Introducción

Los estudios sobre los ciclos estacionales de zooplancton (e.g., ^{Loots et al. 2009}, ^{Eloire et al. 2010}, ^{Grigor et al. 2014}) proporcionan información crítica acerca de la dinámica del ecosistema, como cambios en la biomasa, la estructura de tallas, la composición de las especies, la distribución, el crecimiento y la reproducción (e.g., ^{Mackas y Beaugrand 2010}, ^{Overland et al. 2010}). También abordan cuestiones clave como los efectos del cambio climático en las comunidades de plancton (^{Drinkwater et al. 2010}, ^{Perry et al. 2010}). Las características demográficas del mesozooplancton marino lo vuelven especialmente adecuado para examinar la variabilidad de los ecosistemas marinos (^{Mackas y Beaugrand 2010}). Esto es particularmente relevante en las zonas costeras, por su gran importancia ecológica, económica y social (^{Calbet et al. 2001}). En particular, los mares polares y templados se caracterizan por su pronunciada estacionalidad de la radiación, temperatura, y abundancia y composición de especies de fitoplancton, factores que influyen directa o indirectamente en la tasa de crecimiento y producción de copépodos (^{Kiørboe y Nielsen 1994}, ^{Madsen et al. 2001}).

Los factores físicos tales como la salinidad y la temperatura también regulan la sucesión estacional del plancton; la radiación solar, en particular la radiación ultravioleta (RUV, 280-400 nm), tiene efectos negativos en muchos organismos acuáticos, incluyendo el zooplancton (^{Bancroft et al. 2007}). Se sabe que la RUV afecta a las tasas de comportamiento y de mortalidad en las comunidades del zooplancton (^{Gonçalves y Hylander 2014}), y éstas a su vez estructuran las interacciones tróficas (^{Williamson et al. 2001}, ^{Gonçalves et al. 2010}). En particular, muchas especies de copépodos son conocidas por ser susceptibles de la exposición a la RUV, que se refleja en una baja reproducción y una mayor mortalidad de adultos y juveniles (^{Zagarese et al. 1994}), entre otros efectos.

A pesar de la importancia económica de la Patagonia como zona de cría de Merluccius hubbsi, Engraulis anchoita y Pleoticus muelleri (^{Hansen et al. 2001}, ^{Pájaro et al. 2004}, ^{De Carli et al. 2012}), el área está todavía poco explorada en cuanto a los ciclos anuales de las comunidades de plancton. Por lo tanto, hay una necesidad de entender la dinámica temporal y espacial de los niveles tróficos inferiores que pueden ayudar a explicar la abundancia y distribución de tales especies de importancia comercial. Aunque hay diversos trabajos sobre los ciclos anuales de fitoplancton (e.g., ^{Villafañe et al. 2004}, ^{Halac et al. 2011}, ^{Villafañe et al. 2013}), no existen estudios sobre los ciclos estacionales de copépodos pequeños u otros grupos del zooplancton. Por lo tanto, el objetivo de este trabajo es proporcionar datos sobre la sucesión estacional de las especies de copépodos (calanoideos, ciclopoideos y harpacticoideos) en relación con las diferentes fracciones de alimento disponible durante todo el año, y con las fluctuaciones de las variables ambientales.

Materiales y métodos

Área de estudio

Este estudio se realizó en bahía Engaño (43°21'S, 65°01'W), Chubut, Argentina (Fig. 1), de agosto de 2010 a febrero de 2012. El sitio se localiza cerca de la desembocadura del río Chubut. El estuario recibe nutrientes (de actividades antropogénicas) por la corriente del río, lo que genera una alta biomasa de fitoplancton (^{Helbling et al. 1992}, 2010). Tiene una gran diversidad de especies de fitoplancton (^{Villafañe et al. 2004}, ²⁰⁰⁸) y se caracteriza por presentar una floración en invierno (^{Barbieri et al. 2002}, ^{Villafañe et al. 2004}) . Esta floración de microplancton (>20 μm) parece estar favorecida por las condiciones de poco viento que prevalecen en esta época del año (^{Villafañe et al. 2004}, ^{Helbling et al. 2005}) , en contraste con la temporada de viento (primavera y verano) cuando el plancton de la fracción pico y nano (<20 μm) domina en términos de abundancia (^{Barbieri et al. 2002}; ^{Villafañe et al. 2004}, ²⁰⁰⁸).

Figura 1: Mapa que muestra el área de estudio en la costa norte de la Patagonia, Argentina. El sitio de muestreo (círculo negro) se encuentra en la desembocadura del estuario del Río Chubut (43°21'S, 65°01'W). 

