Artículos

 

Variación estacional del crecimiento y la mortalidad de larvas de Syacium gunteri (Piscis: Paralichthyidae) en el sur del Golfo de México (ciclos, 1992 y 1993)

 

Seasonal variation in growth and mortality of larval Syacium gunteri (Piscis: Paralichthyidae) in the southern Gulf of Mexico (1992 and 1993)

 

A Sánchez-Iturbe, C Flores-Coto* y F Zavala-García

 

Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México, Av. Universidad 3000, Coyoacán, Apartado postal 70-305, México 04510 DF. * E-mail: coto@mar.icmyl.unam.mx

 

Recibido en julio de 2004;
septiembre de 2005.

 

Resumen

Se analizó la variación estacional del crecimiento y la mortalidad de las larvas de Syacium gunteri en el sur del Golfo de México. Se obtuvieron muestras de plancton, así como datos de temperatura y salinidad en ocho cruceros durante 1992 y 1993. El crecimiento de las larvas se estimó a partir de las marcas diarias en los otolitos sagitta, usando el modelo de Laird-Gompertz que dió las mejores estimaciones de la talla de eclosión. El promedio de crecimiento diario (PCD) y la talla de eclosión (TE) mostraron un patrón de variación cíclico. Cada año los valores más altos se registraron en primavera (PCD = 0.19 mm d^-1 y TE = 1.47 mm, en 1992; PCD = 0.23 mm d^-1 y TE = 1.58 mm, en 1993) y los más bajos en invierno (PCD = 0.14 mm d^-1 y TE = 1.08 mm, 1992; PCD = 0.15 mm d^-1 y TE = 1.21 mm, 1993). Los patrones de variación de estos parámetros estuvieron directa y estrechamente relacionados con los de la temperatura. El coeficiente de mortalidad varió de 0.05 a 0.26, también con un patrón cíclico, pero inverso al del crecimiento y la temperatura. La mejor relación entre el crecimiento y la talla de eclosión con respecto a la temperatura está en su variación cíclica. Los patrones cíclicos no están bien documentados en áreas tropicales y subtropicales como en el sur del Golfo de México, donde el desove de los peces ocurre todo el año y la primavera podría ser considerada el principio del ciclo, con cohortes primaverales que crecen más rápido mientras que las de invierno serían las últimas, con menor tasa de crecimiento. El cambio de temperatura mayor que ocurre de invierno a primavera podría ser el factor que dispare estos eventos.

Palabras clave: Syacium gunteri, crecimiento, mortalidad, larvas.

 

Abstract

The seasonal variation in growth and mortality of Syacium gunteri larvae in the southern Gulf of Mexico was analyzed. Plankton samples, as well as temperature and salinity measurements were obtained during eight cruises in 1992 and 1993. Larval growth was estimated based on daily marks on sagitta otoliths, using the Laird-Gompertz model since it yielded the best hatching size (HS) estimates. Mean daily growth (MDG) and HS showed a cyclical variation pattern. In both years the highest values were recorded in spring (1992, MDG = 0.19 mm d^-1 and HS = 1.47 mm; 1993, MDG = 0.23 mm d^-1 and HS = 1.58 mm) and the lowest in winter (1992, MDG = 0.14 mm d^-1 and HS = 1.08 mm; 1993, MDG = 0.15 mm d^-1 and HS = 1.21 mm). The variation pattern of these parameters was directly and closely related to that of temperature. The mortality rate ranged from 0.05 to 0.26, also with a cyclical pattern, but contrary to that of growth and temperature. Cyclical patterns are not well documented for tropical and subtropical areas, such as the southern Gulf of Mexico, where fish spawn throughout the year and spring may be considered the beginning of the cycle, with spring cohorts showing the highest growth rates and those of winter the lowest. The greater change in temperature that occurs from winter to spring may be the factor triggering these events.

Key words: Syacium gunteri, growth, mortality, larvae.

 

Introducción

Syacium gunteri (Ginsburg 1933) es una especie marina que se distribuye en el Atlántico Occidental, desde las costas del Golfo de México hasta Brasil (Cervigón 1966, Topp y Hoff 1972, Walls 1975, Darnell et al. 1983). Es una especie demersal que habita en la plataforma media, principalmente en fondos fangosos y arenosos, asociada a bancos de camarón café (Penaeus aztecus) y que alcanza tallas de hasta 28 cm (Hoese y Moore 1977, Darnell et al. 1983).

En el sur del Golfo de México es una de las especies más abundantes entre los Pleuronectiformes, con sus mayores abundancias registradas en áreas relacionadas con la provincia terrígena y el aporte de aguas continentales, frente a la Laguna de Términos y la desembocadura del sistema fluvial Grijalva-Usumacinta (Sánchez-Gil et al. 1981, Yáñez-Arancibia y Sánchez-Gil 1986, Sánchez-Gil et al. 1994). Su principal época de reproducción es de mayo a septiembre, durante la época de lluvias (García-Abad 1985).

