Introducción

El trigo (Triticum spp.) es un alimento básico y uno de los cultivos más importantes del mundo, ya que proporciona 23 % del suministro de energía de origen vegetal ^{(Sentayehu et al., 2004)}. El trigo cristalino (Triticum turgidum L. var. durum) es uno de los cereales que se adapta a la región del mediterráneo, donde se concentra aproximadamente 75 % de la producción mundial, y se considera como un cultivo mediterráneo tradicional ^{(Sall et al., 2019)}.

La base genética del trigo cristalino de Etiopía es muy valiosa por sus adaptaciones a estrés abiótico y biótico, y contiene fuentes únicas para el mejoramiento genético ^{(Negassa,1986)}. Etiopía se considera un posible centro de origen de la especie tetraploide de Triticum, aunque para algunos autores como ^{Giunta et al. (2007)}, parece ser más bien un centro de diversificación.

Se estima que las pérdidas anuales mundiales por patógenos causantes de las royas del trigo oscilan entre 4.3 y 5.0 mil millones de dólares estadounidenses ^{(Figueroa et al., 2018)}. Dentro de las enfermedades del trigo cristalino, una de las más importantes es la roya de la hoja, causada por el hongo Puccinia triticina E. En México, las perdidas causadas por las epidemias de roya en trigos cristalinos durante los ciclos agrícolas 2000-2001, 2001-2002 y 2002-2003 fueron estimadas en al menos 32 millones de dólares estadounidenses ^{(Singh et al., 2004)}.

En general, se acepta que los agricultores pudieron haber seleccionado repetidamente contra susceptibilidad generación tras generación entre las variedades locales de trigo, y no hay evidencia para creer lo contrario en el caso de los trigos criollos cristalinos. La selección natural también pudo haber tenido lugar en áreas propensas a la roya de la hoja, donde ésta afecta el vigor y el llenado de grano; por lo tanto, es probable la coexistencia entre el patógeno y las plantas, donde la selección ha favorecido los genotipos criollos con un nivel adecuado de resistencia ^{(Huerta-Espino et al., 2023)}.

La conservación del germoplasma y la selección de progenitores con antecedentes genéticos diversos hace que el mejoramiento en los cultivos sea más eficiente ^{(Adenow et al., 1997)}. En México, con la introducción del trigo en 1529, llegaron nuevas formas de alimentación y mestizaje ^{(DeLacy et al., 2000)}. En la Mixteca alta del estado de Oaxaca se cultivaron trigos cristalinos criollos conocidos como “trigos ventureros”, que llegaron durante la colonia, y su posible origen es la Península Ibérica ^{(Evenson y Lemarie, 1998)}. Estos genotipos fueron resistentes a la raza BBG/BN de Puccinia triticina, y presentaron variabilidad genética para resistencia a esta raza de roya de la hoja ^{(Huerta et al., 2011)}. Algunas de estas variedades criollas de trigo cristalino son con frecuencia susceptibles y la severidad de la enfermedad suele ser alta ^{(Adenow et al., 1997)}; sin embargo, también se pueden encontrar genotipos con altos niveles de resistencia que representan nuevas alternativas factibles de utilizar en los programas de mejoramiento genético de la especie; por ejemplo, el gen Lr79 descubierto recientemente en el trigo criollo australiano Aus26582 ^{(Qureshi et al., 2018)}.

La búsqueda de fuentes de resistencia a la roya de la hoja en variedades criollas debería ser la primera opción, antes de recurrir a las especies silvestres del género Triticum; por ejemplo, la resistencia en el genotipo Camayo procede de una cruza entre un criollo de Etiopía (ETH-LRBR A1-133) y la variedad Altar C84 ^{(Herrera-Foessel et al., 2005)}, mientras que una línea de la cruza Atil/Camayo se liberó en México como Cirno C2008 ^{(Figueroa-López et al., 2010)}. Tanto en México como en Etiopía existe una especialización fisiológica en las poblaciones de P. triticina, donde se encuentran razas que preferentemente causan la roya de la hoja en trigos cristalinos ^{(Huerta-Espino y Roelfs 1989}; ^{Singh, 1991)}.

