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Antecedentes
La muerte prematura está asociada a enfermedades cardiovasculares (ECV) en todo el mundo.1 En México, la tasa de mortalidad está relacionada con la enfermedad isquémica del corazón y la diabetes mellitus (DM).2 La obesidad, la hipercolesterolemia y el tabaquismo son factores de riesgo cardiovascular clásicos en la población mexicana con disfunción endotelial inicial.
El desequilibrio de las sustancias vasoactivas a favor de la inflamación, la vasoconstricción, la permeabilidad, el estrés oxidativo y la proliferación se asocia a disfunción endotelial,3 cuya persistencia favorece la aterogénesis, la rigidez vascular, la agregación plaquetaria y la trombosis.4
Mediante ecografía de la arteria braquial, la vasodilatación mediada por flujo (VMF) mide la apertura del diámetro vascular en respuesta al flujo sanguíneo repentino después de isquemia.5-8 Una VMF < 11 % mostró sensibilidad de 80 %, especificidad de 86.67 %, valor predictivo positivo de 76.66 % y valor predictivo negativo de 83.33 % para disfunción endotelial.9 Sin embargo, su determinación requiere la intervención de un cardiólogo capacitado, equipos costosos y estandarización metodológica.6,10-12
La termografía infrarroja es un método no invasivo, portátil y rentable, capaz de medir la radiación infrarroja de onda media a larga y convertirla en temperatura con una precisión de hasta 0.08 °C.13-15 Muestra una imagen digital y un mapa de calor en una perspectiva comparativa de fenómenos que van desde la termogénesis, los ajustes del flujo sanguíneo periférico, el enfriamiento por evaporación y la fisiología respiratoria.15 Los cambios térmicos evaluados con termografía infrarroja incluyen cáncer de mama, melanoma cutáneo, quemaduras, hemangiomas y obstrucción vascular.16-20
El estudio tuvo como objetivo determinar la sensibilidad y especificidad de la termografía para evaluar la función endotelial normal, ya que actualmente no existe información al respecto.
Material y métodos
Se realizó un estudio de diagnóstico observacional, transversal y analítico que incluyó pacientes consecutivos del Hospital de Especialidades del Centro Médico Nacional La Raza, entre febrero de 2019 y febrero de 2020, edad ≥ 18 años, con o sin factores de riesgo cardiovascular (hipertensión arterial, diabetes, dislipidemia, tabaquismo), sin ningún tratamiento farmacológico en el último mes y que firmaron el consentimiento informado. Los criterios de no inclusión fueron antecedentes de enfermedad vascular, embarazo en curso, alergia a la nitroglicerina y uso de fármacos vasodilatadores o vasoconstrictores. El tamaño de muestra se calculó en 35 pacientes, con una sensibilidad esperada de 90 % para detectar función endotelial normal mediante termografía; se incluyeron 38 sujetos. El estudio se llevó a cabo conforme a lo estipulado en el Reglamento de la Ley General de Salud sobre Investigación para la Salud y en la Declaración de Helsinki; fue aprobado por el comité de ética e investigación.
Evaluación clínica
Todos los sujetos incluidos fueron sometidos a una entrevista guiada por un instrumento de recolección. La entrevista tuvo como objetivo recopilar datos demográficos y sobre el estado de salud de los encuestados. Posteriormente, se les citó para pruebas termográficas, ultrasonográficas y toma de muestras de laboratorio. También se entregó a los participantes una hoja con las instrucciones a seguir el día de la evaluación.
Ultrasonografía (VMF)
La función vascular se evaluó en todos los sujetos del estudio por método convencional de VMF en la arteria braquial del antebrazo derecho. El paciente permaneció en reposo en una habitación tranquila a 25.7 °C (rango intercuartílico [RIC] = 24.7, 28), durante 15 a 30 minutos, en decúbito supino sobre una camilla junto al equipo de ecografía (Transducer L12-4, Philips Ultrasound, Inc. conectado a una tableta Galaxy Tab A modelo SM-T51, sistema Android versión 9). Se realizó medición de la presión arterial basal con un esfigmomanómetro convencional sin retirar el manguito neumático. Las imágenes ecográficas se obtuvieron en tres momentos:
Con el sujeto en reposo.