A pesar de su abundancia y potencial pesquero, se sabe poco sobre sus primeras fases de desarrollo, aunque existen algunos trabajos que analizan la distribución y abundancia de Pleuronectiformes (Flores-Coto et al. 1991); que describen la edad y crecimiento de larvas de diferentes especies del mismo orden, incluso de S. gunteri (Flores-Coto et al. 1992); y una breve monografía de esta especie por Sánchez-Iturbe (1993). Sin embargo, ninguno de estos estudios tiene la secuencia de muestreo adecuada para analizar la variación estacional del crecimiento de las larvas.

Los estudios sobre el crecimiento de larvas son muy importantes pues constituyen la base para la estimación de las tasas de mortalidad y sobrevivencia de los peces durante sus etapas larvarias (Cushing 1975). A su vez, el éxito o falla en el reclutamiento de las poblaciones adultas está íntimamente ligado a la variación de estos parámetros (Houde 1987).

La variabilidad observada en las tasas de crecimiento, particularmente cuando se combinan con pequeños cambios en la tasa de mortalidad, pueden causar diferencias de un orden de magnitud en la sobrevivencia de las larvas (Comyns et al. 2003) y, consecuentemente, impactar en el tamaño de las poblaciones de adultos.

El crecimiento y la mortalidad dependen de factores que fluctúan estacionalmente. Entre éstos, los más importantes son la temperatura, la salinidad, la disponibilidad de alimento y los predadores. Diferencias estacionales en el crecimiento y la mortalidad han sido puestas de manifiesto por diversos autores (Nixon y Jones 1997, Xiao 1999, Wang y Tzeng 1999, Neuman et al. 2001). Sin embargo, en el sur del Golfo de México no se han realizado trabajos de esta naturaleza con ninguna especie. El objetivo de esta investigación fue analizar la variabilidad en el crecimiento y mortalidad de la fase larvaria de S. gunteri durante las diferentes estaciones de dos ciclos anuales (1992 y 1993).

 

Materiales y métodos

El área de estudio comprendió la porción del sur del Golfo de México entre 18-20°N y 91-94°W. Incluyó 22 estaciones distribuidas a lo largo de la plataforma continental en cuatro transectos frente a las bocas de los principales sistemas estuarinos, desde la Laguna Machona en Tabasco hasta la Laguna de Términos en Campeche (fig. 1). El material biológico y los datos abióticos provienen de ocho cruceros oceanográficos realizados del 12 al 20 de febrero (invierno), del 10 al 26 de junio (primavera), del 10 al 21 de septiembre (verano), del 7 al 16 de noviembre (otoño) de 1992, y del 10 al 20 de febrero (invierno), del 7 al 11 mayo (primavera), del 13 al 22 de agosto (verano) y del 4 al 14 de noviembre (otoño) de 1993. La salinidad y la temperatura de la columna de agua se obtuvieron con CTD en cada estación de muestreo, de la superficie al fondo. Sin embargo, en este estudio sólo se consideraron los promedios de salinidad y temperatura de los 20 m de la capa superficial y sólo de las estaciones donde se capturó S. gunteri.

Las muestras de ictioplancton se obtuvieron con redes Bongo de 333 y 505 μm de malla, excepto durante los cruceros de febrero, agosto y noviembre de 1993 en que se emplearon redes de 75 cm de diámetro y 505 μm malla. Cada red estuvo provista con un contador de flujo. Las muestras se fijaron con formaldehído al 4% y después se transfirieron a alcohol al 70%. De las muestras de la red de 505 μm se sacaron todas las larvas de peces y las de S. gunteri fueron medidas en su longitud patrón o notocordal. La abundancia se estandarizó como el número de larvas en 100 m³.

 

Crecimiento

La tasa de crecimiento de la especie se obtuvo a partir de la edad de las larvas, la que a su vez se determinó contando los anillos o marcas diarias en los otolitos. Con tal fin los otolitos sagitta fueron extraídos de las larvas y montados en una resina comercial (Flo-texx). Se realizaron tres lecturas, descartando para el análisis aquellas en las que se tuvieron diferencias mayores a dos marcas.

En este trabajo se supuso la formación diaria de anillos de crecimiento en S. gunteri que, aunque no ha sido validada experimentalmente para esta especie, lo ha sido para muchas otras (Pannella 1971, 1974, en Taubert y Coble 1977; Methot y Kramer 1979; Townsend y Graham 1981; Ré 1983, 1984; Campana y Nielson 1985), incluso para Chloroscombrus chrysurus (Leffler y Shaw 1992), una especie del norte del Golfo de México también común en la zona de estudio.

Los otolitos se obtuvieron de conjuntos de larvas que abarcaron de la menor has la mayor talla registrada en cada crucero.

Al número de marcas diarias contadas en los otolitos se agregaron dos, que corresponden al tiempo transcurrido entre la eclosión y la formación de la primera marca. Este periodo de dos días se ha usado para el análisis de crecimiento de otras especies en el área (Flores-Coto et al. 1998, Sánchez-Ramírez y Flores-Coto 1998).

Para determinar la tasa de crecimiento, los datos de edad-talla se ajustaron con los modelos lineal, exponencial, logístico y Laird-Gompertz (Gompertz 1825, Laird et al. 1965) y, aunque el coeficiente de correlación siempre fue alto, el último modelo fue seleccionado porque ofreció la mejor estimación de la talla de eclosión (TE).

