Artículos originales

 

Sobrevivência, produção e atributos químicos de coprólitos de minhocas em um Latossolo Vermelho distroférrico (Oxisol) sob diferentes sistemas de manejo

 

Supervivencia, producción y atributos químicos de heces de lombrices de tierra en un Latosol Rojo distroférrico (Oxisol) bajo diferentes sistemas de manejo

 

Marie Luise Carolina BARTZ,¹ Antonio Carlos Saraiva da COSTA,² Cássio Antonio TORMENA,² Ivan Granemann de SOUZA Jr.² & George G. BROWN³

 

¹ Universidade Estadual de Londrina. Rodovia Celso Garcia Cid, PR 445 Km 480, Caixa Postal 6001,CEP 86051–990, Londrina, Paraná, Brasil. E–mail: bartzmarie@gmail.com

² Universidade Estadual de Maringá. Av. Colombo 5760, CEP 87020–190, Maringá, Paraná, Brasil. Email: antoniocscosta@gmail.com, catormena@uem.br, igsjunior@gmail.com.

³ Embrapa Florestas. Estrada da Ribeira, km 111, CEP 83411–000, Curitiba, Paraná, Brasil. E–mail: browng@cnpf.embrapa.br

 

Recibido: 16/05/2008.
Aceptado: 08/01/2010.

 

RESUMO

As atividades das minhocas modificam processos chave no solo e suas populações são impactadas pelo manejo do solo e da cultura, que afeta o suprimento de energia, nutrientes e o estado químico dos solos. Desta forma, foram avaliados a sobrevivência, a perda de peso, a produção de coprólitos e os efeitos das espécies Pontoscolex corethrurus e Amynthas gracilis sobre os atributos químicos de um Latossolo Vermelho distroférrico (LVdf) (Oxisol) sob diferentes sistemas de manejo. Solo seco ao ar, peneirado e umedecido de uma mata nativa (MT), dois agroecossistemas de plantio direto (PD e PDS) e uma pastagem (PT) foram utilizados para o cultivo. As minhocas foram incubadas em sala escura com temperatura controlada para as avaliações biológicas e obtenção dos coprólitos. Pontoscolex corethrurus se adaptou bem aos tratamentos, apesar da perda de peso em todos os tratamentos e nos tratamentos PD e PDS os indivíduos terem regredido ao estado juvenil. Amynthas gracilis não se adaptou bem aos tratamentos utilizados, resultando em baixas taxas de sobrevivência e altas perdas de peso. As maiores produções de coprólitos foram observadas no tratamento MT para as duas espécies, enquanto as menores ocorreram em PD e PDS para P. corethrurus e em PT para A. gracilis. Os coprólitos produzidos foram significativamente enriquecidos por cátions trocáveis, carbono orgânico total, fósforo e enxofre, e houve aumento nos valores de pH e bases, comparados com o solo controle. Observou–se que a atividade das espécies no LVdf pode alterar significativamente os teores de nutrientes disponíveis nesses sistemas de manejo, apesar de não terem se desenvolvido bem (perda de peso).

Palavras chave: Pontoscolex corethrurus, Amynthas gracilis, fertilidade do solo, agroecossistemas.

 

RESUMEN

Las actividades de las lombrices modifican procesos clave en el suelo y sus poblaciones son afectadas por el manejo del suelo y del cultivo, que afecta el suministro de energía, nutrientes y el estado químico de los suelos. De esta forma, fueron evaluados la supervivencia, la pérdida de peso, la producción de deyecciones y los efectos de las especies Pontoscolex corethrurus y Amynthas gracilis sobre los atributos químicos de un Latosol Rojo distroférrico (LVdf) (Oxisol) bajo diferentes sistemas de manejo. Se utilizaron para el cultivo suelo seco al aire, tamizado y humectado de un bosque nativo (MT), dos agroecosistemas de siembra directa (PD y PDS) y un pastizal (PT). Las lombrices fueron incubadas en sala oscura con temperatura controlada para las evaluaciones biológicas y obtención de deyecciones. Pontoscolex corethrurus se adaptó bien a los tratamientos, a pesar de la pérdida de peso en todos los tratamientos y en los tratamientos PD y PDS los individuos retrocedieron al estado juvenil. Amynthas gracilis no se adaptó bien a los tratamientos utilizados, demostrando bajas tasas de supervivencia y elevadas pérdidas de peso. Las mayores producciones de deyecciones se observaron en el tratamiento MT para ambas especies, mientras que las menores ocurrieron en PD y PDS para P. corethrurus y en PT para A. gracilis. Las deyecciones producidas fueron mucho más ricas en cationes intercambiables, carbono orgánico total, fósforo y azufre y hubo aumento en los valores de pH y bases, en comparación con el suelo control. Se observó que la actividad de las especies en el LVdf puede alterar significativamente los contenidos de nutrientes disponibles en esos sistemas de manejo, a pesar de no haberse desarrollado bien (pérdida de peso).

