Introducción

Las islas de montaña son terrenos elevados que sobresalen en una secuencia de valles y montañas. Se han detectado alrededor de 20 complejos de islas en todo el mundo (^{Warshall, 1995}). En América del Norte se encuentra el Archipiélago Madrense que se compone de numerosas islas de montaña del sur de Estados Unidos de América y norte de México. Esta región se destaca por presentar una alta diversidad de especies de flora y fauna relacionada con las diferentes comunidades vegetales que se desarrollan a lo largo de los pisos altitudinales, desde ecosistemas áridos en bajas elevaciones hasta ecosistemas templados en las zonas más altas (^{Bezy & Cole, 2014}). La Sierra de Juárez y otros grupos de montañas cercanos a ésta, presentan igualmente características de aislamiento desde el Pleistoceno, donde los amplios valles actúan como la principal barrera para la colonización de nuevas especies. Los anfibios y reptiles son sin duda los grupos de fauna que más afecta el aislamiento, pues sus capacidades de dispersión son limitadas en comparación con los mamíferos y las aves. En este contexto, se han realizado diversos estudios de la riqueza de herpetofauna en algunas islas de montaña cercanas a la Sierra de Juárez (^{González-Flores, 2005}; ^{Martínez-Gómez, 2006}; ^{Córdova-Reza, 2007}; ^{Astorga, 2007}; ^{Chávez, 2007}), siendo el más completo el de la región de las Montañas Franklin en El Paso, Texas (^{Worthington, 1976}), donde se registran 63 especies, tanto de zonas de montaña como de valles adyacentes. Los anfibios y reptiles de las zonas desérticas resultan ser excelentes indicadores de los efectos de cambios en ambientes extremos y de la alteración de comunidades en ecosistemas colindantes a urbanizaciones (^{Oropeza, 2004}; ^{Faeth et al., 2005}; ^{FAO, 2013}). La Sierra de Juárez actualmente presenta problemas de fragmentación y presión de los hábitats naturales por efecto del desarrollo urbano, por lo cual, en el presente proyecto se planteó estimar la riqueza y diversidad de anfibios y reptiles a lo largo de un gradiente altitudinal con el fin de contribuir a un mejor entendimiento de su distribución espacial y abundancia temporal en la Sierra de Juárez, Chihuahua.

Materiales y métodos

Área de estudio. La Sierra de Juárez se describe como un macizo montañoso de rocas sedimentarias de tipo marino depositadas durante el período Cretácico (65-144 Ma) (^{Drewes & Dyer, 1993}), orientado de noroeste a sureste con diversas formaciones topográficas que van desde valles con suelos arenosos o pedregosos hasta amplias elevaciones fuertemente accidentadas, aunque en algunos casos terminan en pequeñas mesetas. Se localiza al suroeste del municipio de Juárez, Chihuahua (Fig. 1). El área de estudio se ubica hacia la parte centro-noroeste del macizo montañoso con elevaciones que van de los 1375 msnm hasta los 1680 msnm.

Figura 1 Ubicación macroespacial y específica de los sitios de muestreo en la Sierra de Juárez, municipio de Juárez, Chihuahua. 

De acuerdo a la nomenclatura de Köppen el clima en la región es muy árido templado BWk(x´) con temperaturas que pueden situarse por debajo del punto de congelación en invierno, hasta temperaturas máximas de 44 °C en verano. La precipitación media anual de acuerdo al Servicio Meteorológico Nacional es de 267.5 mm, mismas que suelen ser torrenciales y ocurrir en cualquier época del año. En términos generales, la vegetación se compone de matorral xerófilo que incluye una gran variedad de especies de porte suculento como cactáceas, agaves, yucas y sotoles, además de abundantes hierbas anuales, arbustos y algunos pequeños árboles que pueden alcanzar alturas de tres o cuatro metros como es el caso del encino Quercus turbinella (Green, 1889) y el mezquite Prosopis glandulosa (Torrey, 1827) (^{Corral & Worthtington, 1986}; ^{Worthington & Corral, 1987}; ^{Goodell, 1997}).

Trabajo de campo. Previo a los muestreos formales, se realizó una visita a la Sierra de Juárez para seleccionar el área de estudio definitiva. Se eligió una superficie con un intervalo altitudinal de 355 m entre el punto más bajo y el de mayor altura. Se definieron cinco sitios de muestreo los cuales presentan algunas características distintivas entre sí, principalmente en términos de la pendiente y composición del terreno, la altitud, la flora dominante y la cercanía a cuerpos de agua (Cuadro 1).