La variación estacional del crecimiento a lo largo de los dos ciclos anuales fue analizada usando el promedio de crecimiento diario (PCD) de los primeros 50 días de vida para cada grupo de larvas. Es decir, de las tallas estimadas con el modelo se determinó el incremento en milímetros día a día y se obtuvo el promedio de los primeros 50 días, considerando que esta es la duración de la etapa planctónica de S. gunteri, como puede deducirse de las larvas más viejas capturadas en las diferentes estaciones del año.

Para el análisis de sobrevivencia y mortalidad se calculó la abundancia de larvas para clases de talla de 1 mm, para cada estación del año, con base en la siguiente expresión:

donde A_ij es el número de larvas de clase de talla j en 100 m³ en la estación de muestreo i, N_ij es el número de larvas de clase de talla j en la estación de muestreo i, y V_i es el volumen filtrado (m³) en la estación de muestreo i.

Para cada crucero se calculó el promedio de abundancia de larvas de cada clase de talla de 1 mm de longitud patrón o noto-cordal.

donde es el promedio de abundancia de larvas de la clase de talla j y N_c el número de estaciones de colecta en el crucero c (sólo se consideraron las estaciones positivas, las que registraron presencia de larvas de S. gunteri).

Se determinó la tasa instantánea de mortalidad para cada crucero con base en un modelo exponencial del decremento de la abundancia diaria de larvas, en función de la edad:

donde A_t es la abundancia diaria de larvas (la cual resulta de dividir los valores de abundancia por el tiempo de residencia de la clase de talla considerada), Z es la tasa instantánea de mortalidad, a una constante y t la edad en días.

El tiempo de residencia (en días) se calculó de la diferencia entre la edad máxima y la edad mínima, para cada intervalo de talla de 1 mm de longitud patrón. Los valores de edad se obtuvieron a partir del modelo de crecimiento de Laird-Gompertz.

Las larvas menores de 2 mm no fueron consideradas en el análisis de mortalidad dado que su abundancia pudo estar subestimada, ya que muchas de ellas escapan a través de la malla de 505 μm debido a que el tamaño de esas larvas es menor que la máxima dimensión del poro de malla (0.714 mm).

 

Resultados

Durante las ocho campañas se capturaron larvas de S. gunteri con una densidad media de 1.6 a 15.0 larvas/100 m³ y con un patrón de variación similar en ambos años en el que las mayores densidades de larvas se registraron en primavera (tabla 1).

El número de organismos empleados para determinar las tasas de crecimiento y mortalidad de S. gunteri variaron en cada estación del año según el total de larvas capturadas y la disponibilidad de ejemplares para cada clase de talla. Así, por ejemplo, para los dos muestreos de otoño, que el número de larvas fue muy bajo, se usaron sólo 11 en 1992 y 22 en 1993 para estimar el crecimiento (tabla 1, fig. 2).

A pesar de la diferencia en disponibilidad de larvas, los límites de talla fueron similares en la mayoría de las estaciones del año (1.26 a 12.1 mm), excepto en los inviernos, cuando a pesar de una abundancia relativamente alta de larvas, el tamaño de las más grandes capturadas fue de apenas 5.8 mm en 1992 y 7.8 mm en 1993. Particularmente en invierno de 1992, el corto límite de tallas permitió que sólo se pudieran usar cuatro datos para el cálculo de mortalidad (fig. 3). Aunque hubo una variación relativamente grande en el número de especímenes usados durante las diferentes estaciones del año, los niveles de correlación para el modelo de Laird-Gompertz siempre fueron muy altos (r > 0.97) (tabla 1).

 

Crecimiento diario

Con base en el PCD de las larvas de S. gunteri, la tendencia de la variación estacional del crecimiento fue muy similar en ambos años, a pesar de que los valores de crecimiento per se fueron diferentes de un año al otro (tabla 1). Los valores porcentuales fluctuaron de 4.19% a 4.35%. Dada esta similitud, es evidente que la variación de la tasa de crecimiento tiene un carácter cíclico. Los valores menores por ciclo fueron registrados en invierno (0.14 mm d^-1 en 1992 y 0.15 mm d^-1 en 1993) y los mayores en primavera (0.19 mm d^-1 en 1992 y 0.23 mm d^-1 en 1993); por lo tanto, el cambio más grande ocurrió entre estas dos estaciones. Los valores disminuyeron de primavera hacia verano y aumentaron ligeramente hacia el otoño (fig. 4).

Los resultados de un ANOVA de dos vías para el PCD indicaron diferencias significativas entre estaciones del año (P = < 0.05). La prueba de Tukey no reveló ninguna diferencia entre los dos inviernos, pero éstos fueron significativamente diferentes del resto. Igualmente, los resultados para la primavera de 1993 difirieron de los de todas las demás estaciones, pero los de la primavera de 1992 no presentaron diferencias significativas respecto al verano y otoño de ambos ciclos anuales.