Durante el estrés vascular tangencial.
Después de soltar el manguito neumático.
La arteria braquial se midió por su sección longitudinal, de 2 a 15 cm por encima del codo, y se identificó el centro de la arteria una vez que se obtuvo la imagen más clara de las capas íntimas anterior y posterior. La zona de transducción (foco) se ubicó en la pared vascular más cercana para evaluar la línea "M" (la interfaz entre la media y la adventicia) en comparación con la pared lejana. La piel se marcó con un rotulador quirúrgico en una posición satisfactoria del transductor, manteniendo el brazo en la misma posición durante todo el estudio. Se obtuvo una imagen de termografía infrarroja en reposo y se midió la velocidad del flujo arterial con una señal Doppler pulsada en un ángulo de 70° respecto al vaso, con la dirección del pasaje (1.5 mm) en el centro de la arteria.
Posteriormente, se tomaron tres mediciones del diámetro interno de la arteria braquial para establecer una media. Se insufló el manguito neumático a presión suprasistólica (40 mm Hg por encima de la basal), corroborando ecográficamente la interrupción del flujo sanguíneo arterial durante cinco minutos.
La isquemia se eliminó súbitamente y se visualizó la restauración del flujo sanguíneo. Un minuto después de desinflar el manguito, se tomaron tres veces imágenes ecográficas del diámetro interno de la arteria braquial. Se clasificó como disfunción endotelial si el incremento en el diámetro vascular fue < 11 % y como función endotelial normal si fue ≥ 11 % del diámetro original de la arteria braquial. Si el sujeto mostró vasodilatación < 11 %, se administraron 0.4 mg de nitroglicerina sublingual y un minuto después se comparó el diámetro de la arteria braquial para evaluar la capacidad de vasodilatación independiente del endotelio.
Termografía
La temperatura de los participantes se midió con una cámara termográfica FLIR ONE Pro de tercera generación (sistema Android, micro-USB, con resolución de 160 × 120 píxeles, rango dinámico de escena de −20 a 400 °C, precisión ± 3 °C, peso de 36.5 g, fabricado por FLIR Systems Inc., Estados Unidos). Las imágenes térmicas adquiridas se analizaron con el programa termográfico específico para dispositivos FLIR (FLIR Systems Inc., Estados Unidos). La cámara se colocó sobre una base horizontal, perpendicular a la superficie de la piel, a 30 cm de distancia. Durante la VMF se obtuvieron mediciones del centro de la palma, muñeca y tercer dedo, basales y cada minuto durante cinco minutos desde el inicio de la isquemia; se obtuvieron tres en el período de posisquemia (Figura 1). Si al sujeto se le diagnosticó disfunción por VMF, se indicó la ingestión de 0.4 mg de nitroglicerina sublingual y se dejó transcurrir cinco minutos. Durante ese tiempo, se volvieron a tomar mediciones de la temperatura del centro de la palma, muñeca y tercer dedo en los minutos 3 y 5. Cada paciente tuvo entre 15 a 21 evaluaciones termográficas, para un total de 624 mediciones.
Análisis estadístico
Las variables cualitativas nominales y ordinales se resumieron con frecuencias y porcentajes y se compararon con chi cuadrada. Las variables cuantitativas se analizaron con la prueba de normalidad de Kolmogorov-Smirnov para determinar su tipo de distribución; estas variables se presentaron como medias y desviaciones estándar en los datos paramétricos, mientras que en los datos no paramétricos se utilizaron medianas y rangos intercuartílicos (RIC). Se realizó una curva ROC para todas las temperaturas obtenidas. Se evaluaron los deltas entre los diferentes minutos en las palmas, muñecas y anulares de pacientes con y sin disfunción endotelial según el estándar de oro (VMF). Se calculó el punto de corte de temperatura más sensible y específico, así como los valores predictivos positivos y negativos y las razones de verisimilitud. Se calcularon coeficientes de variación intra e interensayo para todas las evaluaciones en 10 % de la muestra total de pacientes. Todos los análisis y gráficos se realizaron con los programas SPSS versión 25 y GraphPad Prism 8.