De acuerdo con información de ^{Singh (1991)}, en México, antes de 2001 sólo existía BBB/BN como raza que atacaba a los trigos cristalinos, como lo muestra la respuesta de plantas diferenciales: Lr1, 2a, 2c, 3 (juego 1); Lr9, 16, 24, 26 (juego 2); Lr3Ka, 11, 17, 30 (juego 3); Lr3Bg, 13, 15, 18 (juego 4) y Lr10, 19, 23 y 27+31 (juego 5). En 2001 se identificó BBG/BN, que venció la resistencia de Altar C84 ^{(Singh et al., 2004)}; en el año 2008 la raza BBG/BP venció la resistencia de Jupare C2001 y Banamichi C2008 ^{(Huerta-Espino et al., 2009)}, y en 2017 una variante de BBG/BP venció la resistencia de Cirno C2008 ^{(Huerta-Espino et al., 2017)}.

El agente causal de la roya de la hoja, que preferentemente ataca trigos cristalinos, no se ha definido como una forma especial (durum o duri) ya que P. triticina tiene el mismo hospedante alterno, aunque se ha reportado una forma especial (duri) presente en el norte de África y sur de Portugal y España ^{(Huerta-Espino et al., 2023)}. Con el propósito de seguir la evolución de las razas de P. triticina que atacan los trigos cristalinos se consideró necesario agregar juegos adicionales de plantas diferenciales, propuestos por ^{Singh (1991)}, un sexto juego de diferenciales fue integrado por los genes Lr14a, Lr28, Lr61 y Lr72 al identificarse una variante de BBB/BN virulenta a Lr61 ^{(Delgado-Sánchez et al., 2016)}. En 2017 se identificó una raza que adquirió virulencia para hacer inefectiva la resistencia de la variedad Cirno C2008, ^{(Huerta-Espino et al., 2017)}. Para distinguir esta raza de la inmediata anterior (BBG/BPC) se agregó como sufijo al final de las letras que definen la raza como BBG/BPC-cirno que resulto impráctico, por lo que se adiciono otro juego de diferenciales constituido por LrGza (Gaza), Lr33, LrCam (Camayo) y Lr51 que permite diferenciar la BBG/BPCG avirulenta en Cirno C2008 de BBG/BPCJ virulenta ^{(Huerta-Espino et al., 2017)}. Con la nueva nomenclatura las razas se designarían como: BBB/BNGQ ^{(Singh, 1991)}, BBB/BNJQ ^{(Delgado-Sánchez et al., 2016)}, BBG/BNCG, BCG/BNCG ^{(Singh et al., 2004)}, BBG/BPCG, CBG/BPCG ^{(Huerta-Espino et al., 2009)} y BBG/BPCJ con virulencia a LrCam ^{(Huerta-Espino et al., 2017)}

Con la constante evolución de P. triticina que afecta los trigos cristalinos es menester identificar fuentes de resistencia; por ejemplo, en un estudio reciente ^{(Huerta-Espino et al., 2023)}, altos niveles de diversidad para resistencia a la roya de la hoja y otros atributos agronómicos fueron reportados en un subconjunto de trigos criollos cristalinos procedentes de diversos países, lo que sugirió que existe suficiente variación y que, a corto plazo, no es necesario mirar más allá en el genoma secundario de T. turgidum que no sea en los parientes más cercanos tetraploides como T. diccocum y T. dicoccoides que pueden ser incorporados en el desarrollo de variedades resistentes a roya de la hoja.

La formación de variedades resistentes es la manera más efectiva para el control de roya de la hoja, y ante la necesidad de identificar nuevas fuentes de resistencia, el objetivo de este estudio fue evaluar fenotípicamente en campo y bajo invernadero 194 genotipos de trigo cristalino provenientes de Etiopía, en contra de dos razas de P. triticina e identificar las mejores fuentes de resistencia a roya de la hoja.

Materiales y métodos

Resultados y discusión

Los 194 genotipos se agruparon de acuerdo con su respuesta a la infección en campo a las razas BBG/BPCG y BBG/BPCJ. Los genotipos con mayor resistencia fueron criollos en su mayoría. Se identificaron 89 genotipos resistentes, equivalente al 46 % (CI y R) en contra de la raza BBG/BPCG y para la raza BBG/BPCJ los genotipos resistentes (CI y R) fueron 91, lo que representa el 47 % (Cuadro 1). Los genotipos que presentaron menores índices de resistencia (MRMS, MS, MSS y S) fueron 59 para el caso de la raza BBG/BPCG, lo que representó el 30 %; sin embargo, para la raza BBG/BPCJ, la cual venció la resistencia de Cirno C2008, se encontraron 98 genotipos, equivalentes al 50 % (Cuadro 1). Este incremento de genotipos más susceptibles a la raza BBG/BPCJ podría indicar que éstos comparten la misma fuente de resistencia que Camayo ^{(Herrera-Foessel et al., 2005)}; la importancia radica en que ésta procede de la cruza de un trigo criollo de Etiopia con la variedad mexicana Altar C84 ^{(Herrera-Foessel et al., 2005)}, y que una línea de la cruza Atil/Camayo se liberó en México como Cirno C2008 ^{(Figueroa-López et al., 2010)}, variedad que ha sido exitosa y que actualmente es susceptible a roya de la hoja en México. Es notable el incremento de genotipos susceptibles cuando se evaluaron con la raza BBG/BPCJ, lo que indica que esta raza podría poseer virulencia adicional, además de virulencia para Cirno C2008 ^{(Huerta-Espino et al., 2017)}.