 

Talla de eclosión

La TE estimada del modelo de crecimiento para cada estación del año fluctuó entre 1.08 y 1.58 mm. Estos valores son bastante aceptables considerando que las larvas más pequeñas capturadas midieron entre 1.26 y 1.60 mm y ya tenían anillos de crecimiento en los otolitos. La TE al igual que el PCD, siguió un patrón de variación cíclico en el que cada año los valores más bajos se registraron en invierno y los más altos en primavera, decreciendo hacia verano y otoño (fig. 4). Además, como en el caso del PCD, la variación más grande ocurrió entre invierno y primavera.

 

Mortalidad

La tasa de mortalidad (Z) estimada para cada estación del año varió en 1992 entre 0.054 (otoño) y 0.261 (invierno), correspondiendo a 5% y 23%; en 1993, los valores fluctuaron de 0.071 (primavera) a 0.103 (verano), equivalentes a tasas de mortalidad de 7% a 10%. En general, los valores del coeficiente de correlación (r) fueron altos (fig. 3).

La tasa de mortalidad en los dos años varió entre 0.054 y 0.109, excepto en el invierno de 1992 cuando se registró la más alta (0.261); sin embargo, este valor debe verse con cautela ya que pudiera ser resultado de la escasez de datos para el modelo y principalmente porque los límites de edad fueron muy estrechos. No se encontró relación alguna entre la tasa de mortalidad (Z) y la salinidad. Las mortalidad muestra un patrón cíclico de variación durante los dos años analizados, pero inverso a la variación del crecimiento, haciendo pensar en una interdependencia (fig. 4).

 

Temperatura y salinidad

Los valores medios de temperatura y salinidad durante los dos ciclos estudiados variaron de 24.46°C a 30.88°C y de 34.2 a 37.0 ups, respectivamente (tabla 1). La variación de estos factores fue disímil pues mientras que la de la temperatura muestra un patrón a través de los dos ciclos, la de la salinidad no, incluso la tendencia entre un año y el otro parece opuesta.

El patrón de variación de temperatura fue cíclico ya que durante los dos años de estudio los valores más bajos se registraron en invierno (24.5°C en ambos años) y los más altos en primavera (30.9°C en 1992 y 27.7°C en 1993), así entre estas dos estaciones del año ocurre el cambio más grande y, más tarde, la temperatura disminuye hacia verano y otoño (fig. 4).

La temperatura parece ser un factor de impacto sobre las variaciones de PCD y TE; su relación siempre fue directa, aunque relativamente débil si se analizan en conjunto los datos de los ocho cruceros (PCD, r² = 0.27; TE, r² = 0.45) pero aumenta cuando se analiza cada ciclo de manera independiente (fig. 5).

La relación entre PCD y TE con la temperatura parece estar ligada en un proceso cíclico, dado que sus patrones de variación corresponden en tiempo pero no en magnitud. Esto significa que los menores valores de PCD, TE y temperatura ocurrieron en invierno y los mayores en primavera, disminuyendo hacia otoño e invierno. La variación más notable en todos los parámetros ocurrió entre invierno y primavera. En los dos años analizados, la variación cíclica está relacionada con el fuerte aumento de temperatura de invierno a primavera.

La salinidad no mostró tener una relación con el crecimiento (r² = 0.02) ni con la talla de eclosión (r² = 0.0001).

 

Discusión

La presencia de larvas de S. gunteri durante las cuatro estaciones confirma que el proceso de reproducción de la especie es continuo a lo largo del año, y la mayor cantidad de larvas en primavera permite estimar que ésta es la época de mayor desove. Esto coincide con lo encontrado en los estudios sobre adultos de García-Abad (1985) y Sánchez-Gil et al. (1994) quienes refieren que la máxima actividad reproductora de esta especie, en el área de estudio, se presenta de mayo a septiembre.

 

Crecimiento, talla de eclosión y mortalidad

Durante los ocho cruceros analizados la tasa de crecimiento diario de las larvas de S. gunteri fluctuó de 0.14 a 0.23 mm d^-1, que corresponden a porcentajes diarios de 4.19% y 4.35%, respectivamente. Estos porcentajes son muy cercanos al ~5% registrado previamente para esta misma especie (Flores-Coto et al. 1992, Amooka 2005); sin embargo, ahora resultan ser más precisos ya que se obtuvieron utilizando el modelo de Laird-Gompertz cuya bondad consiste en una mejor interpretación biológica (Kramer y Zweifel 1970, en Warlen 1982).

El crecimiento de los peces durante la fase larvaria parece estar relacionado con la temperatura y principalmente con la disponibilidad de alimento (Houde 1989, Pepin 1991, Hoff y Fuiman 1993, Rutherford y Houde 1995, Rilling y Houde 1999, Limburg et al. 1999, Barber y Jenkins 2001). Aunque este aspecto puede generalizarse parcialmente, la mayor o menor influencia de cada uno de estos factores puede variar dependiendo del ambiente y/o la condición de la especie.

