INTRODUCCIÓN

La zona costera veracruzana en México cuenta con un amplio litoral en donde se realizan diferentes actividades turísticas (uso de playas), económicas (urbano-portuario, comercial y gastronómico), sociales, culturales y deportivas (^{Gallegos, 2008}). Además, las zonas costeras son consideradas centros de recreación turística con gran cantidad de biomasa microscópica de diferentes especies en agua y sedimentos (^{Manjarrez et al., 2019}). La zona conurbada Veracruz-Boca del Río se distingue por encontrarse en constante desarrollo económico, ligado al turismo y la industria; en estos municipios existe una evidente interacción entre los ecosistemas y el desarrollo económico. Veracruz cuenta con el puerto industrial más importante del Golfo de México y presenta un gran desarrollo urbano, mientras que Boca del Río se caracteriza por el desarrollo de actividades comerciales favoreciendo las necesidades del sector turístico (^{Pérez-Ruíz, 2012}).

Existen diversos agentes patógenos infecciosos presentes en la arena de las playas que pueden provocar enfermedades al huésped. Por casi dos décadas, los estudios sobre parásitos en arenas de playas han sido considerados como temas de calidad sanitaria de importancia para enfrentar los problemas de salud pública y contaminación ambiental, específicamente en regiones tropicales y subtropicales, siendo Brasil el país que cuenta con más publicaciones al respecto (^{Manjarrez et al., 2019}).

Los cambios acelerados en el estilo de vida de los seres humanos traen niveles importantes de estrés en los individuos, que puede ocasionar problemas de salud, afectando la calidad de vida (^{Suárez et al., 2014}; ^{Obando et al., 2017}). En este sentido, existe evidencia de la influencia positiva de la interacción humano-animal, y sus potenciales beneficios en la salud psicológica y fisiológica del ser humano (^{Wood et al., 2005}; ^{Díaz & Olarte, 2016}). Por tanto, es común observar a los animales domésticos (caninos) en compañía de sus dueños durante paseos o rutinas de ejercicio en espacios públicos, en la naturaleza (^{Díaz & Olarte, 2016}) y/o en centros de recreación turística, como las playas. Sin embargo, debido a la falta de recomendaciones sanitarias o buenas prácticas de higiene durante el paseo de los animales domésticos en las playas, se ha reportado descuido e indiferencia de los cuidadores al momento de la recolección de la materia fecal (^{Vélez-Hernández et al., 2014}). Esta actividad, deteriora la calidad ambiental y sanitaria de las playas e incrementa el riesgo y la probabilidad de infección humano-parásito (^{Manjarrez et al., 2019}; ^{Párraga et al., 2022}).

Los helmintos, comúnmente conocidos como parásitos, reportados frecuentemente en suelos del trópico y subtrópico son: Toxocara canis Werner, 1782, Ancylostoma sp. (anquilostomídeos) (^{Morales et al., 2016}; ^{Medina-Pinto et al., 2018}) y Strongyloides sp. (^{Rocha et al., 2011}; ^{Guerrero-De Abreu et al., 2020}). Estos afectan principalmente a niños y personas inmunosuprimidas (^{Morales et al., 2016}); producen infecciones de sintomatología variada como respuesta inmunológica de la adaptación entre el huésped y el hospedero. Por ejemplo, la toxocariasis origina urticaria crónica, nódulos cutáneos, prurito y diversas formas de eczema (^{Hernández et al., 2018}); por su parte, la uncinariasis (larva migrans cutánea) se manifiesta en forma de dermatosis, pápula eritematosa pruriginosa, ampollas en los pies, glúteos y los muslos (^{Plascencia et al., 2013}; ^{Armendáriz, 2014}; ^{Hernández et al., 2018}).

La contaminación del suelo por materia fecal canina suele ser un problema importante de salud pública; sin embargo, es un tema que no ha sido estudiado ampliamente a pesar de incidir a nivel mundial (^{Rocha et al., 2011}).

