Introducción

La chinche patas de hoja, Leptoglossus zonatus (Dallas, 1952) (Hemiptera: Coreidae), está distribuida en toda América (^{Allen, 1969}). Es una especie polífaga con una amplia gama de hospederos, incluidos cultivos de importancia económica como maíz, sorgo, algodón, tomate, aguacate, soya, frijol (frijol de lima), haba, guayaba, granada, melón, anacardo, pitahaya, fruta de la pasión, dátil, marañón, durazno, sandía, mandarina Satsuma y naranja (^{Essig, 1926}; ^{Quayle, 1938}; ^Panizzi,1989; ^{Kubo & Batista Filho, 1992}; ^{Zucchi et al., 1993}; ^{Matrangolo & Waquil, 1994}; ^{Jackson et al., 1995}; ^{Grimm & Manes, 1997}; ^{Mitchell, 2000}; ^{Schaefer & Panizzi, 2000}; ^{Henne et al., 2003}; ^{Souza Filho & Costa, 2003}). También se ha reportado sobre algunas plantas ornamentales como el tulipán africano Spathodea campanulata Beauv. (^{Souza & Amaral Filho, 1999}), el sauce del desierto Chilopsis linearis (Cav.) Sweet (^{Jones, 1993}) y el árbol del sebo Triadica sebiferum (L.) (Euphorbiaceae) (^{Henne et al., 2003}). En México L. zonatus está reportada como plaga en nogal pecanero, Carya allinoinenensis W. (^{Tarango et al., 2003}). Además, se ha registrado alimentándose en el piñón mexicano, Jatropha curcas L. (^{Morales et al., 2011}, ^{Tepole et al., 2012}), achiote (Bixa orellana L.) (^{Arce, 1999}) y pitahaya (^{Ramírez, 2011}).

La duración del ciclo de vida del insecto está en función de las condiciones ambientales, principalmente de la temperatura y el tipo de alimento. Por ejemplo, alimentado con maíz, la hembra y el macho vivieron 43 y 42 días respectivamente (^{Panizzi, 1989}). Mientras que cuando se alimentaron con piñón, tardaron 87 y 84 días, respectivamente. Sin embargo, a excepción del trabajo de Jackson (1995) sobre el desarrollo, longevidad y fecundidad de Leptoglossus zonatus, trabajos relacionados con el ciclo de vida completo desde huevo hasta adulto así como tablas de vida de esta plaga no se han reportado en los trabajos publicados.

En Morelos, el sorgo es uno de los principales cultivos de temporal, con una producción de 211,240.9 t ha¹ año^-1 (^{SAGARPA, 2009}). A este cultivo lo dañan una gran variedad de insectos como son los del suelo (Epitragus sallei Champion, Phyllophaga spp., Elasmopalpus lignoselus Zeller y Conoderus sp.), los del tallo (Diatraea lineolata Walker), los del follaje (Spodoptera frugiperda J. E. Smith) y los de la panoja (Stenodiplosis sorghicola Coquillett y L. zonatus) (^{Monjarrez & Rodríguez, 2007}). Para el control de L. zonatus, se utilizan tradicionalmente insecticidas químicos, enemigos naturales (^{Marchiori, 2002}, ^{Souza & Amaral-Filho, 1999}) y hongos entomopatógenos; sin embargo, el uso de este último no se reporta a gran escala (^{Grimm & Guharay, 1998}).

El análisis de riesgo es una herramienta que ayuda a tomar la mejor decisión para el manejo de plagas. Permite identificar, evaluar y cuantificar los riesgos de eventos indeseables de una manera objetiva, comprensible y con un nivel de precisión aceptable; propone medidas para reducir la posibilidad de que estos escenarios ocurran (^{López-Collado, 2009}). Para este tipo de análisis es necesario conocer la influencia de la temperatura en el ciclo biológico del insecto, los datos históricos de temperatura y humedad relativa del área de estudio, distribución del cultivo y su etapa fenológica susceptible (^{García et al., 2006}).

Debido al potencial que tiene L. zonatus de convertirse en plaga en el cultivo del sorgo en México, como lo es en otros países de América, y a que en este país no existen estudios sobre el ciclo biológico del insecto, hábitos alimenticios, umbral económico o temperaturas de desarrollo, el objetivo de este trabajo fue determinar el ciclo de vida en condiciones de campo así como realizar el análisis de riesgo de este insecto en sorgo cultivado en el estado de Morelos. Esta es información básica para establecer un modelo de predicción que permita al productor de sorgo tomar medidas precautorias.

Materiales y métodos

Los insectos. Adultos de ambos sexos de L. zonatus se obtuvieron de cultivos de sorgo localizados en Barranca Honda, municipio de Yautepec, Morelos (18°49´22.85´´ N y 99°06´13.68´´ O) y en una plantación experimental de piñón mexicano ubicada en el Centro de Desarrollo de Productos Bióticos del I. P. N. (CeProBi-IPN) (18°49´45.48´´ N y 99°05´35.73´´ O). En el laboratorio de Ecología Química del CeProBi-IPN, se colocaron diferentes parejas de L. zonatus en jaulas de acrílico de 27 x 23 x 25 cm³ y se alimentaron con vainas tiernas de frijol (ejote) y frutos inmaduros de piñón mexicano (^{Grimm, 1999}). Adicionalmente se les proporcionó agua mezclada con miel de abeja en tubos "Eppendorf", los cuales tenían una pequeña perforación para permitir que los insectos se alimentaran. El alimento se les cambió cada tercer día. Las oviposturas fueron retiradas diariamente y se colocaron en recipientes de plástico transparente de dos litros, el orificio de entrada fue cubierto con tela de organza.