Palabras clave: Pontoscolex corethrurus, Amynthas gracilis, fertilidad del suelo, agroecosistemas.

 

INTRODUÇÃO

As minhocas são engenheiros do ecossistema que modificam os atributos e processos do solo onde quer que estejam presentes. Elas podem ser encontradas na maioria dos ambientes, embora sua presença, muitas vezes, tem sido relacionada à umidade do solo e disponibilidade de matéria orgânica (Lee 1985). As atividades das minhocas, produção de coprólitos, túneis e galerias, exercem influência significativa sobre a agregação do solo, remoção de restos vegetais, decomposição da matéria orgânica e ciclagem de nutrientes (Lee & Foster 1991, Martin 1991, Edwards & Bohlen 1996). Quando se alimentam, elas selecionam matéria orgânica na ingestão e a misturam com materiais inorgânicos do solo. Esta mistura passa pelo trato intestinal e é excretada na forma de coprólitos, contribuindo para a agregação do solo e disponibilidade de nutrientes quando os coprólitos envelhecem, estabilizam e se quebram.

As minhocas são, provavelmente, os invertebrados mais importantes no estado inicial da reciclagem da matéria orgânica em muitos solos. Os hábitos alimentares das diferentes espécies influem nos efeitos sobre a fragmentação e incorporação da matéria orgânica dentro do solo. Da matéria orgânica ingerida pelas minhocas, somente uma pequena porcentagem é assimilada – de 2 a 20%, dependendo da espécie e da quantidade e qualidade do material ingerido (Lavelle 1988) – sendo o resto depositado nos coprólitos. As minhocas terrestres têm um papel muito importante na regulação da dinâmica da matéria orgânica do solo, podendo acelerar ou diminuir a taxa de mineralização mediante sua influência na, e interação com as populações microbianas (Lavelle 1988), liberando nutrientes essenciais para as plantas e assegurando um bom aproveitamento das reservas húmicas dentro do solo (Lee 1985, Edwards & Bohlen 1996).

Devido aos seus efeitos na estrutura física do solo e disponibilidade dos nutrientes, as minhocas podem ter importantes efeitos sobre o crescimento das plantas e a produção agrícola (Brown et al. 2004); além disso, podem ser utilizadas como indicadoras de qualidade e poluição do solo e de perturbação nos ecossistemas (Stork & Eggleton 1992, Paoletti 1999). Portanto, as minhocas podem ser consideradas como um recurso biológico a ser manejado, devido aos seus serviços no ecossistema (Lavelle et al. 2006).

No entanto, o papel que as diferentes espécies desempenham no ecossistema não é igual e depende de suas estratégias ecológicas, abundância e das propriedades e formas de manejo do ecossistema. Em ecossistemas naturais, minhocas invasoras podem ser uma ameaça ao funcionamento e à biodiversidade (Hendrix 2006). Porém, em agroecossistemas, a colonização por minhocas invasoras pode ser benéfica na maior parte dos casos, contanto que a invasão aos ecossistemas nativos adjacentes seja contida (Baker et al. 2006). No entanto, falta esta informação para a maior parte das mais de 960 espécies de minhocas conhecidas nos trópicos e para a maioria das mais comuns nos agroecossistemas da América Latina (Fragoso & Brown 2007). No Brasil, as espécies exóticas do gênero Amynthas e a espécie nativa peregrina Pontoscolex corethrurus (Müller 1857) têm sido amplamente difundidas, principalmente perto de centros urbanos, mas também em jardins e em agroecossistemas de pastagens e plantio direto (Brown et al. 2006).

Embora alguns estudos mostraram que estas espécies podem afetar tanto os atributos do solo como a produção vegetal (Peixoto & Marochi 1996, Kobiyama et al. 1995), seus efeitos sobre a fertilidade do solo e sua sobrevivência em solos argilosos altamente intemperizados, típicos do 3° planalto paranaense (uma das maiores regiões de produção de grãos do Brasil), ainda são pouco conhecidos.

Portanto, este estudo teve, como objetivo, avaliar a sobrevivência de minhocas e a produção e os atributos químicos dos coprólitos de duas espécies de minhocas (P. corethrurus e Amynthas gracilis) em um Latossolo Vermelho distroférrico proveniente de diferentes sistemas, natural e agrícolas, sob condições de laboratório.