La presencia de parásitos de importancia zoonótica para la salud pública en playas es un área de oportunidad para la investigación científica porque permite correlacionar la presencia de estos parásitos con la calidad sanitaria de las playas e identificar el riesgo que constituyen para los usuarios (^{Manjarrez et al., 2019}). Actualmente, las autoridades sanitarias estatales y federales realizan el muestreo y análisis del agua considerando sólo bacterias. Por tanto, el presente estudio tiene como objetivo evaluar la presencia de formas parasitarias de importancia zoonótica en playas arenosas de la zona conurbada Veracruz-Boca del Río, que inciden en el Sistema Arrecifal Veracruzano y caracterizar los sitios de estudio con base a las actividades antrópicas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio: Se seleccionaron seis playas en la zona conurbada Veracruz-Boca del Río, localizadas en la región sotavento de Veracruz entre los paralelos 19°03’ y 96°16’ de latitud Norte y los meridianos 96°06’ y 96°21’ de longitud Oeste. En cada playa se asignó diferente número de sitios de muestreo (Tabla 1, Fig. 1) de acuerdo con su longitud y accesibilidad.

Figura 1 Sitios de muestreo de materia fecal canina y arena en playas de la zona conurbada Veracruz-Boca del Río. 

Los criterios de selección de playas fueron los diversos servicios ambientales (en zona seca y húmeda) que prestan a la población (^{MEA, 2005}), tales como provisión (alimento), regulación (climática, erosión, biológica y protección contra desastres naturales), cultural (espiritual, recreación y educacional) y soporte (biodiversidad, formación de suelo y ciclos de nutrientes). Además, se consideró la afluencia de visitantes locales y turistas nacionales e internacionales, presencia de drenajes pluviales y descargas, afluencia de mascotas (caninos) y presencia de heces fecales.

Muestreo: Se realizó un total de cinco muestreos durante el periodo comprendido de junio a octubre de 2021, correspondientes a la temporada de lluvias (abril-agosto) y nortes (vientos arrachados predominantes de septiembre a marzo) reportadas por ^{Farías (1991)} para la zona costera. El muestreo se llevó a cabo entre las 6:00 am y 12:00 pm; se registró in situ la temperatura y el pH del suelo (medidor electrónico marca Oem). Además, se registraron en una bitácora la presencia de vertimientos de aguas pluviales y/o descargas, bañistas, mascotas (caninos), heces fecales, basura u otros.

En cada sitio se recolectaron dos muestras de 500 g de arena superficial en la zona seca y húmeda. De acuerdo con lo propuesto por ^{Guerrero-De Abreu et al. (2015)}, la muestra húmeda se recolectó a la orilla del mar y la muestra seca aproximadamente a 14 m de la orilla. Se utilizó un cilindro de PVC de 10 cm de diámetro, el cual fue sumergido en la arena a 15 cm de profundidad, y con una pala de plástico se procedió a recolectar la muestra en una bolsa de polietileno de cierre hermético.

También fueron recolectadas muestras de material fecal canina, la cual fue identificada por su morfología, tamaño, color y consistencia. La recolecta se realizó en sitios cercanos a la toma de muestras de arena superficial en zonas secas, con la finalidad de comparar las formas parasitarias encontradas en ambos tipos de muestra (^{Pedroza et al., 2017}). Todas las muestras fueron transportadas en una hielera al laboratorio para ser analizadas en las primeras 72 h posteriores a su recolección. En total se recolectaron 20 muestras de arena por muestreo y 19 muestras de materia fecal (canina) durante el periodo de estudio.

Procesamiento y análisis de muestras: El análisis se llevó a cabo en el Laboratorio de Investigación y Recursos Acuáticos del Instituto Tecnológico de Boca del Río. Se pesaron 250 g de cada muestra, la cual se secó a 40 °C de 24 a 48 h en un horno marca Felisa para determinar el porcentaje de humedad. Posteriormente, fue tamizada a 250 micras de diámetro de poro para eliminar basura y partículas de mayor tamaño. Se emplearon 50 g para su análisis por el método de sedimentación espontánea en copa, usando la técnica de lavado con solución salina al 0.85 % (^{Guerrero-De Abreu et al., 2014}, ²⁰¹⁵) y una solución detergente Tween 80 al 0.1 % para despegar los huevos y/o formas parasitarias de los granos de arena (^{Pérez-Sarasqueta & Raña-López, 2016}).