Estudios anteriores en el sur del Golfo de México muestran que en primavera y verano ocurren grandes densidades de biomasa zooplanctónica que ocupan las áreas costeras y de plataforma media mostrando una correlación alta con la abundancia del ictioplancton (Flores-Coto et al. 1988, Sanvicente-Añorve 1990). En este estudio, las altas tasas de crecimiento observadas en las larvas de S. gunteri durante las mismas estaciones (primavera-verano) podrían indicar una relación de dependencia con la alta biomasa zooplanctónica. Rilling y Houde (1999) encontraron que el crecimiento de larvas de Anchoa mitchilli en la Bahía de Chesapeake estuvo relacionado positivamente con la temperatura y abundancia del zooplancton. Limburg et al. (1999) señalan que Morone saxatilis y M. americana presentaron las más bajas tasas de crecimiento antes del máximo crecimiento de zooplancton, mientras que las más altas se presentaron después.

Aunque la relación entre altas temperaturas y alta tasas de crecimiento es un hecho generalmente aceptado (Houde 1989, Pepin 1991), hay observaciones contrarias como las realizadas Fey (2001). La dependencia entre crecimiento y temperatura registrada para S. gunteri en este estudio sólo es cierta cuando se analizan los datos ciclo por ciclo, pero no en conjunto. Por consiguiente, esta relación no es tan general y debe estudiarse caso por caso, dado que la temperatura puede ser responsable del aumento del crecimiento, pero sólo dentro de ciertos límites óptimos para cada especie (Hoff y Fuiman 1993, Larson y Berlung 1998, Edsall 1999, Steinarsson y Bjórnsson 1999, Rodríguez-Muñoz et al. 2001), y con un elemento de variación cíclica de algún modo independiente de los valores de temperatura per se.

Las tasas de crecimiento entre 0.14 y 0.23 mm d^-1 y de mortalidad entre 0.05 y 0.26 registradas para S. gunteri son comparables con algunos registros de otros Pleuronectiformes como Pleuronectes platessa que ha mostrado una tasa de crecimiento de 0.04 mm d^-1 y una tasa de mortalidad de 0.06 (Harding y Talbot 1973, en Pepin 1991) o Pseudopleuronectes americanus con crecimiento de 0.16 mm d^-1 y mortalidad de 0.12 (Pearcy 1962, en Pepin 1991). Por otro lado, especies de otros grupos, como los escómbridos, tienden a crecer rápidamente y tienen una alta tasa de mortalidad (Pepin 1991). Tal es el caso de Scomber scombrus, con tasas de crecimiento de 0.57 a 0.69 mm d^-1 y mortalidades de 0.38 a 0.71 (Ware y Lambert 1985, en Pepin 1991) y Auxis rochei en el sur del Golfo de México con un crecimiento de 0.41 mm d^-1 y mortalidad de 0.61 (Martínez-Gutiérrez 2001).

La TE de S. gunteri para cada estación del año fluctuó entre 1.08 y 1.58 mm y estuvo por debajo de los 1.76 mm registrados por Flores-Coto et al. (1992) quienes, a diferencia de este trabajo, usaron un modelo exponencial. Aplicando ese modelo a nuestros datos la TE fluctúa entre 1.82 y 2.0 mm. Estos aspectos justifican la elección del modelo de Laird-Gompertz, ya que éste ofrece la mejor aproximación para la TE. Aunque no hay datos de validación, los valores obtenidos parecen bastante aceptables considerando que las larvas capturadas más pequeñas midieron entre 1.26 y 1.60 mm y ya tenían anillos de crecimiento en los otolitos.

Las tasas de mortalidad fluctuaron entre 0.054 y 0.109. La excepción fue en invierno de 1992 con 0.261, el valor más alto registrado, aunque debe ser considerado con cautela, ya que es resultado de poca información para el modelo y de un grupo de larvas muy pequeñas y límites muy estrechos de edad y tallas entre 2.0 y 5.9 mm. La tasa de mortalidad obtenida para S. gunteri en este estudio es muy similar a las estimadas previamente para esta especie por Sánchez-Iturbe (1993) quien encontró valores entre 0.07 y 0.09.

 

Variación estacional

La variación cíclica de crecimiento, TE y mortalidad de las larvas de S. gunteri, que es una especie tropical y subtropical, es importante porque probablemente sea un fenómeno relativamente común. No obstante, pocas investigaciones disponen de datos contínuos a lo largo de dos o más años de especies en estas áreas.

La variación de crecimiento estacional durante la fase larvaria de los peces puede ser un hecho común en latitudes altas y medias que, sin embargo, no ha sido bien documentado en áreas tropicales o subtropicales. Probablemente existen otros trabajos sobre este tema, pero Xiao (1999) al respecto menciona: "es interesante que Lates calcarifer que es una especie de pez tropical y subtropical, todavía exhiba una fuerte estacionalidad en el crecimiento". Ese autor también refiere que esta fuerte estacionalidad del crecimiento parece estar relacionada con cambios, también estacionales, en la disponibilidad de alimento y en la temperatura.

Esa variación cíclica debe relacionarse con varios aspectos, tales como el más rápido crecimiento de las larvas de las primeras cohortes con relación a las siguientes, o que, no obstante que las tasas de crecimiento pueden diferir de un año a otro, la variabilidad entre estaciones del año podría ser similar. Debe haber, por lo tanto, un mecanismo que active el ciclo.