Ciclo biológico, tablas de vida y supervivencia de L. zonatus. Se colocaron grupos de 20 huevos por recipiente previamente descrito con tres repeticiones, lo cual significó una n = 60 huevos para cada condición de cría. Las observaciones se realizaron en el Campo Experimental Zacatepec del INIFAP (Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias), Morelos, para lo cual se establecieron tres condiciones de cría. 1) 24.8 ± 5.7 °C y 69 ± 4.2% dentro del Laboratorio de Fitopatología. 2) 20.4 ± 4.3 °C y 74 ± 3.3% HR en una jaula techada con lámina de asbesto y forrada con malla anti-áfidos (3 m de largo x 2 m ancho x 5 m de altura). 3) 21.5 ± 5.1 °C y 65 ± 4.3% HR bajo sombra natural de árboles de naranjo. Todos los tratamientos se colocaron a una altura de 1.7 m. Una vez que emergieron las ninfas, inmediatamente se alimentaron con granos de sorgo en estado lechoso, el alimento se les cambió cada tercer día. Para las tres condiciones antes descritas se midió la temperatura y humedad relativa cada hora, mediante un "dataloger" (marca HOBO), desde el momento en que se colocaron los recipientes con los huevos, hasta la muerte de los adultos. La variable que se midió fue la duración del ciclo biológico en días (desde el huevo hasta la muerte del adulto). Además se elaboraron tablas de vida teniendo en cuenta las siguientes variables: número de individuos (Nx), número de individuos que morían entre dos edades (dx), sobrevivientes en el tiempo x (lx), probabilidad de morir (qx) (expresado en %), promedio de supervivientes entre dos edades (Lx), número total de días que le quedaban por vivir a los sobrevivientes que alcanzaron la edad x, (Tx) y esperanza de vida (ex). También se realizó un análisis de supervivencia con el método de Kaplan-Meier, se construyeron gráficas de supervivencia y se compararon mediante la prueba de Log-Rank, usando el programa Sigma Plot (versión 10.0).

Análisis de riesgo climático en zonas productoras de sorgo del estado de Morelos, temperatura base y unidades calor para L. zonatus. Con los datos del ciclo biológico obtenidos desde huevo hasta adultos de L. zonatus en el campo experimental INIFAP-ZACATEPEC, Laboratorio de Fitopatología (1), jaula techada (2) y bajo sombra natural (3), se procedió a determinar la temperatura base empleando la siguiente ecuación (^{Barrientos et al. 1998}):

K = n * (T − Tb)

Datos históricos de temperaturas en el estado de Morelos. En el estado de Morelos se encuentran distribuidas 21 estaciones meteorológicas automatizadas que registran y colectan información meteorológica (temperatura, precipitación, humedad relativa, radiación solar, velocidad y dirección del viento) en forma automática y en tiempo real, cada 15 minutos. Para calcular el riesgo de la presencia de L. zonatus en el estado de Morelos se recopilaron los datos históricos de temperatura de los últimos 10 años de las estaciones antes mencionadas, los cuales fueron proporcionados por el Instituto Mexicano de Tecnología del Agua (^{IMTA 2006} versión ERIC III). Mientras que la información de la ubicación de los cultivos de sorgo en Morelos fue proporcionada por la Secretaria del Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT, 2011).

Análisis de datos de temperatura base, unidades calor y datos históricos de temperatura y ubicación de los cultivos de sorgo. Los datos generados de temperatura base, unidades calor y datos históricos de temperatura se analizaron utilizando las siguientes programas: Vemsin (versión 5.0), Simpec (versión 2.1) y Arcview (versión 3.3). Con Vensim se calculó el número de generaciones de L. zonatus en el área donde se ubica cada estación meteorológica en Morelos, proporcionándole la información de Tb y UCA calculadas anteriormente. El programa Simpec, permitió organizar en tablas la información de número de generaciones en el área donde se ubica cada estación meteorológica y Arcview permitió extraer los datos de Simpec y plasmar en un mapa del estado de Morelos el número de generaciones de L. zonatus mediante colores.

Ubicación de las áreas productoras de sorgo en riesgo para Leptoglossus zonatus. En el estado de Morelos se ubicaron las áreas destinadas al cultivo de sorgo (formato vectorial de almacenamiento elaborado y proporcionado por la SEMARNAT, Morelos, 2011). Esta información se traslapó con el mapa calculado anteriormente sobre el número de generaciones de L. zonatus para cada estación meteorológica, obteniendo mediante colores los siguientes niveles de riesgo: bajo (una generación por año), medio (dos generaciones por año) y alto (tres generaciones por año).