El registro de especies se obtuvo a partir de dos métodos. Uno fue el método directo y consistió en la captura y liberación de los ejemplares (mediante ligas, ganchos herpetológicos y mano desnuda), búsqueda de mudas, así como la visualización y toma de fotografías de los organismos. El nivel del esfuerzo del método directo fue de 520 horas/hombre con un promedio de 104 horas/hombre por sitio de muestreo durante todo el estudio. Para el método indirecto se instalaron 50 trampas de embudo (10/sitio), colocándolas estratégicamente en sitios con al menos algo de sombra para evitar posibles muertes de los ejemplares capturados. También se colocó un trozo de tela de yute sobre cada trampa y se puso un tubo de PVC en el interior para aminorar el calor dentro de la trampa. Las trampas permanecieron abiertas aproximadamente 624 horas durante todo el estudio, lo que da un promedio de 12 horas por muestreo (por día). Dado que los muestreos se realizaban en promedio cada quince días durante dos días consecutivos (dos muestreos) las trampas permanecían abiertas prácticamente 24 horas seguidas, y al término del segundo muestreo quincenal se cerraban para evitar muertes innecesarias hasta la realización de los próximos muestreos.

Se realizaron 52 muestreos diurnos de julio del 2004 a julio del 2005 con un promedio de cuatro salidas al mes, revisando las trampas al tiempo que se muestreaba de forma directa. Todos los ejemplares fueron contabilizados con el fin de estimar su abundancia según los criterios de ^{Cox (1990)} y ^{Padilla (1996)} que indican como especie rara (R) aquella con registros de uno o dos ejemplares; especie moderadamente abundante (MA) aquella de tres a cinco registros; y especie abundante (AB) aquella con seis o más registros. La identificación de las especies se realizó a través del uso de literatura especializada (^{Flores-Villela et al., 1995}; ^{Degenhardt et al., 1996}; ^{Campbell & Lamar, 2004}; ^{Lemos & Smith, 2009}). Finalmente se hizo mención sobre las especies referidas bajo algún estatus de riesgo de acuerdo a la NOM-059-^{SEMARNAT-2010}.

Análisis de datos. La diversidad alfa se midió como el número de especies en cada sitio de muestreo. Estos se compararon en términos de su abundancia, composición y uniformidad a través de gráficas rangoabundancia (^{Carvajal-Cogollo, & Urbina-Cardona, 2008}). Por otro lado, se realizó una curva de acumulación de especies para el total de los sitios a lo largo de los muestreos y se aplicaron los estimadores de riqueza Chao 2 e ICE, además de graficarse las especies únicas (singletons) y las duplicadas (doubletons) para ver si decrecían a medida que aumentaban los muestreos (^{Moreno, 2001}; ^{Villarreal et al., 2004}); dichos cálculos se realizaron con el programa EstimateS versión 8.2 (^{Colwell, 2006}).

La diversidad herpetológica de los sitios de muestreo se estimó a través del índice de Shannon-Wiener. Este expresa la uniformidad de los valores de importancia a través de todas las especies de la muestra.

Para determinar la diversidad beta se utilizó el índice de complementariedad propuesto por ^{Colwell & Coddington (1994)}. Los valores pueden oscilar entre cero (cuando ambos sitios se componen por las mismas especies) y 1 (cuando la composición de especies es completamente distinta).

Resultados

Se registraron un total de 511 individuos divididos en dos especies de anfibios y 14 de reptiles. Los anfibios comprendieron el 29.7% del total registrado, es decir, 152 ejemplares. Para los reptiles se obtuvo el 70.3% de los registros equivalentes a 359 individuos. De estos últimos, se identificaron ocho especies de lagartijas con 347 ejemplares, mientras que para las serpientes solo se obtuvieron 12 registros de seis especies (Cuadro 2).

A nivel de los sitios de muestreo, para el sitio A se registraron sólo cinco ejemplares de dos especies de lagartijas; el sitio B incluyó un total de 22 individuos de un anfibio y seis reptiles; el sitio C presentó 31 individuos de un anfibio y seis reptiles; para el sitio D se registraron 141 ejemplares de dos especies de anfibios y nueve reptiles; y finalmente para el sitio E se obtuvo un total de 312 ejemplares de dos especies de anfibios y nueve reptiles.