Resultados

Durante el periodo de estudio, las dosis diarias de la RUV solar variaron entre 45 y 2,200 kJ m^-2 y la RFA entre 350 y 13,900 kJ m^-2, ambas con valores máximos en verano, principalmente en diciembre y enero (Fig. 2). La columna de agua se consideró mezclada a lo largo del periodo de estudio, y la temperatura y la salinidad siempre fueron homogéneas. La temperatura superficial del agua varió entre 7 y 17 °C, mientras que la salinidad osciló entre 30.0 y 32.4 (datos no mostrados).

Figura 2: (a) Dosis (kJ m^-2) de la radiación solar ultravioleta (UVR, 280-100 nm, diamantes negros) y la radiación fotosintéticamente activa (PAR, 400-700 nm, cruces negras) y (b) temperatura (°C) superficial del agua en el sitio de estudio durante el periodo agosto 2010-febrero 2012. 

La concentración de Chla total (Fig. 3) presentó los valores más altos en invierno, particularmente en agosto de 2010 y 2011 (6.2 y 6.6 mg L^-1, respectivamente). La concentración de Chla de la fracción <20 μm fue alta en primavera y verano, ya que representó alrededor del 80% de la Chla total. Los flagelados fueron el grupo más abundante durante el periodo estudiado, sobre todo en verano de 2011 (~1,400 cél mL^-1) y 2012 (1,900 cél mL^-1, ~90% de las células), excepto en agosto de 2011 cuando la abundancia de diatomeas fue más alta (~2,000 cél mL^-1, 83% de las células). La abundancia de dinoflagelados fue muy baja durante todo el periodo estudiado, con un valor máximo de 67 cél mL^-1 en diciembre de 2010, lo que correspondió al 3.5% de la abundancia total.

Figura 3: Concentración (ug L^-1) de clorofila a (Chla; fracción total [triángulos negros]; y pico y nanoplancton [<20 μm, triángulos blancos]) y el porcentaje de abundancia de flagelados (en blanco), dinoflagelados (en negro) y diatomeas (en gris) a partir de las muestras recolectadas en el periodo agosto 2010-febrero 2012 en la estación costera en Patagonia norte. Datos no disponibles para septiembre, octubre y diciembre de 2011. 

Los copépodos (juveniles y adultos) fueron el grupo más abundante (Tabla 1) (>72% del total del zooplancton en todas las muestras, excepto en julio y agosto de 2011). La abundancia de copépodos varió entre 380 ind m^-3 (julio de 2011) y 20,700 ind m^-3 (febrero de 2012) para adultos y de 90 ind m^-3 (agosto de 2011) a 73,000 ind m^-3 (febrero de 2012) para nauplios. Las larvas de poliquetos fueron abundantes principalmente en los meses de invierno y primavera, con la abundancia máxima en octubre de 2010 (3,150 ind m^-3). Las apendicularias solamente se encontraron en mayo de 2012 con una densidad de 57 ind m^-3. La abundancia de larvas de cirripedios fue alta principalmente en otoño e invierno y máxima en abril de 2011 (460 ind m^-3), mientras que los cladóceros generalmente fueron escasos, con una abundancia máxima en septiembre de 2010 (100 ind m^-3). Se encontraron otros grupos (larvas de decápodos, anfípodos y ostrácodos) en unas pocas muestras y en abundancias muy bajas.

Table 1: Abundancia (ind m-3) de mesozooplancton durante el periodo agosto 2010-febrero 2012 en una estación costera en Patagonia norte (43°21'S, 65°01'W), Chubut, Argentina. 

Entre los copépodos, los harpacticoideos y los calanoideos fueron más abundantes que los ciclopoideos (Fig. 4). Los calanoideos estuvieron presentes durante todo el ciclo, sin embargo, los harpacticoideos dominaron en los meses de verano y sus densidades fueron más altas que las de los cala-noideos. En particular, durante enero, los adultos fueron más abundantes que los copepoditos, mientras que en febrero las densidades de ambos fueron similares. Se registraron un total de 9 especies (Tabla 2) cuya abundancia mostró una marcada tendencia a lo largo del ciclo estacional. En invierno se encontraron más especies, principalmente los calanoideos Paracalanus parvus, Calanoides carinatus, Drepanopus forcipatus, Centropages brachiatus, Ctenocalanus vanus y Acartia tonsa, y los ciclopoideos Oithona nana y Oithona helgolandica. En verano se observaron A. tonsa, P. parvus y Euterpina acutifrons, siendo esta última la dominante (90%). En otoño, A. tonsa y P. parvus fueron las especies dominantes. Los valores más altos de la riqueza (índice de Margalef, d) y el índice de Shannon-Wiener (H') se registraron en los meses de invierno y primavera, mientras que los valores más bajos se determinaron en los meses de verano; el índice de equitatividad (J') mostró un patrón similar.

