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Introducción
Las escamas armadas (Hemiptera: Diaspididae) son insectos fitófagos que pueden ser plagas importantes en cítricos y otros frutales, ornamentales y en árboles forestales. La fauna mundial de Diaspididae incluye 199 especies plaga de diversas plantas y 43 de ellas son plagas primarias (Kosztarab, 1990). Tradicionalmente, en esta familia se encuentra el mayor número de especies que son plagas en cítricos, situación ya reportada desde hace más de medio siglo por (Ebeling, 1959).
En México se han registrado 224 especies de 68 géneros de Diaspididae (Miller, 1996) y 41 de ellas se reportan como plagas de importancia económica (Gaona-García, 2004) incluyendo Chrysomphalus aonidum (L.), Hemiberlesia lataniae (Signoret), Comstockaspis perniciosa Comst. [= Quadraspidiotus perniciosus], Aonidiella aurantii Maskell y Lepidosaphes beckii (Newman) que causan más daño a plantas frutales, ornamentales y de sombra (Correa, 1989, Gaona-García, 2004).
La familia Aphelinidae (Hymenoptera: Chalcidoidea) contiene en México 206 especies de 14 géneros (Myartseva et al., 2012, 2013, 2014). Los afelínidos son parasitoides primarios o hiperparasitoides de diversos insectos, principalmente del orden Hemiptera. Muchas especies tienen gran importancia económica como agentes de control biológico y en el manejo integrado de plagas, generalmente contra especies de Aleyrodoidea y Coccoidea (Noyes, 2014). Conviene señalar que se han introducido en los últimos 50 años algunas especies de Aphelinidae de los géneros Aphytis, Encarsia y Pteroptrix a México, contra especies de diaspídidos y aleyródidos plaga de los cítricos (Ruiz et al., 2006, Myartseva et al., 2007, 2008, 2012).
En este artículo se presentan datos sobre los enemigos naturales (Aphelinidae) de escamas armadas en México, se da una lista de las especies de parasitoides identificadas y sus huéspedes; además se presenta una clave para la identificación de géneros de parasitoides y la descripción de una especie nueva de Coccobius obtenida de Diaspididae en San Luis Potosí, México.
Material y métodos
Se utilizaron materiales depositados en el Museo de Insectos de la Facultad de Ingeniería y Ciencias de la Universidad Autónoma de Tamaulipas (UAT), en Cd. Victoria, Tamaulipas, que han sido colectados por los autores en los últimos 15 años. La colección cuenta con más de 1,200 montajes de Aphelinidae en preparaciones microscópicas. Las especies fueron identificadas con claves publicadas por especialistas en Aphelinidae (Hayat & Khan, 2010, Myartseva, 2000). Los nombres de las especies de Diaspididae se anotaron de acuerdo con la nueva información taxonómica de ScaleNet (Ben-Dov, 2001).
Resultados y discusión
Según los datos de la colecta del material examinado y el análisis de las publicaciones, en México se han identificado 44 especies de cinco géneros de Aphelinidae como parasitoides de 27 especies de Diaspididae (Cuadros 1 y 2), excluyendo los dos géneros hiperparasitoides, además se han recolectado 12 especies de Aphelinidae que han emergido de Diaspididae no determinados.
Cuadro 2: Aphelinidae parasitoides primarios y secundarios de escamas armadas y sus huéspedes en México.
La mayor parte de los registros en México corresponden a escamas armadas de cítricos como la escama roja de California Aonidiella aurantii, escama roja de Florida Chrysomphalus aonidum, escama púrpura Lepidosaphes beckii, escama guante Lepidosaphes gloverii, escama paja Parlatoria pergandii Comstock, escama nieve de los cítricos Unaspis citri (Comstock), escama nieve menor Pinnaspis strachani Cooley y la escama amarilla Aonidiella citrina (Ruiz et al., 2006, Varela-Fuentes et al., 2013). Otros registros sobre frutales y plantas ornamentales que son atacados por las escamas armadas incluyen a Hemiberlesia cyanophylli (Signoret), Comstockaspis perniciosa y Pinnaspis strachani. Cabe aclarar que algunas de las especies que viven en cítricos usualmente también están presentes en otros frutales u ornamentales (Gaona-García, 2004).