Las especies más abundantes fueron Anaxyrus punctatus, Cophosaurus texanus, Aspidoscelis exsanguis y Aspidoscelis marmorata con 131, 110, 107 y 69 individuos respectivamente. También se registraron algunas especies catalogadas como raras, principalmente para el grupo de las serpientes como fueron Crotalus lepidus, Sonora semiannulata y Pituophis catenifer por mencionar algunas.

Se registraron cinco especies referidas en la NOM-059-^{SEMARNAT-2010}, las cuales abarcan el 31.2% del total registrado. Dos se encuentran Sujetas a Protección Especial (Pr) y tres bajo el estatus de amenazadas (A).

Los estimadores de riqueza ICE y Chao 2 mostraron valores ligeramente variables entre los diferentes sitios de muestreo. Para el sitio A el valor observado es prácticamente el mismo al de los estimadores; en el sitio B se registraron siete especies, mientras que los estimadores Chao 2 e ICE sugieren una riqueza de 10 y 17 especies respectivamente; en el sitio C se registraron siete especies con valores de Chao 2 e ICE de 7 y 8 respectivamente; en el sitio D la riqueza observada fue de 11 especies, mientras que los estimadores Chao 2 e ICE indican riquezas de 11 y 12 especies para cada cual; y finalmente la riqueza de especies observada para el sitio E fue de 11 y para sus correspondientes estimadores se obtuvieron valores de 12 y 14 especies respectivamente. Básicamente en la mayoría de los sitios de muestreo los valores únicos (singletons) se mantuvieron estables o ligeramente a la baja, mientras que los duplicados (dobletons) mostraron un incremento ligero, pero evidente, principalmente para el sitio C (Fig. 2).

Figura 2 Curvas de acumulación de especies de herpetofauna para los cinco sitios de muestreos en la Sierra de Juárez. 

Por su parte, el índice de Shannon mostró el valor más bajo para el sitio A con H´= 0.67, seguido por el sitio B con H =´1.42. Los sitios C, D y E obtuvieron los valores relativamente más altos con valores de H´ de 1.63, 1.69 y 1.65 respectivamente (Fig. 3).

Figura 3 Valores del Índice de Shannon de la herpetofauna en los sitios de muestreo en la Sierra de Juárez. 

El índice de complementariedad arrojó valores diversos de igualdad y diferencia. El valor de mayor igualdad corresponde a los sitios D y E con 0.30, mientras que los sitios de mayor diferencia son A-D y A-E con un valor de 0.81 para ambas combinaciones (Cuadro 3).

Las gráficas de rango-abundancia muestran resultados variables entre uno y otros sitios, lo que indica que los patrones de similitud en la distribución y abundancia de las especies dominantes y raras es igualmente variable entre ellos (Fig. 4). Para casi todos los sitios las especies claramente dominantes fueron las lagartijas Crotaphytus collaris y Aspidoscelis exsanguis, manteniéndose posicionadas en el punto más alto a lo largo del gradiente altitudinal.

Figura 4 Gráficas de rango-abundancia para la herpetofauna registrada en los cinco sitios de muestreo. Los códigos de las especies se muestran en el cuadro 2. 

Discusión

El total de especies registradas para la Sierra de Juárez resulta una importante contribución al conocimiento de la riqueza herpetológica de la zona. Comparativamente con otros macizos montañosos aislados que se encuentran relativamente cerca de la zona de estudio, se han registrado riquezas de especies similares hacia la zona de los municipios de Janos (23 especies), Nuevo Casas Grandes (20 especies) y Ahumada (26 especies) (^{González-Flores, 2005}; ^{Martínez-Gómez, 2006}; ^{Astorga, 2007}; ^{Chávez, 2007}; ^{Córdova-Reza, 2007}). No obstante, en las Islas de Montaña correspondientes a Estados Unidos de América, se han realizado estudios importantes sobre la riqueza de herpetofauna, registrándose altas riquezas, tanto en Arizona y New Mexico, como en Texas. ^{Bezy & Cole (2014)} atribuyen una alta diversidad de anfibios y reptiles en el Archipiélago Madrense de Arizona y New Mexico debido a la variedad de ecosistemas (bosques y chaparral) y a las condiciones ambientales más favorables que en áreas desérticas. Por su parte, ^{Worthington (1976)} registró un total de 63 especies de herpetofauna para la región de las Montañas Franklin, donde las condiciones de los ecosistemas son muy similares a la Sierra de Juárez, aunque cabe destacar que una parte considerable de las especies registradas solo se distribuyen en ambientes riparios o lacustres (perennes), fuera de las tierras serranas.

