principios de enero durante la época fría y seca, permaneciendo estratificado el resto del año, que corresponde a la época cálida de lluvias (finales de marzo a principios de diciembre; Alcocer et al., 2000). Con base en su concentración promedio de clorofila a (< 5 µg L1), Alchichica está catalogado como oligotrófico (Oliva et al., 2001).
Diseño experimental. Los bioensayos se realizaron durante dos estadios contrastantes y característicos de la hidrodinámica del lago, estratificación y mezcla, que correspondieron a los meses de julio de 2004 y febrero de 2005, respectivamente. Las muestras de agua con fitoplancton nativo se tomaron a lo largo de la capa de mezcla en la zona central del lago, a 18 m durante la estratificación y de toda la columna durante la mezcla, empleando una bomba de diafragma marca Jabsco modelo 36680 (12V, 710A, 20.8 LPM) para evitar daño mecánico a los organismos. Las muestras fueron filtradas in situ a través de una malla de 63 µm para eliminar el zooplancton filtrador, debido a que al alimentarse del fitoplancton podría interferir en el desarrollo del bioensayo. El agua con el fitoplancton se almacenó en condiciones de oscuridad y a baja temperatura (4°C) hasta el momento de realizar el experimento en un laboratorio de campo, el cual se llevó a cabo lo más pronto posible (i. e., de 3 a 4 horas después de la toma de muestra).
Las submuestras de agua (1 L) con el fitoplancton nativo se incubaron en matraces Erlenmeyer en posición vertical sobre un agitador orbital marca Bigger Bill (21" x 21") que proporcionó agitación constante a 50 rpm para evitar la sedimentación del fitoplancton. Los bioensayos se mantuvieron iluminados con luz blanca fluorescente (120 uE m2 seg1), valor medio de luz de saturación para la fotosíntesis (Lewis, 1987); el fotoperiodo fue similar al medido en el lago (12 h luz : 12 h oscuridad). La temperatura de los cultivos se mantuvo a 18 ± 1 °C, la cual corresponde a la temperatura promedio anual registrada en la capa de mezcla del lago Alchichica (Alcocer et al., 2000).
El bioensayo incluyó cuatro réplicas de cada uno de los cuatro tratamientos siguientes: un testigo (T) sin adición de nutrientes, adición de N (NaNO3) a una concentración de 2.5 µmol L1, adición de P (KH2PO4) a una concentración de 0.3 µmol L1 y adición simultánea de N y P (NP) en las mismas concentraciones.
La concentración de clorofila a in vivo se determinó al inicio de cada bioensayo y cada 24 horas hasta el final del experimento, empleando un fluorómetro de campo (Turner Designs) calibrado con un estándar primario Turner Designs liquid chlorophyll "a" standard in 90% Acetone (10850).
Para determinar el potencial de crecimiento algal (AGP por sus siglas en inglés) los resultados de las lecturas de clorofila a se expresaron como porcentaje de cambio con respecto a los testigos (BernalBrooks et al., 2003), utilizando la lectura del último día en el que se observó un incremento sostenido de clorofila a. Estos valores de fluorescencia máxima de clorofila a se analizaron estadísticamente con un análisis de varianza (ANDEVA) de una vía y post hoc de Tukey, para determinar diferencias significativas entre los tratamientos y el testigo, empleando software estadístico (SPSS 13.0).
Para determinar la densidad y composición del fitoplancton se tomaron muestras al inicio y final de cada bioensayo, fijándolas con solución ácida de lugol (1% concentración final). Los conteos se realizaron en un microscopio invertido Leica mediante el método de Utermöhl (1958). La biomasa se determinó con el cálculo del biovolumen para cada una de las especies presentes, empleando formas geométricas similares a las células del fitoplancton (Hillebrand et al., 1999; Sun & Liu, 2003).
Parámetros limnológicos. En el lago Alchichica se realizaron simultáneamente con los bioensayos, mediciones de temperatura, conductividad estandarizada a 25 °C, pH y oxígeno disuelto en intervalos de un metro, empleando una sonda multiparamétrica Hydrolab modelo Datasonde 4 conectada a un analizador de datos Hydrolab modelo Surveyor 4.