Las escamas armadas donde se registró un mayor número de parasitoides son las más polífagas como A. aurantii (11 especies de parasitoides), C. aonidum (cinco especies), Diaspis echinocacti (cinco especies), C. perniciosa (cuatro especies) y U. citri (cinco especies).
Generalmente estos afelínidos tienen de una a dos especies de escamas armadas como huéspedes, aunque seis especies de estos parasitoides tienen a tres especies de escamas armadas como huéspedes. La especie más polífaga es Encarsia citrina, la cual se ha obtenido de nueve especies de escamas armadas en México, mientras que Aphytis lingnanensis ha emergido de cuatro especies de escamas armadas (Cuadro 2).
Antes del presente trabajo, en México se conocían 24 especies de parasitoides de escamas armadas de tres géneros de Aphelinidae (Aphytis-18, Encarsia-5, Pteroptrix-1) (Myartseva & Ruiz-Cancino, 2000) y como resultado de la presente revisión, la lista de parasitoides primarios incluye 44 especies de cinco géneros (Aphytis-19, Coccobius-3, Encarsia-17, Neophytis-2, Pteroptrix-3), excluyendo Ablerus y Marietta que son hiperparasitoides (Cuadro 2).
De las 44 especies de Aphelinidae que son parasitoides de Diaspididae en México, 18 especies nuevas de cuatro géneros fueron descritas por los presentes autores en la última década. A continuación se presenta la clave para los géneros de Aphelinidae que atacan escamas armadas en México.
Géneros de Aphelinidae de México parasitoides de Diaspididae
Ablerus Howard
Género con 90 especies (Noyes, 2014). Todas las especies son hiperparasitoides de diversos Hymenoptera que son parasitoides primarios. En México sólo se ha obtenido A. elegantulus de dos especies de Diaspididae - Comstockiella sabalis y Acutaspis agavis, por lo que requiere de más estudios taxonómicos y biológicos en el país.
Aphytis Howard
De distribución mundial consiste de 109 especies (Noyes, 2014). En México se han registrado 19 especies (Myartseva et al., 2010, 2012). Todas son parasitoides primarios de escamas armadas, incluyendo varias plagas primarias de Citrus spp., frutales y plantas ornamentales (Cuadro 1). Las especies reportadas para México, fueron obtenidas de 27 especies de diaspídidos.
Aphytis lingnanensis se ha encontrado en cuatro huéspedes: Aonidiella aurantii, Lepidosaphes gloverii, Unaspis citri y Diaspis echinocacti. Por su parte, Aphytis chilensis, A. comperei, A. diaspidis, A. margaretae y A. pinnaspidis tienen tres hospederos cada una. A. aonidiae, A. hispanicus, A. melinus, A. mytilaspidis y A. proclia se han obtenido de dos especies diaspídidas, por lo que 11 especies de parasitoides son de hábitos polífagos. Para las otras ocho especies se conoce sólo un hospedero para cada una. Siete especies de Aphytis fueron introducidas a México para el control biológico de escamas armadas, principalmente en Citrus spp., éstas son: A. chilensis, A. chrysomphali, A. hispanicus, A. holoxanthus, A. lepidosaphes, A. lingnanensis y A. maculicornis (Myartseva & Ruiz-Cancino, 2000).
El primer estudio sistemático de Aphytis fue elaborado por (Compere, 1955). (Rosen y DeBach, 1979) publicaron una monografía de la fauna mundial de Aphytis. En la lista comentada de Aphelinidae de México se incluyeron 18 especies, siguiendo a Rosen & DeBach (Myartseva & Ruiz-Cancino, 2000). La clave para las especies de Aphytis de México, con comentarios, fue preparada por (Myartseva et al., 2010). Actualmente en México se conocen 19 especies, incluyendo dos descritas de Tamaulipas (A. mashae and A. miquihuana) ya que A. melanostictus fue excluída del género y transferida a Neophytis, un género recientemente descrito por (Kim y Heraty, 2012). En el Museo de Insectos de la FIC-UAT se encuentran materiales mexicanos de Aphytis comperei, A. holoxanthus, A. lingnanensis y A. pinnaspidis.