Warlen (1982) encontró que las cohortes al final del periodo de desove de Micropogonias undulatus tuvieron tasas de crecimiento más bajas que las del principio. Neuman et al. (2001) mostró que las tasas de crecimiento de las cohortes de primavera de Scophthalmus aquosus eran significativamente más altas que las de otoño. Nixon y Jones (1997) indicaron que las larvas de M. undulatus que emigran a los estuarios de Virginia y Carolina del Norte, en EUA, pueden categorizarse como de desove-temprano-crecimiento-rápido, o como desove-tardío-crecimiento-lento. Fey (2001) mostró que el crecimiento de Clupea harengus era mas rápido en las larvas y juveniles de la primera cohorte y más lento para la segunda cohorte y aún más para la tercera.

Estos resultados son similares a los nuestros suponiendo que en la primavera se da el inicio del periodo de desove para las poblaciones de peces del sur del Golfo de México. Así, las larvas crecen más rápido en primavera que en verano y otoño, y las últimas cohortes, las del invierno, tienen el crecimiento más lento. Con respecto a la variación cíclica del crecimiento, Nixon y Jones (1997) al comparar sus trabajos sobre el crecimiento de larvas de M. undulatus en Virginia con los de Warlen (1982) en Carolina del Norte, encontraron patrones consistentes de variabilidad del crecimiento no obstante que las tasas pueden diferir de año a año. Esto coincide con nuestros resultados en los que el patrón de variación fue consistente en los dos años de estudio.

La temperatura podría ser el mecanismo que dispara un proceso de crecimiento más rápido. Esta hipótesis deriva del hecho de que las variaciones cíclicas encontradas tanto en el crecimiento como en la talla de eclosión fueron consistentes durante los dos años de estudio y en estrecha correspondencia con la variación cíclica de la temperatura. De esta correspondencia debe enfatizarse que los cambios mas fuertes (PCD y TE) ocurrieron entre invierno y primavera, coincidiendo con el mayor cambio en temperatura (>3°C). Los factores que inician el ciclo pueden incluir otros aspectos como el aumento del periodo de luz y probablemente la disponibilidad de alimento.

Las correlaciones obtenidas entre TE y temperatura durante los dos años de estudio (1992, r = 0.97; 1993, r = 0.70) ofrecen evidencia clara de una dependencia entre ellas. Sin embargo, esta dependencia podría asociarse con un proceso cíclico de la especie, en lugar de con la temperatura per se, como puede deducirse de la similitud de la variación en los dos años, independientemente de las diferencias en temperatura. Por otro lado, algunas relaciones TE-temperatura registradas en la literatura son disímiles. Por ejemplo, Powell (1993) encuentró una relación negativa para Brevortia patronus, en tanto que Powell y Phonlor (1986) indican para la misma especie que no hay efecto de la temperatura sobre la talla de eclosión.

El patrón de variación cíclico de la mortalidad, opuesto al de crecimiento, se ha mencionado para Sciaenops ocellatus en el norte del Golfo de México (Rooker et al. 1999). Estos patrones opuestos pueden indicar no sólo una interrelación, sino una dependencia clara de la mortalidad con el crecimiento. Esto se ha interpretado en la literatura en el sentido de que los organismos con un crecimiento rápido tienen menos tiempo de exposición en su fase más vulnerable a los cambios medioambientales, lo que aumenta su capacidad y habilidad para escapar de sus depredadores (May 1974, Houde 1989).

 

Agradecimientos

Los autores agradecen a la Dirección General de Personal Académico por el financiamiento de este estudio a través de los programas IN202292 y IN203893 y al CONACYT por la beca para A. Sánchez-Iturbe. También agradecen a los revisores anónimos por sus acertados comentarios que ayudaron a mejorar este trabajo.

 

Referencias

Amooka K. 2005. http://www.fishbase.org. Syacium gunteri.         [ Links ]

Barber MC, Jenkins GP. 2001. Differential effects of food and temperature lead to decoupling of short-term otolith and somatic growth rates in juvenile King George whiting. J. Fish Biol. 58: 1320-1330.         [ Links ]

Campana SE, Nielson JD. 1985. Microstructure of fish otoliths. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 42: 1014-1032.         [ Links ]

Cervigón F. 1996. Los peces marinos de Venezuela. Estación de Investigaciones Marinas de Margarita. Fundación La Salle de Ciencias Naturales, Caracas. Monogr. 1 y 2: 1-951, 385 figs.         [ Links ]

Comyns BH, Shaw RF, Lyczkowsky-Shultz J. 2003. Small-scale spatial and temporal variability in growth and mortality of fish larvae in the subtropical northcentral Gulf of Mexico: Implications for assessing recruitment success. Fish. Bull. 101: 10.21.         [ Links ]

Cushing DH. 1975. Marine Ecology and Fisheries. Cambridge Univ. Press, Cambridge.         [ Links ]

Darnell RM, Defenbaugh RE, Moore D. 1983. Northwestern Gulf Shelf Bio-atlas. A study of the distribution of demersal fish and penaeid shrimp of soft bottoms of the continental shelf from the Río Grande to the Mississippi River Delta. Open File Report No. 82-04. Metaire, LA: Minerals Management Service, Gulf of Mexico OCS Regional Office, 438 pp.         [ Links ]