Se tomaron muestras de agua a diez profundidades a lo largo de la columna de agua para la determinación de PPO4 (fósforo soluble reactivo) y NNO3 las cuales fueron filtradas in situ a través de un filtro de membrana de policarbonato de 0.45 µm de apertura de poro y depositadas directamente en viales de plástico, almacenándose en condiciones de oscuridad y congelación hasta su análisis posterior en el laboratorio. Para el análisis de los nutrimentos se siguieron métodos estándar (Strickland & Parsons, 1972) adaptados para su uso en un sistema autoanalizador de flujo segmentado (SFA) Skalar Sanplus (Føyn et al., 1981).
RESULTADOS
Variables limnológicas. En el mes de julio de 2004 el lago se encontró estratificado térmicamente (Fig. 1), el epilimnion (análogo a la capa de mezcla) se extendió hasta los 18 m y el metalimnion se localizó entre 18 y 28 m. La variación de la temperatura entre la superficie y el fondo fue de 18.7 °C a 14.3 °C, con una variación de 3 °C en la termoclina. La concentración de oxígeno disuelto en el epilimnion varió de 7.7 a 6.6 mg L1 disminuyendo en el metalimnion hasta llegar a 0.3 mg L1 a los 27 m y a partir de los 28 m el hipolimnion del lago permaneció anóxico. El valor promedio de pH en la columna fue de 8.7 y la conductividad fue de 11.6 mS cm1, ambos con reducida variación. La concentración promedio de NNO3 y PPO4 disponible en la capa de mezcla fue de 0.21 y 0.25 µmol L1, respectivamente.
En el mes de febrero de 2005 el lago se encontró mezclado, la temperatura varió de 16 °C a 14.3 °C entre la superficie y el fondo, con el mayor cambio en el primer metro de profundidad con 0.8 °C. La concentración de oxígeno disuelto en la columna disminuyó de 7.1 mg L1 en superficie a 3.4 mg L1 en el fondo. El valor promedio de pH en la columna fue de 9 y la conductividad fue de 11.8 mS cm1, ambos parámetros con una reducida variabilidad. La concentración promedio de NNO3 y PPO4 disponible en la columna fue de 0.53 y 0.82 µmol L1, respectivamente.
Bioensayos. En la época de estratificación (julio; Fig. 2) las lecturas de clorofila a disminuyeron al día 7 del bioensayo en los tratamientos T, P y NP, por lo cual el AGP se determinó al día 6, cuando se registraron los valores máximos de clorofila a. El tratamiento que presentó un valor máximo de AGP fue el enriquecido con NP en un 75%, el cual fue significativamente mayor (Tabla 1; F = 46.525, n = 16, p <0.05) que los demás tratamientos. El tratamiento con N, segundo en crecimiento con un AGP de 24%, presentó diferencias significativas con respecto a T. Por último, el tratamiento con P generó la menor respuesta (17%) sin mostrar diferencia significativa con respecto a T.
En la época de mezcla (febrero; Fig. 2) las lecturas de clorofila a disminuyeron al día 3 del bioensayo en los tratamientos P, N y NP, por lo cual el AGP se determinó al día 2. Los valores máximos de AGP se presentaron en los tratamientos con NP y N con un 10% en ambos casos, no mostrando diferencias significativas entre ellos pero sí con respecto a T (Tabla 1; F = 8.362, n = 16, p <0.05). El tratamiento P nuevamente generó la menor respuesta con un 6%, sin llegar a ser diferente significativamente con respecto al tratamiento T.
Fitoplancton. Las especies más representativas (expresadas como biovolumen) de la comunidad fitoplanctónica presente en la capa de mezcla durante la estratificación (Fig. 3) fueron dos especies de clorofitas del género Oocystis, O. parva W. West & G.S. West y O. submarina Lagerheim; ambas constituyeron el 85% del biovolumen de fitoplancton total (70% y 15%, respectivamente). La siguiente especie en importancia fue la clorofita Monoraphidium minutum (Nägeli) KomárkováLegnerová con 12% y el resto estuvo constituido por la cianobacteria Nodularia cf. spumigena Mertens ex Bornet et Flahault y las diatomeas Chaetoceros elmorei Boyer y Cymbella mexicana (Ehrenberg) Cleve. El enriquecimiento con nutrimentos dio como resultado un aumento en la biomasa fitoplanctónica y cambios en la dominancia de las especies, siendo M. minutum la que presentó el mayor crecimiento, cercano al 40% en el tratamiento con P y por arriba del 60% en los tratamientos con N y NP. O. parva y O. submarina se mantuvieron sin cambios aunque su importancia porcentual relativa al total del fitoplancton disminuyó a un 50% aproximadamente en el tratamiento P y a menos de un 30% en los tratamientos N y NP.