Figure 4: Abundance (ind m^-3) of adults (black bars) and copepodites IV-V (gray bars) and I-III (white bars) of harpacticoids (a), calanoids (b), and cyclopoid copepods (c) during August 2010-February 2012 at the northern Patagonian coastal station. Note the different scales on the y axis for cyclopoids. 

Table 2: Abundancia de las especies de copépodos (ind m^-3) e índices ecológicos de Margalef (d), Pielou (J') y Shannon-Wiener (H') durante el periodo agosto 2010-febrero 2012 en una estación costera en Patagonia norte (43°21'S, 65°01'W), Chubut, Argentina. 

Euterpina acutifrons, P. parvus y A. tonsa fueron las especies dominantes durante el periodo estudiado. La longitud media del prosoma de E. acutifrons varió entre 170 y 950 um (526 ± 200; n = 355) (Fig. 5), y los individuos más grandes fueron encontrados en verano (individuos maduros, principalmente hembras con huevos). Del mismo modo, las tallas de P. parvus variaron entre 190 y 1,190 μm (540 ± 234; n = 380), y las tallas de A. tonsa (copepoditos y adultos) oscilaron entre 150 and 1700 μm (688 ± 293; n = 488), siendo mayores en invierno.

Figura 5: Estructura de tallas (μm) de Euterpina acutifrons (a), Paracalanus parvus (b) y Acartia tonsa (c) durante agosto 2010-febrero 2012 en la estación costera en Patagonia norte. Las líneas sobre la media (cuadros negros) indican la desviación estándar. 

Los resultados del ACP (Fig. 6) mostraron que las abundancias de los copépodos C. vanus, D. forcipatus, C. brachiatus, A. tonsa y O. helgolandica se correlacionaron, principalmente en los meses de invierno. La abundancia de C. carinatus se correlacionó positivamente con la concentración de diatomeas (r = 0.73, P < 0.05) y negativamente con la temperatura superficial del mar y RUV (r = -0.77 y r = -0.73, respectivamente; P < 0.05,). Por otro lado, la abundancia de E. acutifrons se correlacionó positivamente con las dosis de RUV y RAF, la temperatura y la concentración de flagelados (r = 0.61, r = 0.58, r = 0.64 y r = 0.72, respectivamente; P < 0.05). Además, la abundancia de P. parvus se correlacionó positivamente con la concentración de flagelados (r = 0.67; P < 0.05) y con la abundancia de E. acutifrons (r = 0. 71; P < 0.05). Los índices de diversidad (d, J' y H') se correlacionaron negativamente con la temperatura (r = -0.73, r = -0.69 y r = -0.82, respectivamente; P <0.05). El ACP demostró que la RUV, RAF y la temperatura se correlacionaron principalmente con el componente principal 1 (Tabla 3), que separa las muestras de acuerdo con las estaciones del año. Con un 80% de similitud, se determinaron 4 grupos, que correspondieron al invierno, primavera, verano y otoño (Fig. 7a). El análisis MDS confirmó los mismos resultados con un valor de stress de 0.11 (Fig. 7b). En verano y primavera (grupos 2 y 3), E.acutifrons y A. tonsa fueron las especies dominantes, siendo la primera la más abundante (86%) principalmente en enero, febrero y marzo (verano). Las especies dominantes en el grupo 1 (invierno: julio y agosto) fueron C. carinatus y P. parvus (62% y 30%, respectivamente), y en el grupo 4 (otoño: abril y mayo) las especies dominantes fueron A. tonsa y P. parvus (59.60% y 40.40%, respectivamente). Sin embargo, al considerar las variables abióticas (temperatura y RUV), el MDS separa los conjuntos en dos grupos (otoño/invierno y primavera/verano), principalmente porque hay un gradiente muy pronunciado de estas variables durante estos dos periodos del año (Fig. 7c).

Figura 6: Análisis de componentes principales (PCA) entre las especies de copépodos, grupos de fitoplancton (diatomeas, flagelados y dinoflagelados), clorofila a (Chla, fracción total y de pico y nanoplancton), variables abióticas (temperatura, radiación ultravioleta [UV] y radicación fotosintéticamente activa [PAR]) y los índices de diversidad (d, J y H) registrados durante agosto 2010-febrero 2012 en la estación costera en Patagonia norte. 