Resultados
Se incluyeron 38 sujetos, 28 mujeres y 10 hombres, sin tratamiento por patología cardiovascular, con una mediana de edad de 50 años (RIC = 34.8, 58.3). Los factores de riesgo cardiovascular más frecuentes en la población adulta fueron el sobrepeso, la obesidad, la dislipemia y el sedentarismo (Tabla I).
Tabla 1 Características sociodemográficas y bioquímicas de la población adulta
| (n = 38) | % | |
|---|---|---|
| Sexo | ||
| Femenino | 28 | 73.7 |
| Masculino | 10 | 26.3 |
| Antecedentes cardiovasculares hereditario-familiares | 18 | 47.4 |
| Diabetes mellitus tipo 2 | 3 | 7.9 |
| Hipertensión arterial sistémica | 8 | 21.1 |
| Dislipidemia | 20 | 52.6 |
| Tabaquismo | 4 | 10.5 |
| Estilo de vida sedentario | 20 | 52.6 |
| Índice de masa corporal | ||
| Peso normal | 13 | 34.2 |
| Sobrepeso y obesidad | 25 | 65.8 |
| Mediana | P25, P75 | |
| Edad (años) | 50 | 34.8, 58.3 |
| Peso (kg) | 69.5 | 58.8, 75 |
| Altura (m) | 1.57 | 1.53, 1.66 |
| Índice de masa corporal (kg/m2) | 26.6 | 24.2, 30.1 |
| Temperatura corporal (°C) | 36.3 | 35.9, 36.5 |
| Temperatura ambiental (°C) | 25.7 | 24.7, 28 |
| Presión arterial sistólica (mm Hg) | 110 | 100, 126.2 |
| Presión arterial diastólica (mm Hg) | 70 | 60, 80 |
| Glucosa (mg/dL) | 92.9 | 86.7, 103.7 |
| Creatinina (mg/dL) | 0.77 | 0.71, 0.82 |
| Colesterol (mg/dL) | 188.4 | 166.1, 219.5 |
| Triglicéridos (mg/dL) | 126.6 | 104, 213.7 |
| Sodio (mmol/L) | 139.5 | 139, 140 |
| Potasio (mmol/L) | 4.3 | 4, 4.5 |
| Hemoglobina (g/dL) | 14.5 | 13.9, 15.3 |
| Amplitud de la distribución eritrocitaria (%) | 13.4 | 13, 14 |
| Leucocitos (K/mL) | 5.9 | 5.2, 7.8 |
| Neutrófilos (103×mL) | 3.6 | 2.5, 4.6 |
| Linfocitos (103×mL) | 1.8 | 1.5, 2.4 |
| Monocitos (103×mL) | 0.45 | 0.34, 0.61 |
| Eosinófilos (103×mL) | 0.1 | 0.8, 0.2 |
| Basófilos (103×mL) | 0.04 | 0.02, 0.05 |
| Plaquetas (K/μL) | 254 | 217, 300 |
| Tiempo de protrombina (segundos) | 14.7 | 14.3, 15.3 |
| Tiempo parcial de tromboplastina (segundos) | 30.2 | 28, 33.2 |
| Razón normalizada internacional | 1.07 | 1.05, 1.1 |
| Índice de neutrófilos-linfocitos | 1.8 | 1.2, 2.5 |
| Índice plaquetas-linfocitos | 142 | 92, 203.6 |
| Índice monocitos-linfocitos | 0.25 | 0.17, 0.38 |
P25, P75: percentil 25, percetil 75.
La temperatura corporal mediana fue de 36.3 °C (RIC = 35.9, 36.5), la presión arterial sistólica de 110 mm Hg (RIC = 100, 126.2), la presión arterial diastólica de 70 mm Hg (RIC = 60, 80), el colesterol de 188.4 mg/dL (RIC = 166.1, 219.5) y los triglicéridos de 126.6 mg/dL (RIC = 104, 213.7).