Cabe mencionar con fines únicamente informativos y no para el análisis de los resultados que aquí se exponen, que se registraron otras tres especies de reptiles hacia la parte sur y extremo norte de la Sierra, es decir, fuera de los sitios de muestreo en tiempo y espacio, pero que son importantes como adhesiones a la riqueza herpetológica de la Sierra de Juárez (Cuadro 2). Las especies encontradas en la parte sur son Crotalus atrox (Baird & Girard, 1853) y Phrynosoma cornutum (Harlan, 1824). La especie registrada en la parte norte de la Sierra es Sceloporus magister (Hallowell, 1854).

Si bien la Sierra de Juárez presenta uno de los ambientes más secos en relación con otras sierras aisladas, el registro de 511 individuos de anfibios y reptiles sugiere una importante abundancia que denota que a pesar de las condiciones ambientales extremas de la región, existen especies con poblaciones numerosas, tales como Anaxyrus punctatus, Cophosaurus texanus, Aspidoscelis exsanguis y Aspidoscelis marmorata de los cuales se registraron más de 60 individuos para cada especie a lo largo de los muestreos. Este hecho las califica como especies abundantes de acuerdo a ^{Cox (1990)} y ^{Padilla (1996)}, en contraste con especies que resultaron raras, ya por sus hábitos y conductas o porque naturalmente sus poblaciones son mucho más reducidas en comparación con las especies antes mencionadas. En este grupo de especies raras se pueden mencionar las serpientes Crotalus lepidus, Sonora semiannulata y Pituophis catenifer.

Es preciso señalar que la Sierra de Juárez, a diferencia de otras islas de montaña, se encuentra significativamente aislada de otros macizos montañosos desde el Pleistoceno y rodeada por sistemas de dunas que han constituido una barrera infranqueable para muchas especies. Además, los vestigios de vegetación templada son muy reducidos, pero a pesar de lo anterior y de la reciente expansión urbana, mantiene poblaciones de especies de hábitats mésicos como Crotalus molossus y Crotalus lepidus que requerirán una atención especial.

La riqueza de especies también se reflejó de manera muy puntual entre sitios de muestreo sobresaliendo los sitios E y D con el mayor número de especies (11) y con la mayor abundancia de ejemplares registrados (312 y 141 respectivamente). Este hecho podría atribuirse a la presencia de un cuerpo de agua temporal y a la cercanía de un río intermitente, que proveen en cierta medida, ambientes más favorables para la presencia de herpetofauna en términos de riqueza y abundancia de especies (^{Gonzales et al., 2006}; ^{Pedroza & Angarita, 2011}). El sitio con el menor número de especies corresponde al sitio A (apenas con cinco ejemplares de dos especies), mismo que se encuentra en la parte más alta de uno de los cerros de la Sierra con un suelo mayormente expuesto a la meteorización, niveles más altos de radiación solar y una muy baja cubierta vegetal, propiciando condiciones ambientales poco favorables para el establecimiento de anfibios y reptiles (^{Bezy & Cole, 2014}).

La aplicación de los estimadores de riqueza destacó a Chao 2 como el más acertado de acuerdo a los registros obtenidos, donde en los sitios A, C y D las curvas de acumulación de especies se emparejan hacia la parte final, y solo en los sitios B y E se esperan dos y una especies por encontrar respectivamente. Este hecho sugiere un buen nivel de muestreo al haberse detectado, de manera general, cerca del 100% de las especies esperadas. Para el caso de ICE, en tres de los sitios de muestreo (A, C y D) se obtuvo un buen nivel de muestreo según las especies esperadas (> 90%). Únicamente para los sitios B y E las especies esperadas que indica el estimador ICE se elevan considerablemente, al grado de solo haber encontrado el 41% y 78% de las especies esperadas respectivamente. Por su parte, las especies únicas y duplicadas mostraron un comportamiento estable en términos generales, sobresaliendo en cierta medida para el sitio C las especies duplicadas, con una ligera tendencia de ascenso a lo largo de los muestreos. Sin duda las condiciones climáticas influyeron fuertemente en los resultados obtenidos, ya que las altas y bajas temperaturas, además de la baja humedad ambiental, no permitieron registrar otras especies, principalmente raras como serpientes, que seguramente comparte la Sierra de Juárez con las Montañas Franklin, a pesar de haber instalado trampas de embudo, las cuales resultaron menos efectivas en comparación con el método de captura directa, es decir, con las trampas se logró registrar un total de nueve especies del total de 16, mientras que de forma directa se registraron 15 de las 16 especies totales. En este sentido, un aporte interesante que se puede destacar del uso de las trampas de embudo en el presente estudio, es la captura de Plestiodon obsoletus. A este respecto, una modificación en los horarios de muestreo (crepuscular y nocturno) y la implementación de sistemas de trampeo (trampas de caída y cercas de desvío) podrían aumentar la probabilidad de nuevos registros, principalmente de especies esquivas o raras.