Edsall TA. 1999. The growth-temperature relation of juvenile lake whitefish. Trans. Am. Fish. Soc. 128: 962-964.         [ Links ]

Fey DP. 2001. Differences in temperature conditions and somatic growth rate of larval and early juvenile spring spawned herring from Vistula Lagoon, Baltic Sea, manifested in the otolith to fish size relationship. J. Fish Biol. 58: 1257-1273.         [ Links ]

Flores-Coto C, Sanvicente-Añorve L, Pineda-López R, Rodríguez-Vanlier MA. 1988. Composición, distribución y abundancia ictioplanctónica del sur del Golfo de México. Univ. Cienc. 5: 6584.         [ Links ]

Flores-Coto C, Abundio-López F, Zavala-García F. 1991. Larval distribution and abundance of Pleuronectiformes from the southern Gulf of Mexico. Estuar. Coast. Shelf Sci. 32: 439-450.         [ Links ]

Flores-Coto C, Sánchez-Iturbe A, Zavala-García F, López-García D. 1992. Edad y crecimiento de larvas de Achirus lineatus, Etropus crossotus, Syacium gunteri y Symphurus civitatus en el sur del Golfo de México, determinados a partir del número de anillos de crecimiento diario en los otolitos. An. Inst. Cienc. Mar Limnol. Univ. Nal. Autón. Méx. 19: 167-173.         [ Links ]

Flores-Coto C, Sánchez-Iturbe A, Zavala-García F, Warlen SM. 1998. Age, growth, mortality and food habits of larval Stellifer lanceolatus, Cynoscion arenarius and Cynoscion nothus (Pisces: Sciaenidae), from the southern Gulf of Mexico. Estuar. Coast. Shelf Sci. 47: 593-602.         [ Links ]

García-Abad MC. 1985. Aspectos biológicos y ecológicos de Syacium gunteri Ginsburg. Una especie dominante en las comunidades de peces demersales de la Sonda de Campeche, frente a la Laguna de Términos (Pisces: Bothidae). Tesis de licenciatura, Universidad Nacional Autónoma de México, 119 pp.         [ Links ]

Gompertz B. 1825. On the nature of the function expressive of the law of human mortality and on a new mode of determining the value of life contingences. Philos. Trans. R. Soc. London 123: 513-585.         [ Links ]

Hoese HD, Moore RH. 1977. Fishes of the Gulf of Mexico. Texas, Louisina and Adjacent Waters. Texas A. and M. Univ. Press, 327 pp.         [ Links ]

Hoff GR, Fuiman LA. 1993. Morphometry and composition of red drum otoliths: Changes associated with temperature, somatic growth rate, and age. Comp. Biochem. Physiol. 106A: 209-219.         [ Links ]

Houde ED. 1987. Fish early life dynamics and recruitment variability. Am. Fish. Soc. Symp. 2:17-29.         [ Links ]

Houde ED. 1989. Comparative growth, mortality, and energetics of marine fish larvae: Temperature and implied latitudinal effects. Fish. Bull. 87: 471-495.         [ Links ]

Laird AK, Tyler SA, Barton AD. 1965. Dynamics of normal growth. Growth 29: 233-248.         [ Links ]

Larson D, Berlung I. 1998. Growth and food consummation of 0+ Arctic char fed collected or natural food at six different temperatures. J. Fish Biol. 52: 230-242.         [ Links ]

Leffller DL, Shaw RF. 1992. Age validation, growth and mortality of larval Atlantic bumper (Carangidae: Chloroscombrus chrysurus) in the northern Gulf of Mexico. Fish. Bull. US 90: 711-719.         [ Links ]

Limburg KE, Pace ML, Arend KK. 1999. Growth, mortality, and recruitment of larval Morone spp. in relation to food availability and temperature in the Hudson River. Fish. Bull. 97: 80-91.         [ Links ]

Martínez-Gutiérrez R. 2001. Variación de la distribución y abundancia de las larvas de la familia Serranidae, Lutjanidae y Scombridae (Pisces), con aspectos ecológicos de algunas especies. Sur del Golfo de México. Tesis de licenciatura, Universidad Nacional Autónoma de México, 138 pp.         [ Links ]

May RC. 1974. Larval mortality in marine fishes and critical period concept. In: Blaxter JHS (ed.), The Early Life History of Fish. Springer-Verlag, New York, pp. 3-19.         [ Links ]

Methot RD, Kramer D. 1979. Growth of northern anchovy, Engraulis mordax, larvae in the sea. Fish. Bull. 77: 413-423.         [ Links ]

Neuman MJ, Witting DA, Able KW. 2001. Relationship between otolith microstructure, otolith growth, somatic growth and ontogenic transitions in two cohorts of windowpane. J. Fish Biol. 58: 967-984.         [ Links ]

Nixon SW, Jones CM. 1997. Age and growth of larval and juvenile Atlantic croaker Micropogonias undulates from the middle Atlantic Bight and estuarine waters of Virginia. Fish. Bull. 95: 773-784.         [ Links ]

Pepin P. 1991. Effect of temperature and size on development, mortality, and survival rates of the pelagic early life histories stages of marine fish. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 48: 503-518.         [ Links ]