La temperatura basal de la palma determinada mediante termografía en todos los miembros del estudio fue de 32.2 °C (28.9-35) y de 36.4 °C (35.2-37.1) al minuto posisquemia.
La disfunción endotelial estuvo presente en nueve pacientes diagnosticados con VMF con una mediana de 2.5 % (RIC = − 8.3, 5,1).
El índice de masa corporal como factor de riesgo cardiovascular fue evidentemente mayor en los sujetos diagnosticados con disfunción endotelial mediante VMF (Figura 1).
Se realizó curva ROC de las temperaturas obtenidas al minuto de isquemia de todos los sujetos con o sin factores de riesgo cardiovascular, con su respectivo nomograma de Fagan, con la que se determinó que una temperatura ≥ 36 °C en la palma de la mano constituyó el mejor punto de corte para evaluar la función endotelial normal, con sensibilidad de 70 %, especificidad de 53 %, área bajo la curva de 0.630 (IC 95 % = 0.444-0.817), razón de verosimilitud positiva de 1.49 (IC 95 % = 0.81-2.73) y razón de verosimilitud negativa de −0.57 (IC 95 % = 0.26-1.24), Figuras 2 a 6.
Figura 2 A: curva ROC que muestra el punto de corte con mayor sensibilidad y especificidad para evaluar la normofunción endotelial en sujetos con factores de riesgo cardiovascular. Temperatura > 36 °C, sensibilidad de 85 %, especificidad de 70 %, área bajo la curva de 0.796 (IC 95 % = 0.598-0.995); B: curva ROC que muestra el punto de corte con mayor sensibilidad y especificidad para evaluar la normofunción endotelial en población adulta. Temperatura > 36 °C, sensibilidad de 70 %, especificidad de 53 %, área bajo la curva de 0.630 (IC 95 % = 0.444-0.817). ISQSH1: temperaturas obtenidas de la mano de estudio al minuto de isquemia. TEMP36: mejor punto de corte.
Figura 3 Nomograma de Fagan de la termografía para evaluar la normofunción endotelial en una población adulta. Razón de verosimilitud positiva de 1.49 (IC 95 % = 0.81-2.73) y razón de verosimilitud negativa de 0.57 (IC 95 % = 0.26-1.24).
Figura 4 Nomograma de Fagan de la termografía para evaluar la normofunción endotelial en sujetos con factores de riesgo cardiovascular. Razón de verosimilitud positiva de 2.82, (IC 95 % = 1.06-7.48) y razón de verosimilitud negativa de 0.22 (IC 95 % = 0.06-0.84).
Figura 5 A: localización de la arteria braquial mediante ecografía. B: mediciones del diámetro de la arteria braquial mediante ecografía.
Figura 6 A: informe termográfico de los diferentes puntos evaluados en cada participante (tercer dedo, palma y muñeca). Se informó el mismo termograma durante el inicio, a cinco minutos de la isquemia y a tres minutos posisquemia. B: termograma basal de los diferentes puntos evaluados en ambas manos. C: termograma al minuto de isquemia de los diferentes puntos evaluados (tercer dedo, palmar y muñeca) en ambas manos.
Al evaluar la función endotelial normal en sujetos con factores de riesgo cardiovascular, se observó que nuevamente una temperatura ≥ 36 °C de la palma de la mano fue el mejor punto de corte, pero con mayor sensibilidad y especificidad, de 85 y 75 %, respectivamente (Figura 2). El poder estadístico fue de 76 % basado en la sensibilidad real de 85 %.
En la Tabla 2 se compara el rendimiento diagnóstico de la VMF y la termografía en pacientes con factores de riesgo cardiovascular. La termografía muestra un buen rendimiento al tener una alta sensibilidad.
Tabla 2 Rendimiento diagnóstico de la vasodilatación mediada por flujo y de la termografía para evaluar la normofunción endotelial en población adulta
| Prueba de estudio | Sensibilidad (%) | Especificidad (%) | VPP (%) | VPN (%) |
|---|---|---|---|---|
| Vasodilatación mediada por flujo ≤ 11 % | 80 | 86.67 | 76.66 | 83.33 |
| Termografía > 36 °C en sujetos con factores de riesgo cardiovascular |
85 | 70 | 78 | 77 |
VPP: valor predictivo positivo, VPN: valor predictivo negativo.