Coccobius Ratzeburg
Género que incluye 94 especies (Noyes, 2014), todas son parasitoides primarios de Diaspididae. Para Mexico se reportaron tres especies (Myartseva, 2000). Sin embargo, al estudiar nuevamente el material obtenido de Diaspididae en el Estado San Luis Potosí que había sido identificado erróneamente como C. stanfordi Howard, se encontró que era una nueva especie, C. potosinus sp. nov., la cual se describe en este artículo.
Coccobius potosinus Myartseva, sp. nov.
Material. Holotipo hembra: México, San Luis Potosí, ex Diaspididae no determinados, 12.XI.1999 (col. S.N. Myartseva). [Identificación errónea como Coccobius stanfordi en (Myartseva, 2000)]. Holotipo depositado en el Entomological Research Museum, University of California-Riverside, USA (UCRC).
Hembra. Longitud del cuerpo: 1.10 mm.
Coloración. Cabeza negra. Antena con radícula, escapo y el segmento funicular 1 negro parduzcos; pedicelo y segmentos funiculares 2 y 3 blancuzcos; maza amarillo parduzco. Mesosoma negro parduzco, metanoto medialmente y lóbulos laterales basalmente amarillentos. Alas anteriores hialinas. Coxas negras; coxa media en el tercio apical y coxa posterior apicalmente amarillo blancuzcas; fémures negros; tibias principalmente negras, el tercio apical de las tibias frontales y medias y la porción apical de las tibias medias son blanco amarillento; tarsos blancuzcos y con el segmento apical ahumado. Gáster negro parduzco; terguitos 1- 3 medialmente blanco amarillentos; valvífer 2 amarillo.
Estructura. Cabeza tan ancha como el mesosoma, ligeramente más ancha que alta. Frontovértice 0.5 veces tan ancho como la anchura de la cabeza, con escultura transversal elongada reticulada y setas erectas. Distancia entre el ocelo posterior y el ojo tan larga como el diámetro de un ocelo. Ojos 1.6 veces tan largos como las mejillas. Antenas (Fig. 1) insertadas inmediatamente debajo del nivel del margen inferior de los ojos. Distancia entre tórulos más o menos tan larga como la distancia y aproximadamente 0.6 veces tan larga como la distancia al ojo. Antena con radícula 2.5 veces tan larga como ancha; escapo 3.5 veces tan largo como ancho; pedicelo más o menos 1.4 veces tan largo como ancho y visiblemente más corto que el segmento funicular 1, el cual es aproximadamente 2 veces tan largo como ancho; segmento 2 un poco más largo y más ancho, 1.7 veces tan largo como ancho; segmento 3 un poco más largo y 1.8 veces tan largo como ancho; maza con el segmento 1 más o menos tan largo como el segmento funicular precedente pero más ancho y 1.3 veces tan largo como ancho, segmento apical 1.5 veces tan largo como el basal; segmentos funiculares con 2 sensilas longitudinales cada uno; segmentos de la maza con 4 sensilas cada uno. Lóbulo medio del mesoescudo con muchas setas delgadas, dos setas en el margen basal, más largas y fuertes. Escultura fina celular reticulada, puede ser vista a mayor magnificación. Escutelo ligeramente más corto que el mesoescudo con 6 setas, su escultura longitudinalmente estriada. Axila con una seta, lóbulo lateral con 2 setas. Ala anterior 2.5 veces tan larga como ancha, su fleco marginal 0.1 veces tan largo como la anchura alar; vena submarginal con 10 setas a lo largo de su margen anterior; vena marginal ligeramente más larga y con 13 setas a lo largo de su margen anterior; vena postmarginal ausente. Espuela de la tibia media (Fig. 2) ligeramente más corta que el basitarso, el cual es tan largo como los dos segmentos tarsales siguientes juntos. Ovipositor (Fig. 3) ligeramente expuesto, 1.4 veces tan largo como la tibia media; válvula 3 es 0.3 veces tan larga como el valvífer 2 y 1.3 veces tan larga como el basitarso de la pata media.
Figuras 1-3: Coccobius potosinus sp. nov., hembra: 1-antena, 2-tibia y tarso medio, 3-ovipositor (todas x 200).