 

MATERIAL E MÉTODOS

As áreas de coletas de solo foram: 1) Mata nativa (MT), com 150 ha e vegetação tipo Floresta Ombrófila Mista, característica da região Norte do Paraná, localizada na Fazenda Bulle, no município de Arapongas, Paraná; 2) Plantio direto (PD), consolidado há 34 anos com 48 ha e soja já emergida, localizada na Fazenda Rhenânia, no município de Rolândia, Paraná. O histórico das três últimas safras segue a rotação de culturas: 2002/2003 – milho (Zea mays), no verão, e aveia (Avena strigosa), no inverno; 2003/2004 – soja (Glycine max), no verão, e aveia, no inverno; 2004/2005 – soja, no verão, e milho safrinha, no inverno; e 2005/2006 – soja no verão. Anualmente são feitas aplicações de herbicidas e fungicidas na área para o controle de pragas e doenças. Muito esporadicamente é utilizado inseticida, somente quando a infestação de insetos é muito alta e o controle através do manejo integrado de pragas não é efetivo; 3) Plantio direto subsolado (PDS) com 60 ha e soja emergindo, localizada na Fazenda Escalada, município de Arapongas. Nos últimos 5 anos, os plantios foram feitos sob plantio direto com a sucessão das culturas de soja no verão, e trigo (Triticum aestivum), no inverno. Antes do último plantio de soja foi feita subsolagem em toda a área, sendo todos os resíduos da cultura anterior incorporados ao solo, utilizando um sub–solador de três hastes. Anualmente são feitas aplicações de inseticidas, herbicidas e fungicidas para o controle de pragas e doenças; 4) Pastagem (PT) de capim brizantão (Brachiaria brizantha), estabelecida há 30 anos com 109,2 ha, localizada na Estância Santo Ângelo, município de Arapongas.

O solo das áreas foi classificado como um Latossolo Vermelho distroférrico (LVdf) (Embrapa 1999a), Oxisol (USDA, Soil Survey Staff 1994). Foram escolhidos dois pontos em cada área e coletados 60 kg de solo de cada um dos sistemas. A camada de palhada e restos vegetais foram retirados coletando–se somente solo a uma de profundidade de 0 – 20 cm. Os solos foram espalhados sobre bancadas para secagem ao ar, mantidos à sombra na Casa de Vegetação do Laboratório de Caracterização e Reciclagem de Resíduos (LCRR) da Universidade Estadual de Maringá (UEM) e, em seguida, peneirados a 4 mm. Os solos foram estocados em recipientes plásticos com tampa, em torno de 20 kg de cada sistema de manejo, e mantidos em uma sala anexa ao LCRR. Foi feita a caracterização química e física do LVdf de cada área. Para análise destes atributos, foram retiradas duas amostras de cada área após a secagem e peneiramento dos solos. Os resultados obtidos para os atributos químicos e físicos dos diferentes sistemas de manejo estão apresentados na Tabela I.

As espécies de minhocas utilizadas foram P. corethrurus (Pc) e A. gracilis (Ag). Foram coletadas em pomares da Fazenda Filantrópica da Sociedade Humanistas, no município de São Jerónimo da Serra, Paraná (1° cultivo), em jardins das Chácaras Durânia e Rolândia, localizadas no município de Rolândia (2° cultivo) e na horta do Departamento de Agronomia da Universidade Estadual de Maringá, localizada no município de Maringá (3° cultivo). Foram coletados, aproximadamente, 60 exemplares de cada espécie, que foram selecionadas manualmente e mantidos no solo de origem até a chegada ao laboratório. No laboratório, foram mantidos no solo de cada sistema antes de serem inoculadas no experimento, pelo menos por uma semana para que os restos de solo do local de origem fossem eliminados. Foram utilizadas somente minhocas adultas das duas espécies. Exemplares extras foram mantidos em cultivos com solo de cada tratamento para reposição dos indivíduos mortos durante o experimento.

O delineamento experimental foi inteiramente casualizado (DIC), num fatorial de 3 (tratamentos de minhocas) × 4 (tratamentos de manejos), com 6 repetições. Foram utilizados solos provenientes de quatro sistemas (MT, PD, PDS e PT), com (Pc, Ag) e sem (0M) minhocas cada um e com seis repetições, totalizando 72 unidades de cultivo. Os seguintes tratamentos foram estabelecidos: Mata + P. corethrurus (MT + Pc), Mata + A. gracilis (MT + Ag), Mata sem minhoca (MT – 0M), Plantio Direto + P. corethrurus (PD + Pc), Plantio Direto + A. gracilis (PD + Ag), Plantio Direto sem minhoca (PD – 0M), Plantio Direto Subsolado + P. corethrurus (PDS + Pc), Plantio Direto Subsolado + A. gracilis (PDS + Ag), Plantio Direto Subsolado sem minhoca (PDS – 0M), Pastagem + P. corethrurus (PT + Pc), Pastagem + A. gracilis (PT + Ag) e Pastagem sem minhoca (PT – 0M).

As unidades experimentais consistiram em caixas plásticas com dimensões de 11,5 cm × 12 cm × 3,5 cm. Cada caixa recebeu 75 g de solo umedecido com 35 mL de água (em torno de 75% da capacidade de campo) e duas minhocas adultas. As caixas foram mantidas em ambiente escuro, com temperatura média de 25°C, na Sala de Incubação do Laboratório de Fitopatologia do Departamento de Agronomia da UEM. A variação de temperatura foi medida periodicamente utilizando–se um termómetro de temperatura máxima e mínima, que oscilou entre 23 e 27°C, durante o período de incubação.