Discusión
En la presente investigación encontramos que la termografía infrarroja fue más útil para evaluar la función endotelial normal que la disfunción endotelial. Por lo tanto, proponemos que se utilice como método de detección complementario en personas con una posible anomalía, especialmente en aquellas con factores de riesgo cardiovascular conocidos.
La población incluida en este estudio mostró características demográficas similares en cuanto a edad, peso, índice de masa corporal, sexo y factores de riesgo cardiovascular a las descritas en la mayoría de los artículos publicados sobre población adulta con y sin factores de riesgo cardiovascular clásicos al evaluar la función endotelial con VMF, como los de Maruashi et al.,21,22 Heiss et al.23 y Mućka et al.24
Entre los factores de riesgo clásicos, los más prevalentes incluidos en nuestro estudio fueron el sobrepeso y la obesidad. Koenen et al.,25 Elagizi et al.26 y Katta et al.27 coinciden en que el sobrepeso y la obesidad son de las principales causas de morbilidad y mortalidad por la aparición de ECV, tanto en el ámbito mundial como en el nacional.
En 1992, Celermajer et al.6 desarrollaron la técnica de VMF para medir la función endotelial, técnica que 30 años después todavía está vigente y que utilizamos en nuestra metodología de estudio. Sin embargo, cabe señalar que existe una gran variabilidad en los puntos de corte utilizados para definir normalidad o patología. Diferentes artículos publicados definen la vasodilatación normal inducida por estrés del flujo sanguíneo tangencial de entre 7 y 11 % de la apertura del diámetro vascular.28,29
También existe variabilidad en el tiempo de isquemia y en el tiempo hasta la medición del diámetro vascular posterior a la isquemia. Sin embargo, el punto más relevante es que la vida media del óxido nítrico producido por el endotelio sano es muy corta, de unos pocos segundos. En 2018, Matsui et al.30 compararon el tiempo convencional versus uno menor para realizar la VMF; concluyeron que 50 segundos de isquemia eran óptimos para una buena evaluación, con un punto de corte de 7 % para individuos con factores de riesgo cardiovascular, con sensibilidad de 71 % y especificidad de 85 %. Es importante destacar que en nuestro estudio, 60 segundos de isquemia fueron óptimos cuando se evaluó la función endotelial mediante termografía, con sensibilidad de 85 % y especificidad de 70 %.
La temperatura de las zonas del cuerpo en reposo varía según la distancia a la región central, donde la temperatura es más alta que en la periferia. La mediana de la temperatura palmar basal en la mano de control versus la mano con isquemia probada en individuos sin factores de riesgo cardiovascular (sanos) fue de 34.3 y 32.1 °C, respectivamente. El valor de la temperatura basal en las manos en nuestro estudio concuerda con el atlas de termografía del cuerpo humano de Rajúková et al.31
Medir la temperatura con un termómetro de mercurio es difícil si se trata de zonas externas sin pliegues, por lo que la termografía ha sido un método útil. Las primeras investigaciones de termografía en el ámbito de las enfermedades cardiovasculares fueron reportadas en 1984 por De Cesaris et al.,32 quienes encontraron hipotermia (−2 °C) en manos de sujetos hipertensos después de administrar atenolol o labetalol más clortalidona en comparación con sujetos sanos. Esto refuerza nuestra investigación: en nuestro estudio encontramos un punto de corte con una temperatura basal (promedio de 34.3 °C) para evaluar la función endotelial normal.