Tabla 3: Resultados del ánalisis de componentes principales. Autovector (EV), autovalores, porcentaje de la varianza explicada por el set de datos _^(r2) y correlación (r) con las variables originales con los dos primeros componentes (PC1 y PC2). 

Figura 7: Análisis de similitud analizados entre las fechas de muestreo. Análisis de agrupación (índice Bray-Curtis) (a), y escalamiento multidimensional de las muestras utilizando variables (b) biológicas (índice de distancia euclidea) y (c) abióticas. Se indican con flechas las especies de copépodos representativas de cada uno de los grupos según el análisis de SIMPER (d). 

Discusión

Los copépodos fueron el grupo de metazooplancton dominante en el sitio estudiado, como se ha observado en otras regiones costeras templadas (^{Hopcroft et al. 2001}, ^{Aguirre et al. 2012}). Los copépodos juegan un papel clave en el flujo de carbono pelágico debido a su capacidad para tomar la energía de la red trófica microbiana y transferirla a los niveles tróficos superiores (^{Turner 2004}, ^{Viñas et al. 2013}). Todas las especies de copépodos que encontramos durante el estudio han sido registradas previamente para la península Valdés, provincia de Chubut (^{Sabatini y Martos 2002}, ^{Spinelli et al. 2012}), a excepción de E. acutifrons. Esta especie es un pequeño harpacticoideo pelágico que a menudo domina numéricamente la comunidad mesoplanctónica de los ecosistemas costeros y de estuario (^{Sautour y Castel 1995}, ^{Eskinazi-Sant'Anna y Björnberg, 2006}).

Nuestros resultados ponen de manifiesto una fuerte variación temporal en la composición y abundancia de las especies de copépodos. Se encontraron dos periodos diferentes a lo largo del ciclo, primavera/verano y otoño/invierno, con diferencias claramente señaladas tanto en variables bióticas como abióticas. La mayor diversidad de especies de copépodos y la mayor abundancia de larvas de poliquetos se encontraron en invierno, probablemente relacionado con la alta concentración de Chla total (i.e, periodo de inicio de floración) que favoreció la coexistencia de más especies de copépodos. En el periodo primavera/verano, se registraron altos niveles de radiación y de temperatura, y dominaron en términos de abundancia los flagelados (presa potencial de copépodos); por lo tanto, las poblaciones de especies pequeñas, como el harpacticoideo E. acutifrons fueron más abundantes. En coincidencia con nuestros resultados, ^{Villafañe et al. (2004}, ²⁰¹³⁾ encontraron valores máximos de Chla en invierno; nosotros no recolectamos datos de la estratificación (perfiles de CTD) durante el invierno, pero estos autores han observado una floración de fitoplancton asociada con condiciones favorables a la estratificación, y la menor radiación y temperatura. Por otro lado, E. acutifrons, A. tonsa y P. parvus se asociaron con los flagelados, lo cual concuerda con la observaciones realizadas por ^{Uye y Shibuno (1992)} y ^{Guisande et al. (2000)}. Además, resultados similares fueron observados experimentalmente por ^{Vargas y González (2004)}. Ellos han detectado que A. tonsa se alimenta de diatomeas y flagelados y que P. parvus se alimenta de flagelados. La abundancia de C. carinatus se correlacionó positivamente con la de diato-meas y se sabe que esta especie se ha asociado típicamente con este grupo de fitoplancton (^{Lopes et al. 1999}). Tomando en cuenta que las especies de calanoideos que se encontraron fueron principalmente herbívoros, se puede sugerir que existe una cadena trófica clásica en invierno en la cual los copépodos grandes como C. carinatus están asociados con una alta concentración de diatomeas.