Os coprólitos produzidos pelas minhocas e o solo sem minhocas (controle) foram utilizados como amostras para as análises. A cada 7, 10 ou 14 dias (dependendo da quantidade de coprólitos disponíveis), foram feitas as coletas dos coprólitos e de uma quantidade equivalente das amostras de solo controle. As coletas dos coprólitos começaram 7 dias após o início do cultivo por meio de pinças e o excesso de solo retirado deles cuidadosamente; já o solo controle e solo adjacente (solo em que as minhocas foram cultivadas) foram coletados utilizando uma espátula. Após a coleta, foi determinada a massa úmida das amostras e colocadas em estufa de circulação forçada (50°C) por dois dias. Em seguida, foram pesadas novamente e, obtida a massa seca, as amostras foram guardadas em frascos plásticos mantidas no LCRR até o momento das análises. A cada 10 ou 14 dias foi feita a troca dos solos das caixas. Foram efetuados dois cultivos para P. corethrurus, de 78 (19/dez/2005 a 07/mar/2006) e 76 (10/mar/2006 a 25/mai/2006) dias de duração, e três cultivos para A. gracilis de 78, 76 e 61 (31/mai/2006 a 31/jul/2006) dias de duração, sendo que, no cultivo de 76 dias, foi avaliada a sobrevivência, perda de peso e produção de coprólitos. Os outros cultivos foram complementares, e realizados apenas para obtenção da quantidade de coprólitos necessária para as análises químicas. A produção acumulada de coprólitos (g) foi medida ao decorrer do cultivo, efetuando–se as pesagens dos coprólitos a cada coleta.

Foram realizadas análises químicas de fertilidade das amostras de solo de cada área para fins de levantamento (Tabela I), dos solos controles, dos solos adjacentes e dos coprólitos no final dos cultivos, sendo determinados os seguintes atributos: pH CaCl2, carbono orgânico total (COT), alumínio (Al), hidrogênio + alumínio (H+Al), cálcio (Ca), magnésio (Mg), potássio (K), fósforo (P), enxofre (S), nitrogênio total (NT), soma de bases (S), capacidade de troca catiónica (CTC) e saturação de bases (V%). As metodologias utilizadas foram baseadas em Embrapa (1997, 1999b).

Foi realizada análise granulométrica das amostras de solo de cada área apenas nas amostras de levantamento (Tabela I). Na terra fina seca ao ar (TFSA), foram determinadas as proporções de areia total, areia fina, areia grossa, silte e argila após agitação mecânica por um período de 8 horas, segundo Embrapa (1997).

Foi realizada análise estatística da sobrevivência, do peso perdido, da produção acumulada de coprólitos e dos atributos químicos. As variáveis foram submetidas aos testes de Levene (homogeneidade) e Shapiro–Wilk (normalidade), onde as variáveis potássio (K⁺) e carbono orgânico total (COT) não atenderam aos testes de homogeneidade e normalidade, sendo os dados transformados em raiz quadrada de x. As variáveis sobrevivência e peso perdido foram transformados em arcsen (raiz p/100), onde p é a porcentagem. Após, foram feitas a análise de variância (teste F) e a comparação de médias (teste Scott–Knott) de todas variáveis, a uma probabilidade de 5%. A análise estatística foi feita utilizando os softwares Sisvar (Ferreira 2003) e SAS (SAS Institute 1999). Foi realizada ainda uma Análise de Componentes Principais (ACP) para os atributos químicos dos solos controles, solos adjacentes de Pc e Ag e coprólitos de Pc e Ag, para ordenação das amostras em relação aos atributos químicos, utilizando o software ADE–4 (Thioulouse et al. 1997).

 

RESULTADOS

Perda de peso e sobrevivência das minhocas

Em todos os tratamentos, as duas espécies perderam peso (Tabela II), sendo que as maiores perdas foram observadas com Ag: nos tratamentos PT, PD, PDS e MT, essa espécie perdeu 100, 90, 78 e 68% do seu peso inicial, respectivamente. Por outro lado, Pc perdeu menos peso, pois as minhocas nos tratamentos PD, PDS, MT e PT, perderam 57, 26, 12 e 10 % de sua biomassa inicial, respectivamente. Pc esteve melhor adaptada aos solos usados do que Ag, pois em PDS e PT todas as Pc inoculadas sobreviveram, enquanto em MT e PD a sobrevivência foi de 92 e 83%, respectivamente (Tabela II). Contrariamente, todas as Ag inoculadas morreram no tratamento PT e apenas 17% dos indivíduos sobreviveram no tratamento PD. Em MT e PDS, as taxas de sobrevivência foram maiores: 42 e 33%, respectivamente, das minhocas estavam vivas após os 76 dias de incubação (Tabela II).