Respecto a otros estudios, la termografía es útil como prueba de detección junto con la elastografía para diagnosticar el cáncer de mama. Sin embargo, todavía es necesario considerarla como una prueba independiente para diagnosticar esta u otras patologías. Sin embargo, actualmente existe evidencia de su buen desempeño.33,34
La termografía ya se ha incluido en la evaluación de patologías vasculares. En un estudio sobre termografía en nódulos tiroideos, Damião et al.35 encontraron que los nódulos malignos tienen temperaturas más altas que los benignos (33.46 °C versus 33.01 °C). En un artículo de Cruz Segura et al.,16 se probó la utilidad de la termografía dado que la temperatura obtenida de vasos obstruidos después de la reconstrucción microquirúrgica con colgajos fue de 31.95 °C en promedio, en comparación con 34.80 °C en vasos abiertos. Los resultados anteriores muestran que en condiciones de incremento del flujo vascular existe un incremento de la temperatura, mientras que la temperatura tiende a disminuir respecto a los parámetros de referencia en el caso de isquemia por oclusión vascular o perfusión reducida.
Sin embargo, nuestro estudio muestra un aumento de la temperatura de la mano al minuto de la isquemia. En apoyo de nuestros hallazgos, Akata et al.36 identificaron que después de colocar un torniquete en una pierna, la isquemia provocaba el ascenso de la temperatura corporal, seguido de un descenso una vez liberada la isquemia. Además, el estudio de Müller muestra un aumento de la temperatura de la piel de las manos ante la misma condición de isquemia.37 Se planteó la hipótesis de que limitar el calor metabólico al compartimento térmico central eleva la temperatura central del cuerpo, y que la vasodilatación resultante deriva en una mayor temperatura de la superficie de la piel medida en la punta del dedo.
Respecto a la necesidad de realizar estudios adicionales cuando se utilizan métodos de cribado, es importante mencionar que aunque el cáncer de mama se detecte mediante termografía, siempre se debe realizar una mastografía para un diagnóstico más preciso, a diferencia de la disfunción endotelial, en la que no es estrictamente necesario enviar al paciente a estudios más costosos o retrasar su diagnóstico cuando la prueba es normal.
Por lo tanto, la evaluación clínica proporcionada por un médico general o de familia es suficiente para indicar que el endotelio está funcionando adecuadamente si mediante termografía se alcanza una temperatura > 36 °C al minuto de isquemia producida por presión con una pulsera de baumanómetro. En caso contrario, si la temperatura es inferior a la esperada, las indicaciones podrían ser mejorar la salud endotelial controlando factores de riesgo cardiovascular modificables o realizar pruebas complementarias.
Sabemos que las causas de la alteración de la función endotelial son múltiples; lo más importante es restaurar la función endotelial de forma global con un manejo integral y adecuado de los factores de riesgo cardiovascular.38 Lo más económico y accesible para los pacientes es insistir en la prevención primaria como mantener una dieta saludable, reducir el peso corporal mediante actividad física regular y constante y dejar de fumar, entre otros.39
Recomendamos que la termografía sea considerada una prueba de cribado para evaluar la función endotelial normal sin descuidar los métodos de diagnóstico clínico, y la VMF para diagnosticar la disfunción endotelial. Sin embargo, es necesario seguir investigando formas no invasivas, económicas y eficientes de prevenir la aparición de ECV y así evitar millones de muertes anuales por ese motivo.
Deben mencionarse varias limitaciones de nuestro estudio. En primer lugar, obtener el tamaño de la muestra requirió mucho trabajo, ya que se requirieron pacientes con factores de riesgo cardiovascular sin tratamientos con vasodilatadores o modificadores del endotelio; por lo tanto, solo se reclutaron 38 para el estudio. Otro punto es que la concordancia inter e intraobservador con kappa en estudios de termografía se ha reportado entre 0.89 y 0.97;40,41 sin embargo, es una debilidad del estudio no haberlo determinado. Una fortaleza de la investigación fue la facilidad de uso de una cámara termográfica conectada a un teléfono celular, lo que favorece el uso cotidiano de esta técnica diagnóstica en la práctica clínica.
Conclusiones
La temperatura en la región palmar mediante termografía infrarroja ≥36 °C después de un minuto de isquemia es una prueba no invasiva y económica que podría ser útil para detectar la función endotelial normal en adultos con factores de riesgo cardiovascular. Son necesarios más estudios y con mayor población para demostrar su utilidad.