Durante la época de mezcla, las especies más representativas en biomasa fueron la diatomea Cyclotella alchichicana Oliva, Lugo, Alcocer et Cantoral, M. minutum, O. parva y O. submarina, con un 19%, 43%, 28% y 8%, respectivamente y el resto estuvo constituido por las diatomeas Cyclotella choctawhatcheeana Prasad y C. elmorei. El enriquecimiento con nutrimentos incrementó la biomasa fitoplanctónica, pero no modificó la dominancia de especies. Las especies del fitoplancton se mantuvieron, en los distintos tratamientos, en proporciones similares a las del inicio del bioensayo.
La concentración de nutrimentos en un lago está asociada a los periodos de mezcla y estratificación de la columna de agua, como puede constatarse comparando las concentraciones de NNO3 y PPO4 medidas en el lago Alchichica en este estudio, que fueron más altas durante la mezcla de la columna de agua. Esto responde a que durante la estratificación se establece un gradiente de densidad en la columna, el cual reduce el flujo de nutrimentos a los estratos superiores del lago (Camacho et al., 2003), situación que limita el crecimiento fitoplanctónico y permite mantener condiciones de oligotrofia durante la mayor parte del año. Durante la mezcla, en contraparte, los nutrimentos disueltos en la zona profunda del lago se difunden hacia las zonas superficiales, incrementando su concentración a lo largo de la columna y favoreciendo el crecimiento fitoplanctónico (Wetzel, 2001).
A menudo, la estimación del nutrimento limitante para el crecimiento del fitoplancton se realiza comparando la proporción de los nutrimentos N:P respecto al cociente de Redfield (1958) establecido en 16:1. En el caso del lago Alchichica la relación N: P varió entre 0.2 y 1.7 en la columna de agua durante la estratificación y mezcla, lo cual supone una deficiencia de N.
Talling y Talling (1965), con base en información de lagos del este y centro de África, concluyen que regionalmente prevalecía una limitación de N y no de P. Adicionalmente, como se mencionó en la introducción, existe evidencia creciente (Lewis, 1996; Talling & Lemoalle, 1998) de que la limitación por N es de amplia distribución en los lagos y ríos tropicales (e. g., África, Asia, América del Sur). Lewis (2002) indica que esta evidencia es "mostly circumstantial rather than experimental, but involves several kinds of indicators that are known to correlate well with experimental evidence". En este caso, los resultados de los bioensayos con enriquecimiento de nutrientes proporcionaron evidencias experimentales complementarias a las obtenidas por medio del cociente de Redfield.
Los valores máximos de AGP, que es un indicador de la intensidad de la limitación del crecimiento fitoplanctónico, se registraron durante la estratificación, época en la cual los nutrientes en la capa de mezcla son limitados. En estas condiciones la biomasa fitoplanctónica disminuyó considerablemente, por lo tanto el incremento de nutrimentos en los bioensayos generó una respuesta favorable con respecto al crecimiento algal. Los valores mínimos de AGP se registraron en el mes de febrero, época en la cual el lago se encuentra en su fase de mezcla y la concentración de nutrimentos es mayor y homogénea en la columna de agua, lo que genera un incremento en la biomasa fitoplanctónica. Debido a lo anterior, la adición de nutrientes en los bioensayos realizados durante la mezcla (febrero) tuvo un efecto menor en el crecimiento de fitoplancton y por consecuencia en los valores de AGP.
Los resultados encontrados en el lago Alchichica concuerdan con los reportados por Elser et al. (1990) para 60 lagos templados, en los cuales se realizaron bioensayos de enriquecimiento con nutrientes empleando, al igual que en esta investigación, comunidades fitoplanctónicas nativas, en las que el enriquecimiento con NP generó una mayor respuesta en el crecimiento de la biomasa fitoplanctónica (47%). Sin embargo, en el estudio de Elser et al. (1990) fue el P (27%) y no el N (11%) el nutrimento que añadido de forma individual generó un crecimiento diferencial en el mayor porcentaje de los casos.