 

Com a espécie Pc, no final do período de incubação (76 dias) houve "regressão ao estado juvenil". Isto foi observado nos tratamentos PD, PDS e PT, onde 100, e 25% dos indivíduos inoculados regrediram ao estado juvenil, respectivamente, isto é, não apresentavam o clitelo no final do período de incubação (Tabela II). Este fenômeno não foi observado no tratamento MT para a espécie Pc e em nenhum dos tratamentos para a espécie Ag (Tabela II).

Produção acumulada de coprólitos

A produção de coprólitos foi significativamente maior (p < 0,05) em MT, comparada aos outros tratamentos para as duas espécies (Fig. 1 e 2). Com Ag, a produção de coprólitos foi significativamente maior em MT, comparada com os demais tratamentos, durante o período de incubação (Fig. 2). Com Pc, a produção acumulada de coprólitos foi também significativamente maior em PT, comparado com PD e PDS (Fig. 1).

Foram encontradas correlações positivas entre os teores de K, Ca, Mg, N e S (apenas para Pc), os valores de acidez trocável, SB e V% e a produção total de coprólitos, enquanto correlações negativas foram observadas entre os valores de pH, P (apenas para Ag) e os teores de Al. Os valores de C total e CTC não apresentaram correlação significativa com a produção total de coprólitos de nenhuma das espécies (Tabela III).

Atributos químicos dos coprólitos

Os valores de pH do solo foram significativamente mais elevados nos coprólitos de Pc produzidos nos tratamentos MT e PT e para Ag apenas no tratamento PT. Nos solos provenientes das áreas cultivadas (PD e PDS) não foram observadas diferenças significativas entre os coprólitos das minhocas e o solo controle, porém houve diminuição dos valores de pH nos solos em que as minhocas foram cultivadas (adjacente) nos tratamentos MT, PD e PDS para Ag e apenas em PDS para Pc (Tabela IV).

Os teores de Al foram reduzidos em torno de 50% nos coprólitos produzidos em MT e PT, sendo que nos coprólitos de Ag foram observados os menores teores. No solo cultivado com Pc também houve redução no teor de Al no tratamento MT. Nos demais tratamentos, PT, PD e PDS, para Pc e Ag e MT para Ag, mesmo não sendo significativa a diferença, é interessante observar que houve tendências em aumentar os teores de Al no solo adjacente em relação ao controle (Tabela IV).

Com relação aos outros cátions, os coprólitos produzidos por Pc apresentaram teores mais elevados de K trocável nos tratamentos MT, PD e PDS, mais baixos em PT e teores mais elevados de Ca trocável em todos tratamentos. Por outro lado, os coprólitos produzidos por Ag foram enriquecidos com K trocável somente em PT e em Ca em todos os tratamentos (como para Pc). É importante ressaltar, ainda, que onde aumentaram os teores dos elementos K e Ca nos coprólitos houve diminuição dos mesmos nos solos em que as minhocas foram cultivadas, em geral na maior parte dos tratamentos, quando comparados ao solo controle (Tabela IV).

Os teores de Mg trocável não foram afetados pelas minhocas e pelos sistemas de manejo. Devido ao alto teor de cátions nos coprólitos, houve aumentos significativos nos valores de soma de bases (SB), que também deveriam ter afetado a CTC. Houve diferenças significativas nos valores de CTC nos coprólitos comparados aos solos controles em MT para as duas espécies onde aumentou o valor da CTC e em PT para Ag houve diminuição no valor da CTC, que pode estar ligada a menor acidez potencial no mesmo tratamento e material (Tabela IV).

A respeito dos teores de P, a concentração nos coprólitos foi em torno de 50 % maior nos tratamentos MT e PT e em torno de 10% maior nas áreas de cultivo (PD e PDS), comparado ao solo controle. Os maiores aumentos nos teores de P foram encontrados nos coprólitos de Ag. Não foram observadas diferenças significativas entre o solo adjacente e o solo controle. O teor de S aumentou nos coprólitos do tratamento MT para as duas espécies, em PD para Pc e em PT para Ag. Nos solos em que as minhocas foram cultivadas foram observados aumentos nos tratamentos MT e PD para as duas espécies e em PT para Pc (Tabela IV).

Enquanto ao nitrogênio total (NT), não se encontraram diferenças significativas nas porcentagens nos coprólitos ou nos solos adjacentes em relação ao solo controle. Já os teores de carbono orgânico total (COT) foram significativamente mais elevados nos coprólitos das duas espécies, comparados com o solo controle nos tratamentos MT e PT, em PD para Ag e em PDS para Pc (aumentos variando de 10–15%).