La diversidad herpetológica de acuerdo con el Índice de Shannon (Fig. 3) mostró que el sitio A representa el menos diverso (H´= 0.67). Esto está en concordancia con las características propias del sitio, al estar expuesto mayormente al intemperismo, proveyendo menores condiciones para el establecimiento de la herpetofauna. Por su parte, los sitios C, D y E alcanzaron valores más aceptables en función de las condiciones ambientales de los sitios, sobre todo por la presencia de un cuerpo de agua temporal relativamente cercano a los sitios E y D, mientras que el sitio C se ubica a una distancia ligeramente superior a 100 metros, tanto del cuerpo de agua como de uno de los ríos temporales más importantes de la Sierra, por lo que aún debe existir cierta influencia de las condiciones con el sitio en cuestión. Los valores obtenidos de H´ se encuentran entre 1.63 y 1.69.

Al comparar los sitios a través del índice de complementariedad, los sitios D-E presentaron mayor similitud entre sí, con un valor de 0.30, mostrando que se trata de sitios muy parecidos en lo que a su composición herpetológica se refiere (Cuadro 3). Por su lado, la combinación A-D y A-E, resultaron como aquellos con menor similitud al alcanzar un valor para ambas combinaciones de 0.81, siendo éste bastante alto, lo que demuestra que la composición de especies es muy distinta para el sitio A en relación a los sitios D y E. De hecho las especies encontradas para el sitio A (Crotaphytus collaris y Aspidoscelis exsanguis) son las únicas que se encontraron distribuidas en todo el intervalo altitudinal, destacándolas como especies con una importante adaptación a hábitats extremos con diferentes características ambientales (^{Hammerson et al., 2007}; ^{Lemos-Espinal & Smith, 2009}).

En este contexto, lo antes mencionado se puede corroborar a través de las gráficas de rango- abundancia (Fig. 4), donde claramente C. collaris y A. exsanguis denotan una dominancia en los sitios A, B y C. En el sitio D A. exsanguis se mantuvo a la cabeza, mientras que C. collaris se ubicó en una posición media. Para el sitio E ambas especies se localizaron hacia la parte media-alta de la gráfica. Para el resto de las especies, los valores, y por ende su posición en las gráficas, fueron muy variables. A su vez, la composición de especies entre sitios de muestreo resultó muy diferente en la mayoría de los casos, siendo el más similar la combinación D-E. Por otro lado, la distribución de las abundancias igualmente mostró diferencias importantes en casi todos los sitios, excepto nuevamente los sitios D-E. Esta situación puede atribuirse a que las condiciones ambientales, como ya se ha dicho antes, son relativamente similares para dichos sitios de muestreo.

Frente a los resultados encontrados, la importancia de conservar los hábitats naturales de la Sierra de Juárez es un hecho de gran relevancia ante el imparable crecimiento urbano y la presión que constantemente se ejerce sobre los recursos naturales (^{Faeth et al., 2005}). Aunado a esto, de las especies registradas, destaca la presencia de cinco de ellas como referidas en la NOM-059-^{SEMARNAT-2010}, tres bajo el estatus de Amenazadas (A) y dos Sujetas a Protección Especial (Pr). Su importancia radica, en que en suma, ocupan un porcentaje alto de la herpetofauna de la Sierra de Juárez (31.2%), fungiendo su calidad de riesgo, como un elemento para la implementación de estrategias de conservación de la Sierra y su fauna en un futuro cercano, más aún, al haber actualmente planes de expansión de la mancha urbana en sus laderas occidentales. Lo anterior significaría un aislamiento total de las poblaciones de herpetofauna y un incremento en el riesgo de extinción local para algunas especies.