Resultados similares fueron encontrados en aguas costeras del norte del mar Argentino (estación EPEA, 38°28'S, 57°41'W), donde la sucesión de zooplancton exhibió también dos periodos principales durante todo el año: un periodo de invierno/primavera caracterizado por una red trófica clásica herbívora (con altas concentraciones de Chla) y un periodo cálido de verano, con predominio de picofitoplancton, en el cual las especies más pequeñas como O. nana y Paracalanus spp. estuvieron presentes (^{Viñas et al. 2013}). Sin embargo, la variación temporal de la abundancia de copépodos no se podría explicar sólo por la disponibilidad de fitoplancton (mecanismo de abajo a arriba [bottom up]), sino también por la depredación. En el área de estudio, los potenciales depredadores, tales como ctenóforos y quetognatos, son muy abundantes (^{Mianzán y Guerrero 2000}), y también se ha registrado una alta abundancia de larvas de anchoíta (^{Hansen et al. 2001}, ^{Spinelli et al. 2012}). Por otro lado, ^{Calbet et al. (2001)} estudiaron la sucesión estacional de copépodos en la zona costera de Blanes (Mediterráneo noroeste) y hallaron diferencias en la sucesión cuando se comparó con otras zonas costeras del Mediterráneo. Estos autores atribuyen las diferencias a la particularidad de las zonas costeras. Los ambientes costeros son muy variables y complejos y están expuestos a diferentes intensidades de influencias antropogénicas y de la tierra (descargas de aguas residuales, ríos, etc.). Las condiciones particulares de cada lugar (corrientes oceánicas, el grado de aislamiento, la presencia de cañones submarinos, remolinos, etc.) pueden influir fuertemente en la distribución anual del fitoplancton y zooplancton (^{Calbet et al. 2001} y referencias allí citadas).

La temperatura y la cantidad y calidad de los alimentos, son algunos de los factores más importantes que afectan a las tasas de producción de huevos de copépodos marinos (^{Hirst y Bunker 2003}, ^{Gislason et al. 2008}). Una reproducción intensa de los copépodos pequeños E. acutifrons y P. parvus ocurrió en verano, según lo evidenciado por la alta abundancia de nauplios. Esto está probablemente relacionado con el ya conocido ciclo reproductivo de las pequeñas especies de copépodos en los mares templados (^{Pittois et al. 2009}), el cual es controlado de manera positiva por la temperatura. La tasa de producción de huevos aumenta exponencialmente con un aumento de la temperatura (^{Vidal 1980}, ^{Uye y Shibuno 1992}). Además, la alta abundancia de copepoditos de E. acutifrons encontrado en nuestro estudio durante el verano indica la reproducción activa en esta temporada del año, en coincidencia con ^{Viñas y Gaudy (1996)} quienes observaron organismos maduros en el periodo de mayor temperatura en el golfo de San Matías (también en el norte de la Patagonia). A bajas temperaturas, los adultos de esta especie se mantienen en un estado de quiescencia (^{D'Apolito y Stancyk 1979}, ^{Viñas y Gaudy 1996}), lo que explicaría las abundancias bajas durante el invierno. Esto muestra que incluso una pequeña variación en la temperatura puede afectar considerablemente la dinámica de las poblaciones de E. acutifrons. Por otro lado, las tallas más grandes de A. tonsa se encontraron cuando la temperatura del mar fue más baja. Esto es consistente con las observaciones de otros estudios en los que la longitud del prosoma se correlacionó negativamente con la temperatura (^{Chinnery y Williams 2004}, ^{Hansen et al. 2010}).

Por último, en nuestro estudio se encontró una alta diversidad de especies en invierno, cuando la RUV fue baja. La RUV tiene efectos negativos sobre el fitoplancton ya que puede alterar la cantidad y calidad del alimento, lo que a su vez puede reducir la supervivencia, el crecimiento y la reproducción de zooplancton (^{Hessen et al. 1997}). Recientemente, se ha descubierto que las tasas de mortalidad de zooplancton en el mar rojo se incrementaron en gran medida bajo la RUV, pero disminuyeron cuando la RUV se eliminó (Al-Aidaroos et al. 2015). En el área de estudio se realizaron investigaciones previas sobre los efectos de la RUV pero sólo en larvas de cangrejo (^{Hernández-Moresino et al. 2011}, ²⁰¹⁴; ^{Gonçalves et al. 2014}). Nuestro trabajo es el primer estudio que considera la comunidad de zooplancton, especialmente de los copépodos, y sus variaciones naturales con los factores ambientales. Esto pone de relieve la importancia potencial de los efectos de la radiación solar en el zooplancton marino de esta zona, y la necesidad de llevar a cabo estudios a largo plazo tomando en cuenta las comunidades naturales y las variaciones estacionales de la radiación solar. Por lo tanto, la baja diversidad encontrada en verano podría deberse a los efectos específicos de la radiación solar sobre las especies. En particular, nuestros resultados son los primeros sobre un ciclo anual del zooplancton en esta área productiva, y nuestras observaciones sobre la variación de las especies de copépodos en esta estación costera de la Patagonia norte sugieren diferentes estrategias de vida para esta zona. Evidentemente, se requieren más estudios con una mejor resolución temporal para obtener una comprensión más profunda sobre la variabilidad interanual de esta comunidad, lo que a su vez ayudará a interpretar los efectos del cambio climático global particularmente relevantes en ambientes de altas latitudes.