Análise de componentes principais

O primeiro (F1) e segundo (F2) eixos da matriz da ACP dos atributos químicos absorveram 65,4 % e 10,7% da inércia total, respectivamente (Fig. 3). Devido ao acentuado decaimento do gráfico de valores próprios, nenhum outro eixo foi retido para interpretação (Fig. 3a). O eixo F1 esteve representado principalmente pelas variáveis K, pH, Mg, V%, SB, P, Ca e CTC em oposição às variáveis Al, H + Al e COT. As variáveis NT e S ficaram associadas ao eixo F2 (Fig. 3b). Os materiais (solo, solo Pc, solo Ag, coprólito Pc e coprólito Ag) de cada área foram ordenados significativamente ap<0,05, e o primeiro eixo separou as áreas de cultivo (PD e PDS) – as quais possuem os teores mais elevados de bases e maiores valores de pH e CTC, resultantes da aplicação de adubos e calagens, sendo áreas de maior impacto antrópico – das áreas MT e PT, mais ricas em matéria orgânica, com teores mais elevados de Al e que possuem menor impacto antrópico (Fig. 3c).

 

DISCUSSÃO

Os resultados deste experimento estão de acordo com os obtidos por García & Fragoso (2002), os quais observaram que Ag não se adaptou bem ao cultivo em solos sem adição (ou com baixo teor) de matéria orgânica. No entanto, Pc se adaptou bem ao Latossolo utilizado no presente estudo (apesar da perda de peso), ao contrário do observado por García & Fragoso (2002), que encontraram 91% de mortalidade de Pc nos solos experimentais utilizados. Os tratamentos PDS, PT e MT promoveram altas sobrevivências de Pc, apesar da perda de peso, enquanto o tratamento PD teve as menores taxas de sobrevivência e as maiores perdas de peso, sendo o tratamento menos adequado para Pc. Similarmente, MT foi o melhor tratamento para a sobrevivência de Ag, embora também tenha tido perdas de peso. Nos tratamentos PD e PDS, a sobrevivência das minhocas foi baixa e a perda de peso alta, mostrando não serem boas opções para o desenvolvimento desta espécie. (Tabela II).

Todos os indivíduos inoculados no experimento, para as duas espécies, eram adultos, ou seja, apresentavam o clitelo desenvolvido. Contudo, observou–se um fenômeno inusitado na literatura para a espécie Pc: regressão ao estado juvenil. É importante destacar que este fenômeno foi observado somente nos tratamentos onde o solo era proveniente de áreas agrícolas, ou seja, áreas que sofreram aplicação de insumos, os quais poderiam de alguma forma influenciar a biota do solo.

Ambas as espécies Pc e Ag são muito bem adaptadas a diferentes manejos em agroecossitemas, sendo tolerantes a grandes variações de fatores ambientais e/ou edáficos, incluindo tolerância a concentrações muito baixas de nutrientes, matéria orgânica e nitrogênio do solo (Fragoso et al. 1999). Os limites ambientais para as espécies utilizadas no experimento foram descritos por Fragoso et al. (1999). Alguns atributos dos solos usados no presente estudo podem ter tido influência sobre a sobrevivência e a perda de peso das minhocas, por estarem fora dos limites tolerados. Desta forma, comparados com os teores de Fragoso et al. (1999), os valores de N dos solos nos tratamentos usados estão abaixo dos tolerados para as duas espécies e os teores de areia e argila estão fora dos limites tolerados para Ag. No entanto, se os teores de areia e argila fossem fatores limitantes para o desenvolvimento desta espécie, a mesma não seria encontrada na região onde foram coletados os solos, e onde os exemplares foram coletados para o experimento.

A disponibilidade de alimento no experimento e o estresse da manipulação das minhocas não podem ter sido fatores limitantes, uma vez que os solos foram trocados regularmente e em outros trabalhos já realizados com estas espécies não foi observado efeito estressante ao manipulá–las (Hernandez 1983, Hamoui 1991, Hernández–Castellanos 2000, García & Fragoso 2002).

Desta forma, a perda de peso, a mortalidade e a regressão ao estado juvenil devem estar associadas a algum outro fator, possivelmente a qualidade da matéria orgânica presente nos solos (Lavelle et al. 1989), a presença de alguma substância química particular tóxica às minhocas (pesticidas ou derivados dos mesmos, geralmente utilizados nos agroecossitemas de plantio direto), ou a falta de algum tipo particular de flora solo/intestino associada e necessária para digestão mutualística e a absorção de nutrientes pelas minhocas em solos altamente intemperizados (Gilot 1994). Estudos futuros serão necessários para elucidar estas possibilidades, de modo que o sucesso da colonização das minhocas nos solos depende em otimizar o ambiente e suas características para adequar o crescimento e a reprodução.

As produções acumuladas de coprólitos no início do período de incubação foram parecidas entre as duas espécies (Fig. 1 e 2). A partir dos 40 dias de incubação, Pc passou a apresentar produções acumuladas maiores que Ag e, no final do período de incuba–ção (76 dias), a produção de coprólitos de Pc chegou a ser de duas a três vezes maiores do que as produções acumuladas de Ag, dependendo do tratamento. As baixas quantidades de coprólitos produzidos por Ag devem–se, provavelmente, à alta mortalidade das minhocas nos tratamentos, embora tenham sido sempre substituídas (Fig. 2).