Posteriormente, las muestras se dejaron sedimentar en copas cónicas y 24 h después se colocaron porciones de sedimento en cajas petri para ser observadas al microscopio óptico (4x, 10x y 20x) para identificar cualquier forma parasitaria. Se usaron 20 g de arena superficial para el desarrollo de la técnica de flotación de Willis y se colocaron en recipientes de boca ancha. Para el análisis de la materia fecal se usaron 2 g de muestra y se colocaron en un tubo de ensayo de 10 ml. En ambos casos, se agregó solución saturada de MgSO₄ (^{Cassenote et al., 2011}; ^{Pérez-Sarasqueta & Raña-López, 2016}) y Tween 80 al 0.1 % hasta alcanzar el volumen máximo del recipiente; se colocó un portaobjetos para recolectar las estructuras parasitarias presentes en la muestra y posteriormente, se colocó una gota de Yodo-Lugol, se cubrió con un cubreobjeto y se observó al microscopio (10x, 20x y 40x) la presencia de huevos de helmintos o alguna forma parasitaria.

Las estructuras parasitarias observadas en las muestras fueron fotografiadas y medidas con un micrómetro adaptado al ocular del microscopio óptico, esto para su posterior identificación con base en sus características morfológicas. La identificación del género se realizó a través de las características taxonómicas propuestas por ^{Foreyt (2002)} y ^{Taylor et al. (2007)} y confirmadas de acuerdo con ^{González-Horna e Iglesias-Osores (2018)} y ^{Silva-Díaz (2018)}. Los datos fueron analizados según su procedencia (área de húmeda y seca), presencia-ausencia de estructuras parasitarias, género, mes y sitio de muestreo.

Análisis estadístico: Se empleó estadística descriptiva para el análisis de los parámetros fisicoquímicos registrados durante el periodo de estudio en las playas arenosas de Veracruz-Boca del Río. Se aplicó un análisis comparativo no paramétrico U Mann-Whitney (p ≤ 0.05) para determinar diferencias significativas entre temporadas, considerando como variables, el número de formas parasitarias registradas en la temporada de lluvias y nortes en las playas de estudio. Los análisis se realizaron empleando el programa Jamovi® versión 2.3.26.

RESULTADOS

Incidencia por temporada climática: Se analizó un total de 100 muestras de arena de playa y 19 muestras de materia fecal obtenidas de 20 sitios en cinco muestreos mensuales durante el período comprendido entre junio y octubre de 2021. Las dos técnicas empleadas en el análisis de las muestras de arena permitieron detectar un 28 % (28/100) de casos positivos a formas parasitarias y un 72 % (72/100) negativos a éstas. De las muestras positivas se recuperaron 112 formas parasitarias, de las cuales el 13.39 % (15/112) corresponde a larvas del género Strongyloides sp. y un 5.35 % (6/112) a larvas de anquilostomídeos. Los huevos de parásitos (anquilostomídeos) corresponden al 49 % (55/112). Finalmente, se observó un 32.14 % (36/112) de parásitos clasificados como no patógenos para el ser humano, de los cuales el 22.22 % (8/36) fueron larvas y el 0.89 % huevos (1/36), ambos del género Capillaria sp. El 75 % restante (27/36) fueron parásitos no identificados. De acuerdo con el análisis estadístico realizado (p ≤ 0.05) no existen diferencias significativas en la distribución de formas parasitarias entre temporadas en las playas de estudio.

Incidencia por playa: En la zona seca de las playas se observaron parásitos considerados patógenos para el hombre y otros animales domésticos (huevos y larvas de anquilostomoídeos y larvas de Strongyloides sp.), mientras que en el mes de agosto se registró la frecuencia más alta de huevos de anquilostomoídeos (Tabla 2). De las 19 muestras de materia fecal canina recolectadas en la zona seca de la playa, el 47.3 % (9/19) mostraron positividad a formas parasitarias para los meses de julio, agosto y octubre. Se encontraron huevos y larvas de anquilostomídeos en las playas Martí, La Bamba, Pelícanos y Arcos, pero larvas de Strongyloides sp. en playa Pelícanos (Tabla 2).