Macho desconocido.
Etimología. El nombre de la especie se deriva del Estado de San Luis Potosí, donde ésta fue colectada.
Comentarios. Coccobius potosinus sp. nov., fue identificada erróneamente como C. stanfordi (Howard), una especie distribuida en Estados Unidos (Myartseva, 2000). En la clave de (Hayat, 1984), la nueva especie queda como C. stanfordi mientras que en la clave de (Hayat & Khan, 2010) llega a la especie oriental C. reticulatus (Compere & Annecke). Ambas pueden separarse de la nueva especie por las características del escapo, patas y alas que se describen en el Cuadro 3.
Encarsia Förster
Este género megadiverso tiene distribución cosmopolita, es el más diverso en la familia Aphelinidae e incluso en la superfamilia Chalcidoidea, consiste de 429 especies (Noyes, 2014). Parasitan huéspedes de varios órdenes de Insecta pero preferentemente hemípteros de la superfamilia Aleyrodoidea (familia Aleyrodidae) o de Coccoidea (familias Diaspididae y Coccidae). En México, Encarsia también es el género con mayor diversidad en Aphelinidae, ya que al presente se conocen 95 especies (Myartseva & Evans, 2008, Myartseva et al., 2008, 2012, 2013, 2014). Antes se conocían sólo cinco especies de Encarsia como parasitoides de escamas armadas en México (Myartseva & Ruiz-Cancino, 2000); actualmente para 17 especies de Encarsia se han identificado igual número de especies huéspedes de Diaspididae y se han descrito 12 especies nuevas en la última década.
El grupo de especies de Encarsia aurantii incluye 22 que son parasitoides de escamas armadas (Myartseva, et al., 2008). En México, seis especies de este grupo atacan Diaspididae, dos de dichas especies fueron introducidas para el control biológico de diaspídidos: E. aurantii para combatir la escama roja de Florida Chrysomphalus aonidum, mientras que E. perniciosi se utilizó contra la escama roja de California Aonidiella aurantii (García-Martell, 1973). Las claves para este grupo de especies en México fueron publicadas por (Myartseva et al., 2008).
En el género, el parasitoide más polífago es Encarsia citrina (9 especies de escamas armadas huéspedes), E. juanae y E. subelongata atacan tres especies de diaspídidos mientras que E. aurantii y E. perniciosi parasitan dos especies de escamas armadas.
Marietta Motschulsky
El género contiene 22 especies, seis de ellas en México. La mayoría de las especies son hiperparasitoides en Hemiptera y seis han emergido de diaspídidos (Noyes, 2014). Se desarrollan como ectoparasitoides de varios parasitoides primarios de Hymenoptera. Marietta montana fue obtenida de Melanaspis sp., sobre Pinus sp., en Tamaulipas, México (Myartseva & Ruiz-Cancino, 2001). Marietta mexicana es conocida como hiperparasitoide de 13 especies de Diaspididae (Noyes, 2014). (Hayat, 1986) publicó la revisión de la fauna mundial de Marietta, con la clave para especies.
Neophytis Kim & Heraty
Género descrito por (Kim y Heraty, 2012) a partir de material colectado en México. Neophytis contiene cuatro especies, incluyendo dos de México. Neophytis myartsevae Kim & Heraty fue obtenida de un Diaspididae en Agave sp., en el Estado de Tamaulipas. Neophytis melanostictus (Compere) emergió de escamas armadas no determinadas colectadas en el Estado de Baja California Sur (Myartseva & Ruiz-Cancino, 2000). La clave para las especies del género fue preparada por (Kim & Heraty, 2012).
Pteroptrix Westwood
Este género contiene 72 especies en el mundo (Noyes, 2014). Todas las especies son parasitoides de Diaspididae. En México ocurren tres especies como P. smithi que fue introducida para el control de Chrysomphalus aonidum en cítricos mientras que dos especies nuevas fueron obtenidas de Diaspididae no determinados y descritas como P. gonzalezi de Chiapas y P. mexicana de Baja California Sur y Michoacán. La clave para la identificación de dichas especies fue publicada por (Myartseva et al., 2012).