Además de la severidad final, el desarrollo de la enfermedad en diferentes etapas permitió calcular el área bajo la curva del progreso de la enfermedad (ABCPE) en respuesta a las dos razas con las que se evaluaron los genotipos. El análisis de varianza indicó valores altamente significativos y se reporta el valor de DMS al 5 % en la Figura 1; en este caso, los niveles bajos de ABCPE coincidieron con los niveles más bajos de la severidad final de la enfermedad (CI a R).

Figura 1 Distribución de medias del ABCPE de roya de la hoja en los genotipos de trigo cristalino en respuesta a las razas BBG/BPCG y BBG/BPCJ. 

Algunos investigadores, como ^{Roelfs et al. (1992)}, llegaron a la conclusión de que el ABCPE no es una medición útil si predomina la resistencia de raza específica o de genes mayores; sin embargo, en el caso donde sólo existen genes de efectos menores y la comparación es obligada con los testigos susceptibles y el progreso de la enfermedad es lenta comparada con el progreso rápido de la enfermedad en los genotipos susceptibles, dicho parámetro es una herramienta útil.

Los trigos cristalinos de Etiopía tienen varios aspectos que los distinguen, el de mayor importancia es la resistencia a roya de la hoja ^{(Belay et al., 1991)}. Aun cuando algunos genes de resistencia han perdido su efectividad, como en el caso del criollo de Etiopia usado en el desarrollo de Camayo y de Cirno C2008 ^{(Huerta-Espino et al., 2017)}, en general, el comportamiento de los genotipos fue diferente ante cada una de las dos razas de P. triticina, lo que permitió hacer una clasificación en tres grupos (A, B y C), de acuerdo con el comportamiento de cada genotipo.

Los 194 genotipos se agruparon de acuerdo con su respuesta a las razas BBG/BPCG y BBG/BPCJ como sigue: Grupo A, aquellos que permanecieron resistentes con el mismo grado de severidad para ambas razas y que representan el 31.4 % del total (61 genotipos), dentro de los cuales sólo cuatro fueron genotipos mejorados, de este grupo y mediante la respuesta de severidad final a la enfermedad se lograron identificar 54 genotipos como CI, cinco como R, uno como RMR y uno como MR, siendo éste el grupo más importante. En el Grupo B (30 genotipos, 15.4 %), que considera genotipos que se incluyeron en los grupos RMR, MR, MS a la raza BBG/BPCG, pero que su nivel de resistencia aumentó cuando se evaluaron con la raza BBG/BPCJ y se clasificaron como CI, R y RMR, lo que es algo que normalmente no ocurre al evaluar genotipos en contra de una raza que adquirió nuevos genes de virulencia; sin embargo, se han reportado razas que ganan virulencia para algunos genes, pero pierden virulencia para otros ^{(Huerta-Espino y Singh, 1996)}; otra explicación es que la caracterización de las razas de P. triticina se basa en unos cuantos genes que consiste en siete juegos de cuatro diferenciales cada uno (28) y que ambas razas, en este caso, pueden diferir en su contenido de genes de avirulencia/virulencia para los cuales no se han identificado plantas diferenciales. En el Grupo C, al que corresponden 103 genotipos (53.1 % del total) la severidad de la enfermedad aumentó. Algunos genotipos pasaron de ser CI o R en respuesta a la raza BBG/BNCG a susceptibles cuando se evaluaron con la raza BBG/BPCJ; este grupo incluye aquellos genotipos que no tienen un valor agronómico inmediato desde el punto de vista del mejoramiento para resistencia a roya de la hoja.