Las playas positivas a formas parasitarias de importancia zoonótica para la salud pública en la zona conurbada Veracruz-Boca del Río se muestran en la Tabla 3.

De acuerdo con el registro de los parámetros in situ de la arena superficial en los sitios de muestreo, se registró una temperatura mínima de 26.9 ºC y una máxima de 28.4 ºC en los meses de junio y septiembre, respectivamente. La media del pH registrado fue de 5.6 en julio, con un máximo de 7.2 en junio. La humedad del suelo presentó una media de 24.8 % en julio y una máxima en junio y octubre de 27.7 % (Tabla 4).

La inspección visual realizada durante el muestreo permitió observar indicios de contaminación en cada una de las playas estudiadas (Tabla 5).

DISCUSIÓN

El análisis de muestras permitió observar positividad a parásitos patógenos de importancia zoonótica, considerados indicadores de contaminación fecal en suelos. Este tipo de parásitos indica la presencia de una fuente de contaminación ambiental por materia fecal, así como un riesgo para la salud humana y animal (^{Polo-Terán et al., 2007}; ^{Rocha et al., 2011}) en las playas arenosas de la zona conurbada Veracruz-Boca del Río. La calidad sanitaria de las playas es de importancia para la salud pública; sin embargo, estudios al respecto aún suelen ser muy escasos (^{Manjarrez et al., 2019}).

Se observó que en julio, agosto y octubre se presentaron condiciones ambientales favorables debido a que en estos meses se recuperó un mayor número de formas parasitarias. En el mes de agosto (temporada de lluvias) se observó un mayor número de estructuras parasitarias (49 huevos de anquilostomoídeos), lo que concuerda con lo observado por ^{Morales & Esquivia (2014)} quienes reportan que la temporada de lluvias favorece la presencia de parásitos del género Ancylostoma sp. y Strolgyloides sp.; estas condiciones ambientales son de suma importancia para el desarrollo de huevos y larvas, de ahí su frecuencia y supervivencia en la arena. Sin embargo, de acuerdo con ^{Guerrero-De Abreu et al. (2015)}, el mayor número de estructuras parasitarias están asociadas a los sitios de menor humedad. Lo anterior, explica que a pesar de no presentarse diferencias significativas en la distribución de las formas parasitarias entre temporadas durante este estudio, se observa una mayor frecuencia de larvas en temporada de nortes, las cuales, por encontrarse en ese estadio representan un mayor riesgo a la salud humana en comparación con cuando se encuentran en forma de huevo durante la temporada de lluvias.

Por otro lado, se ha reportado que el aumento de temperatura en el suelo no favorece la sobrevivencia de larvas de Strongyloides sp. (^{Oyewolw & Simon-Oke, 2022}); en este caso se registraron temperaturas de la arena de 31 °C con presencia de ocho estructuras parasitarias de éste género, encontradas en la zona seca, principalmente.

La distribución de positividad a parásitos patógenos de importancia zoonótica se observó en cada una de las playas analizadas de la zona conurbada Veracruz-Boca del Río. La playa Pelicanos presentó el mayor porcentaje de prevalencia representado por el 46.4 % de huevos de anquilostomoideos y el 6.25 % de larvas de Strongyloides sp. (Tabla 3). Esto también ha sido reportado por ^{Morales & Esquivia (2014)} y ^{Oyewolw & Simon-Oke (2022)} en suelos y playas arenosas en las cuales se observó un alto porcentaje de huevos y larvas de anquilostomoídeos y larvas Strongyloides sp.

Las estructuras parasitarias identificadas en las muestras de materia fecal fueron principalmente, parásitos anquilostomídeos (larvas y huevos), así como larvas de Strongyoides sp. Según ^{Dorothy et al. (1965)}, durante el ciclo biológico del parásito Strongyloides sp., los huevos eclosionan antes de llegar al lumen del intestino del huésped, por lo que en la inspección de las muestras de materia fecal no fue posible la recuperación de huevos de este género.