La baja respuesta del enriquecimiento con un solo nutrimento con respecto al enriquecimiento combinado es consistente, ya que la adición de un solo nutrimento genera una respuesta en tanto que el otro nutrimento se agota, por lo que cuando ambos nutrimentos son añadidos, el crecimiento es sostenido y la respuesta detectable (Elser et al. 1990). Por tanto, fue el crecimiento diferencial con respecto al testigo, la respuesta que reveló más claramente cual era el nutrimento limitante en el bioensayo. Consistentemente los tratamientos N generaron un crecimiento de la biomasa fitoplanctónica significativamente mayor (Tabla 1) que el tratamiento T, en los dos bioensayos. El crecimiento en el tratamiento con P en los dos bioensayos no fue significativamente mayor que ningún otro tratamiento. Así pues, concluimos que el nitrógeno es el elemento que principalmente podría limitar el crecimiento algal en el lago Alchichica, lo cual confirma lo sugerido por un cociente de Redfield <16.
La limitación del crecimiento del fitoplancton por deficiencia de N es común en los lagos tropicales debido principalmente a la pérdida de este elemento por procesos de desnitrificación promovidos por temperaturas más elevadas así como por los largos periodos de anoxia hipolimnética (Lewis, 2002). Otra condición que favorece esta limitación es la abundancia de P en el terreno volcánico joven de las regiones tropicales y subtropicales (Carignan & Planas, 1994). Sin embargo, bioensayos de enriquecimiento con nutrientes realizados en lagos mexicanos muestran resultados contradictorios: limitación por deficiencia de N en el caso del lago de Chapala (Dávalos et al., 1989), limitación por deficiencia de P para el Río Grande de Morelia y algunos embalses del mismo sistema (López & DávalosLind, 1998) y colimitación en el lago de Pátzcuaro (BernalBrooks et al., 2003). Desafortunadamente las características de estos sistemas acuáticos (i.e., someros, eutróficos y dulceacuícolas) no permiten contrastar los resultados aquí obtenidos. Sin embargo, estudios en ambientes templados como en los lagos Walker (Beutel et al., 2001) y Mono (Jellison & Melack, 2001), que presentan características similares a las del lago Alchichica (i.e., profundos y salados), concluyen que el nutrimento limitante del crecimiento algal es el N.
Las especies más representativas del fitoplancton identificadas en este trabajo tales como Cyclotella alchichicana (Oliva et al., 2006), Oocystis parva y O. submarina (Galat et al., 1981), Monoraphidium minutum (Comas, 1996) y Nodularia cf. spumigena (Oliva et al., 2001), son habitantes de ambientes salinos. Durante la estratificación, los nutrientes se agotan en la capa de mezcla del lago y debido a esto, las especies que pueden adaptarse mejor a un déficit de nutrimentos pueden mantener sus poblaciones; en este caso las clorofitas O. parva y O. submarina parecen ser las que mejor responden. El mayor crecimiento de M. minutum y la disminución de O. parva y O. submarina en los distintos tratamientos, es una consecuencia de la capacidad superior de la primera para obtener y asimilar nutrimentos a una mayor velocidad que las últimas, confirmando su clasificación como una especie oportunista que explota con éxito los pulsos repentinos de nutrimentos (Reynolds, 1988).
En conclusión, durante la época de mezcla los nutrimentos no limitaron el desarrollo del fitoplancton ya que la respuesta de crecimiento al enriquecimiento fue limitada y las especies presentes (Cyclotella alchichicana, Monoraphidium minutum y en mucho menor medida Oocystis parva y O. submarina) no modificaron su abundancia por la adición de nutrimentos. Por el contrario, durante la época de estratificación (julio) la adición de nutrimentos promovió significativamente el crecimiento del fitoplancton y favoreció a M. minutum quien dominó sobre O. parva y O. submarina. Los resultados encontrados indican que el N es el nutrimento que más probablemente esté limitando la producción primaria en el lago Alchichica, lo cual apoya lo encontrado para otros lagos de la zona tropical a diferencia de los de la templada en los que el limitante es el P. Sin embargo, el mayor crecimiento se obtuvo cuando ambos nutrimentos fueron añadidos ya que, al parecer, la adición de un solo nutrimento genera una respuesta breve en tanto que el otro nutrimento se agota.
AGRADECIMIENTOS
La presente investigación fue parcialmente apoyada por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT41667). Los autores agradecen a L. Peralta (FES Iztacala, UNAM) por su apoyo en el campo, S. Castillo (ICMyL, UNAM) por el análisis de nutrimentos y L.A. Oseguera (FES Iztacala, UNAM) por el apoyo en campo y escritorio.
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