Se identificaron genotipos con niveles altos de resistencia en contra de las dos razas utilizadas en el estudio, lo que hace suponer que dichos materiales contienen genes diferentes a los que teóricamente Camayo posee. Cada raza de P. triticina que afecta al trigo cristalino contiene genes de virulencia o avirulencia que hacen su grado de complejidad diferente. Los trigos criollos cristalinos (cuando existen) deberían tener prioridad sobre las especies silvestres en la búsqueda de fuentes de resistencia a roya de la hoja, ya que es más fácil su introgresión sin necesidad de recurrir al rescate de embriones y se evaden los problemas causados por las diferencias cromosómicas ^{(Huerta et al., 2011}; ^{Huerta-Espino et al., 2009}; ²⁰²³⁾.

Entre otros ejemplos de evaluación de trigos criollos, una selección de 482 accesiones de trigos tetraploides de diferentes países se evaluó en invernadero y campo durante 2015 contra las razas CBG/BP y BBG/BP identificadas en 2008 ^{(Huerta-Espino et al., 2009)}; entre las accesiones, se identificaron 68 resistentes en todas las etapas de crecimiento, además de 41 genotipos susceptibles en plántula, pero resistentes en planta adulta; adicionalmente, 79 genotipos resistentes en plántula se probaron contra 15 razas diferentes, incluyendo razas que atacan trigos harineros y cristalinos y entre las 79 accesiones evaluadas, 35 fueron resistentes a todas las razas, resaltando 17 genotipos criollos de Etiopia; sin embargo, siete de éstos al ser evaluados con la raza BBG/BPCJ se tornaron susceptibles ^{(Huerta- Espino et al., 2023)}.

La caracterización subsecuente de los trigos cristalinos provenientes de Etiopia en contra de la raza BBG/BPCJ de P. triticina, tanto en plántula como en planta adulta, permitió identificar los cuatro grupos que se muestran en el Cuadro 2.

En los criollos se encontró una mayor proporción de genotipos resistentes que susceptibles, mientras que entre los mejorados la mayoría fueron susceptibles y sólo cuatro resistentes. En los 98 genotipos criollos que se identificaron como resistentes a la raza BBG/BPCJ, que representan el 50 % del total de los genotipos evaluados, una subsecuente caracterización permitió identificar dos grupos principales (Cuadros 2 y 3), el primero de ellos posee resistencia que se manifiesta desde el estado de plántula hasta planta adulta en un 55 % (54) entre los criollos y el segundo grupo, que incluyó 45 % (44) de los criollos, se caracteriza por mostrar susceptibilidad en estado de plántula, pero en planta adulta y principalmente en la hoja bandera, los niveles de infección fueron muy bajos.

Entre los genotipos mejorados que se evaluaron contra la raza BBG/BPCJ, sólo Selam, Werer, Flakit y Oda fueron resistentes, mientras que Yerer fue susceptible en plántula, pero con resistencia intermedia en planta adulta. Los resultados del presente estudio indican una frecuencia alta de genotipos resistentes. En estudios similares en trigos cristalinos se han identificado genotipos resistentes y susceptibles, tanto para roya de la hoja ^{(Aoun et al., 2016}; ^{Huerta-Espino et al., 2023}; ^{Martínez-Moreno et al., 2021)}, como para roya del tallo ^{(Olivera et al., 2021)}.

Al analizar los orígenes de las colectas se identificaron 23 posibles fuentes de resistencia (Cuadro 3), aunque no se descarta la posibilidad que a nivel de genes de resistencia éstos puedan ser similares. En 11 de los orígenes de las colectas se identificaron los dos grupos de resistencia indicados en el Cuadro 3, mientras que en otras siete sólo se identificaron genotipos resistentes en planta adulta, y en cinco orígenes, genotipos con resistencia en plántula y planta adulta. Los resultados en la identificación de trigos criollos resistentes a la roya de la hoja provenientes de Etiopia ponen de manifiesto la importancia de mantener la diversidad genética en los centros de diversificación, ya sea en los bancos de germoplasma o cuando sea posible in situ.

Conclusiones

De 194 genotipos de trigo cristalino provenientes de Etiopía se identificaron 98 genotipos criollos y cinco mejorados resistentes a la raza BBG/BPCJ de P. triticina. Algunos genotipos resistentes a la raza BBG/BNCG fueron susceptibles a la raza BBG/BPCJ. Entre los genotipos criollos resistentes se identificaron genotipos con resistencia en todas las etapas de crecimiento, y genotipos con resistencia sólo en planta adulta. Los genotipos resistentes pueden ser utilizados como progenitores en programas de mejoramiento genético para incorporar resistencia a roya de la hoja en trigos cristalinos.