Houve uma clara relação entre a quantidade de coprólitos produzida e diversas propriedades químicas do solo original. Apesar de haver apenas quatro tipos de solos, regressões significativas e com valores acima de 0,9 foram observados com K, Ca, Mg, N e acidez trocável (positivas), e pH (negativa para Ag), sugerindo a importância desses fatores edáficos para a atividade e produção de coprólitos dessas espécies nesses solos. O solo da mata, que teve a maior produção acumulada de coprólitos para as duas espécies, apresentou também os maiores teores de matéria orgânica, mas baixos teores de P, cátions e pH (Tabela I).

Hernández–Castellanos et al. (este número), observaram relação inversa entre a produção de coprólitos e o teor de matéria orgânica em três tipos de solos, como uma forma de compensação para o baixo estado nutricional dos solos. Em contraste, Cheg & Wong (2002) encontraram correlações positivas entre a matéria orgânica e a produção de coprólitos. Tais tendências não foram observadas no presente experimento para nenhuma das espécies (Tabela III).

É conhecido que a atividade das minhocas pode alterar o pH do solo (Hu et al. 1998, Cheng & Wong 2002), que pode ser atribuído à excreção de amônia no intestino ou pela excreção de carbonato de cálcio das glândulas calcíferas na faringe das minhocas quando o solo é ingerido (Lee 1985). Pc é conhecida por produzir grânulos de carbonato de cálcio dentro do seu intestino e seus coprólitos provenientes das glândulas calcíferas (Kale & Krishnamoorthy 1980), que afetam o pH do intestino e dos coprólitos, e a disponibilidade de nutrientes afetados pelo pH (Blair et al. 1995). A mesma espécie também é conhecida por produzir coprólitos ricos em amônio (Barois et al. 1999) que também podem afetar o pH. Ag não possui glândulas calcíferas, mas é conhecida pela capacidade de excretar N, na forma de amônia, no intestino através de seus enteronefrídeos, que mais adiante é depositado nos coprólitos (Bahl 1947). No entanto, com relação aos valores de pH, os resultados são conflitantes entre diversos autores. Algumas pesquisas indicam que os valores de pH nos coprólitos são maiores que no solo adjacente (Guerra 1994, Cortez & Bouché 1998), enquanto outras citam o contrário (De Vleeschauwer & Lal 1981, Haimi & Boucelham 1991). Essas alterações são especialmente importantes, pois podem afetar uma série de outros atributos químicos do solo, incluindo a quantidade de nutrientes solúveis influenciados pelo pH do solo. No presente caso, isso pareceu ser importante mais nos solos PT e MT, não calcareados ou adubados freqüentemente, onde o pH foi mais influenciado pelas minhocas e houve maior efeito sobre o teor de vários parâmetros químicos adicionais. Por exemplo, nos coprólitos houve significativa redução no teor de Al em MT e PT para ambas as espécies Pc e Ag (Tabela IV).

Os aumentos nos teores de K freqüentemente observado nos coprólitos (e.g., Basker et al. 1992, 1993), podem ser devido à liberação de K por materiais orgânicos através da fragmentação durante a digestão. Muitos estudos têm mostrado aumentos de 2 a 3 vezes nos teores de K trocável nos coprólitos, comparados ao solo adjacente sob condições a campo (Hullugale & Ezumah 1991). A quantidade de potássio disponível também pode aumentar significativamente em solos habitados por minhocas quando comparados com os mesmos solos sem elas (Basker et al. 1992, 1994). Os resultados obtidos neste experimento confirmam o aumento na disponibilidade de K para a espécie Pc (menos no tratamento PT) e para Ag (somente em PT), mas mostram o efeito contrário nos solos com as minhocas, onde a disponibilidade de K diminuiu devido, especialmente, à atividade de Pc. Nesse caso, as minhocas parecem estar apenas re–distribuindo o K no solo, concentrando–o nos coprólitos (Tabela IV).

Vários autores (Lal & De Vleeschauwer 1982, Peixoto & Marochi 1996, Brossard et al. 1996, Chapuis–Lardy et al. 1998; Quadros et al. 2002) encontraram aumentos nos teores de P em coprólitos quando comparados ao solo adjacente. Razões para estes aumentos são controversos e podem estar relacionados à atividade ácida e básica da fosfatase no intestino das minhocas (López–Hernández et al. 1993), como também à seleção de partículas ricas em argila e materiais orgânicos contendo altos teores de P durante a ingestão do solo. Pc ingere partículas mais finas do solo e produz coprólitos frescos mais dispersíveis que o solo controle (Barois et al. 1993). Estas modificações na textura e estrutura levam a uma redistribuição das formas do P através dos diferentes tamanhos de partículas e das frações químicas (Chapuis–Lardy 1998). Fenômeno similar pode também ocorrer com os teores de S, embora no presente caso aumentos significativos foram observados nos coprólitos em apenas alguns casos (Tabela IV).