Se ha demostrado la presencia de parásitos en suelo de regiones del trópico y subtrópico (^{Prieto-Pérez et al., 2016}) ya que estas condiciones favorecen su desarrollo y supervivencia debido a que requieren de ambientes de suelo aireado, humedad moderada (15 a 30 %), temperatura entre 21 a 34º C (^{Gamboa, 2005}; ^{Morales & Esquivia, 2014}), pH cercano a la neutralidad (^{Oyewolw & Simon-Oke, 2022}) y abundancia de materia orgánica (^{Madrid, 2012}). Estas condiciones, prevalecientes en la zona de estudio, proveen a larvas y huevos de estos parásitos, la oportunidad de sobrevivir bajo tierra y continuar su ciclo biológico hasta infectar al huésped.

De acuerdo con ^{Pedroza et al. (2017)}, las playas con franjas de arena cortas pueden encontrarse negativas a parásitos ya que la salinidad del mar y el arrastre de sedimentos generado por el oleaje, puede causar la ausencia de éstos, tal como se observó en playa Arcos y Martí.

La humedad y temperatura del suelo están estrechamente relacionados con estructuras de la cutícula, la cual protege a las larvas de la desecación para sobrevivir en el medio por largos periodos de tiempo (^{Morales & Esquivia, 2014}). ^{Manjarrez et al. (2019)} determinan que los suelos arenosos principalmente, proporcionan un ambiente propicio en la transmisión de infecciones parasitarias debido a que son sedimentos no consolidados susceptibles al transporte de sólidos y variaciones de humedad, la cual registró una mínima de 24.8 % en julio y una máxima en junio y octubre de 27.7 % durante en presente trabajo (Tabla 4).

La presencia de residuos orgánicos e inorgánicos en playas, descarga de aguas pluviales y/o negras y la presencia de animales domésticos (caninos y felinos) son factores comunes en la zona conurbada Veracruz-Boca del Río. Este último, es considerado un nuevo agente causal de enfermedades con implicaciones que ponen en riesgo la salud de los usuarios y deteriora la calidad de agua de las zonas costeras, aguas recreativas, especies marinas y arrecifales (^{Lafferty et al., 2004}; ^{Garfield & Walker, 2008}; ^{Cinquepalmi et al., 2013}).

De acuerdo con ^{Cinquepalmi et al. (2013)}, la carga parasitaria y bacteriana (coliformes fecales y enterococos) que se encuentra en el intestino de los caninos es un reservorio potencial de patógenos y representa un riesgo para el ecosistema costero, especialmente para organismos que integran las comunidades arrecifales (^{Sinigalliano et al., 2021}), como las que integran el Parque Nacional Sistema Arrecifal Veracruzano.

De acuerdo con ^{Granados-Barba et al. (2017)}, aún no se cuenta con un amplio conocimiento de la biodiversidad existente en playas arenosas de la zona conurbada Veracruz-Boca del Río y tampoco sobre los impactos de ésta sobre el litoral costero.

La caracterización de las playas permitió observar la presencia de material fecal de origen canino, residuos sólidos orgánicos e inorgánicos, y estancamientos de aguas pluviales y/o residuales en las playas arenosas de la zona conurbada Veracruz-Boca del Río. Los cuales, son factores que deterioran la calidad sanitaria y ambiental de la zona costera, poniendo en riesgo la salud de los usuarios y puede convertirse en un problema potencial de salud pública. Cuando se habla de la evaluación de la calidad ambiental en playas, sólo se consideran aspectos sanitarios a través del análisis microbiológico de la calidad del agua, sin considerar la arena o sedimento. Según ^{Manjarrez et al. (2019)}, la presencia de parásitos patógenos en la arena de playa puede ser un nicho de oportunidad para correlacionar la existencia de formas parasitarias con la calidad sanitaria y ambiental de la zona costera, además de identificar los riesgos para el ecosistema marino y los usuarios (^{Manjarrez et al., 2019}).