Powell AB. 1993. A comparison of early-life-history traits in Atlantic menhaden Brevoortia tyrannus and Gulf menhaden B. patronus. Fish. Bull. 91: 119-128.         [ Links ]

Powell AB, Phonlor G. 1986. Early life history of Atlantic menhaden Brevoortia tyrannus and Gulf menhaden B. patronus. Fish. Bull. 84: 991-995.         [ Links ]

Ré P. 1983. Daily growth increments in the sagitta of pilchard larvae Sardina pilchardus (Walnaum, 1792) (Pisces: Clupeidae). Cybium 7: 9-15.         [ Links ]

Ré P. 1984. Evidence of daily and hourly growth in pilchard larvae based on otolith growth increments, Sardina pilchardus (Walbaum, 1972). Cybium 8: 33-38.         [ Links ]

Rilling GC, Houde ED. 1999. Regional and temporal variability in growth and mortality of bay anchovy, Anchoa mitchilli, larvae in Chesapeake Bay. Fish. Bull. 97: 555-569.         [ Links ]

Rodríguez-Muñoz R, Nicieza AG, Braña F. 2001. Effects of temperature on developmental performance, survival and growth of sea lamprey embryos. J. Fish Biol. 58: 475-486.         [ Links ]

Rooker JR, Holt SA, Holt GJ, Fuiman LA. 1999. Spatial and temporal variability in growth, mortality, and recruitment potential of post-settlement red drum, Scianops ocellatus, in a subtropical estuary. Fish. Bull. 97: 581-590.         [ Links ]

Rutherford ES, Houde ED. 1995. The influence of temperature on cohort-specific growth, survival, and recruitment of striped bass, Morone saxatilis, larvae in Chesapeake Bay. Fish. Bull. 93: 315-332.         [ Links ]

Sánchez-Gil P, Yáñez-Arancibia A, Amescua-Linares F. 1981. Diversidad, distribución y abundancia de las especies y poblaciones de peces demersales de la Sonda de Campeche (verano, 1978). An. Inst. Cienc. Mar Limnol. Univ. Nal. Autón. Méx. 8: 209-240.         [ Links ]

Sánchez-Gil P, Arreguín AF, García-Abad MC. 1994. Ecological strategies and recruitment of Syacium gunteri (Pisces: Bothidae) in the southern Gulf of Mexico. Neth. J. Sea Res. 32: 433-439.         [ Links ]

Sánchez-Iturbe A. 1993. Estudio monográfico de Syacium gunteri (Pisces: Bothiudae) del sur del Golfo de México. Tesis de maestría, Universidad Nacional Autónoma de México, 64 pp.         [ Links ]

Sánchez-Ramírez M, Flores-Coto C. 1998. Growth and mortality of larval Atlantic bumper Chloroscombrus chrysurus (Pisces: Carangidae) in the southern Gulf of Mexico. Bull. Mar. Sci. 63: 295-303.         [ Links ]

Sanvicente-Añorve L. 1990. Comunidades ictioplanctónicas en el suroeste del Golfo de México. Tesis de maestría, Universidad Nacional Autónoma de México, 75 pp.         [ Links ]

Steinarsson A, Bjórnsson A. 1999. The effects of temperature and size on growth and mortality of cod larvae. J. Fish Biol. 55A: 100-109.         [ Links ]

Taubert BD, Coble DW. 1977. Daily rings in otoliths of three species of Lepomis and Tilapia mossambica. J. Fish. Res. Board Can. 34: 332-340.         [ Links ]

Topp RW, Hoff FH. 1972. Flatfishes (Pleuronectiforms). Fla. Dept. Nat. Res., Mem. Hourglass Cruises 4, 135 pp.         [ Links ]

Townsend DW, Graham JJ. 1981. Growth and age structure of larval Atlantic herring, Clupea harengus harengus, in the Sheepshot River estuary, Maine, as determined by daily growth increments in otoliths. Fish. Bull. 79: 123-130.         [ Links ]

Wang YT, Tzeng WN. 1999. Differences in growth rates among cohorts of Encrasicholina punctifer and Engraulis japonicus larvae in the coastal waters off Tanshui River Estuary, Taiwan, as indicated by otolith microstructure analysis. J. Fish Biol. 54: 1002-1016.         [ Links ]

Walls JG. 1975. Fishes of the Northern Gulf of Mexico. TFH Publications Inc., 432 pp.         [ Links ]

Warlen S. 1982. Age and growth of larvae and spawning time of Atlantic croaker in North Carolina. Proc. Annu. Conf. SEAFWA 34: 204-214.         [ Links ]

Xiao Y. 1999. General age and time-dependent growth models for animals. Fish. Bull. 97: 690-701.         [ Links ]

Yáñez-Arancibia A, Sánchez-Gil, P. (1986). Los peces demersales de la plataforma continental del sur del Golfo de México. 1. Caracterización ambiental, ecológica y evaluación de las especies, poblaciones y comunidades. An. Inst. Cienc. Mar Limnol. Univ. Nal. Autón. Méx. Publ. Esp. 9: 1-230.         [ Links ]