A capacidade de fixação de N no intestino e de mineralização de N nos coprólitos é conhecida para Pc (Barois et al. 1987, Lavelle et al. 1992), mas menos conhecida para Ag. O nitrogênio preso ao material orgânico ingerido é liberado devido à utilização eficiente do C e à utilização menos eficiente de N pelas minhocas, à alta biomassa microbiana e ao aumento da atividade microbiana logo após a deposição dos coprólitos (Lavelle et al. 1992). Contudo, neste experimento não foram avaliados teores de N mineral (indicadores de mineralização de N) e não foram detectadas diferenças no teor de nitrogênio total (NT) nos coprólitos ou nos solos adjacentes em relação ao solo controle.

O aumento de C nos coprólitos de ambas as espécies confirma a seleção de partículas mais ricas em matéria orgânica durante a ingestão do solo. Lee (1985) concluiu que o conteúdo de C nos coprólitos é geralmente 1,5 a 2 vezes maior do que no solo adjacente. Este mecanismo de seleção de partículas com altos teores de C durante a ingestão do solo ainda é desconhecido; minhocas endogeicas parecem ser capazes de reconhecer micro–regiões dentro do solo com altos teores de C, embora elas pareçam também ser capazes de selecionar pequenas partículas para ingerir, particularmente quando os teores de areia do solo aumentam (Barois et al. 1999, Bossuyt et al. 2005). Além disso, a passagem do solo através da moela e intestino da minhoca envolve fragmentação dos restos vegetais que são intimamente misturados com o solo (Barois et al. 1993), como também é conhecida a adição de grandes quantidades de muco hidrossolúvel (Trigo et al. 1999). Embora grande parte do muco seja reabsorvida no intestino posterior, parte é liberada nos coprólitos (Brown et al. 2000). Estes processos mostram claramente o aumento do teor de C dos coprólitos quando comparados ao solo não ingerido.

Mas ainda, a colonização dos coprólitos das minhocas por vários organismos pode alterar os atributos dos coprólitos significativamente (Brown 1995). Os coprólitos da maioria das espécies de minhocas são excretados com uma grande quantidade de populações de microorganismos (nematóides, protozoários, fungos, bactérias) e variáveis proporções de restos vegetais (dependendo do hábito alimentar). Conforme os coprólitos envelhecem e estabilizam, as proporções de dominância de diferentes organismos também podem mudar (Brown 1995), embora a importância destas mudanças para os atributos químicos e função dos coprólitos ainda seja desconhecida. Bhandari et al. (1967) sugeriram que a atividade microbiana e a produção de polissa–carídeos podem desempenhar uma função importante nos teores de matéria orgânica dos coprólitos, comparados ao solo adjacente. Por outro lado, coprólitos compactos como os produzidos porMillsonia anomala e por P. corethrurus podem de fato servir como locais para proteção da matéria orgânica, devido à baixa atividade microbiana dos coprólitos, uma vez secos e estabilizados (Martin 1991).

A ACP separou claramente as áreas e seus respectivos materiais (solo, solo Pc, solo Ag, coprólito Pc e coprólito Ag), evidenciando a diferença das estruturas produzidas pelas minhocas Pc e Ag do solo adjacente e do solo controle. Portanto, fica claro neste estudo a capacidade das espécies de minhocas Pc e Ag em influenciar e alterar os teores dos atributos químicos do solo, apesar da perda de peso e das taxas de mortalidade que ocorreram. Estas alterações ocorreram mesmo não sendo adicionada uma fonte de matéria orgânica extra, pois foi utilizada somente a camada mineral do solo, ao contrário da grande parte dos estudos já realizados. Isto mostra e confirma, portanto, o potencial e benefícios que estes animais podem oferecer à fertilidade do solo.

 

AGRADECIMENTOS

Este estudo teve apoio do CNPq (bolsa para G. Brown), da Fundação para Agricultura Sustentável (Agrisus) e do Conselho de Apoio à Pesquisa e Ensino Superior (Capes), através da concessão de bolsas de estudos a M. L. C. Bartz e apoio financeiro ao projeto.

Agradecemos ao Sr. Arnoldo Bulle, proprietário da Fazenda Bulle, ao Sr. João Aparecido Milani, proprietário da Estância Santo Ângelo, ao Sr. Genoefa Totti Venturelli, proprietário, e ao Sr. Oscar Recio Loureto, administrador da Fazenda Escalada e ao Sr. Herbert Arnold Bartz, proprietário da Fazenda Rhenânia, por concederem suas áreas para coleta de solo e realização deste estudo.

 

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