Resultados

Ciclo biológico, tablas de vida y supervivencia de L. zonatus. En la condición uno, los huevos tardaron 10 días para eclosionar, la duración de las ninfas (1-5) varió de 3 a 12 días, siendo la ninfa 5 la de mayor duración. El tiempo total de desarrollo de huevo hasta la ninfa 5 fue de 46 días, con una longevidad del adulto de 63 días. El ciclo de vida completo fue de 109 días (Cuadro 1). La mayor mortalidad se presentó en la ninfa 5 (37.5%), ninfa 2 (30.6%) y en la ninfa 3 (23.5%), con una esperanza de vida mayor en la etapa de huevo (3.7) y ninfa 1 (3.1) (Cuadro 2). En la condición dos, los huevos tardaron 11 días para eclosionar, la duración de los estadios ninfales (1-5) varió de 4 a 18 días, siendo la ninfa 5 la de mayor duración. El tiempo total de desarrollo de huevo a ninfa 5 fue de 58 días con una longevidad del adulto de 121 días, el ciclo de vida completo fue de 179 días (Cuadro 1). La mayor mortalidad se presentó en la ninfa 4 (7.7%) y en la ninfa 2 (5.2%), con una esperanza de vida mayor en el estado de huevo (5.3) y ninfa 1 (4.6) (Cuadro 3). En la condición tres, los huevos tardaron en eclosionar 9 días, mientras que la duración de los estadios ninfales (1-5) fue de 5 a 9 días. El tiempo total de desarrollo de huevo a ninfa 5 fue de 43 días con una longevidad del adulto de 85 días. El ciclo de vida completo fue de 128 días (Cuadro 1). La mayor mortalidad se presentó en la ninfa 2 y la ninfa 5 (25.5% y 27.3% respectivamente) con una esperanza de vida mayor en huevo (3.9) y ninfa 1 (2.9) (Cuadro 4).

De acuerdo con el análisis de los datos, existieron diferencias significativas entre las curvas de supervivencia de las tres condiciones evaluadas (P = <0.001). El tiempo promedio de supervivencia en la condición uno fue de 46.6 días y una media de supervivencia de 25 individuos observada en el estadio ninfal 5. En la condición 2 y 3 fue de 121.6 días y 37 y de 56.9 días y 15 individuos, respectivamente; en ambas condiciones el tiempo promedio de supervivencia y número de individuos sobrevivientes se observó en la etapa adulta de L. zonatus (Fig. 1).

Figura 1 Supervivencia de Leptoglossus zonatus obtenida en las tres condiciones establecidas en el INIFAP-Zacatepec, Morelos. Prueba de Kaplan-Meier, H = 90.197, gl = 2, P = <0.001. Diferencia entre grupos Holm-Sidak. Condición uno (C1) = Laboratorio de fitopatología, Condición dos (C2) = Jaula techada. Condición tres (C3) = Sombra natural. 

Mapa de riesgo para las áreas sorgueras del estado de Morelos, temperatura base y constante térmica de Leptoglossus zonatus. La temperatura base de L. zonatus considerando la combinación de las condiciones uno y dos fue de 11.65 °C, para la combinación de las condiciones uno y tres fue de 13.13 °C y para la combinación de las condiciones dos y tres fue de 6.33 °C. El promedio de las tres combinaciones proporcionó una temperatura base de 10.37 °C. En función de esta temperatura las unidades calor acumuladas requeridas para el desarrollo de huevo a adulto de L. zonatus fueron de 1,680 °D (Cuadro 5). El número de días transcurridos desde huevo hasta la última oviposición de la hembra para la condición uno (C1) fue de 152 días, para la condición dos (C2) fue de 164 días y para la condición tres (C3) fue de 109 días.

De acuerdo con la temperatura base obtenida y las unidades calor acumuladas, se determinó que existe el riesgo de que Leptoglossus zonatus presente hasta 3.5 generaciones al año (Fig. 2). De acuerdo con los resultados obtenidos basados en las unidades calor acumuladas requeridas para el desarrollo óptimo de L. zonatus, las zonas productoras de sorgo que presentan alto riesgo son los municipios de Puente de Ixtla, Amacuzac, Mazatepec, Miacatlán, Temixco, Emiliano Zapata, Xochitepec, Zacatepec, Jojutla, Tlaltizapán, Yautepec, Ayala, Jantetelco, Jonacatepec, Axochiapan, Tepalcingo y la parte oeste de Cuautla. Los municipios que presentan riesgo medio son: Temoac, Zacualpan de Amilpas, Tetela del Volcán, Ocuituco, Yecapixtla, parte este de Cuautla, Atlatlahucan, Tlayacapan, Totolapan y Tlalnepantla. La zona norte que comprende los municipios de Huitzilac y Cuernavaca se consideran de riesgo bajo debido a que son zonas templadas que limitan el desarrollo de Leptoglossus zonatus (Fig. 3).

Figura 2 Mapa del estado de Morelos donde se aprecia el número de generaciones de L. zonatus con base en las unidades calor acumuladas. 

Figura 3 Mapa de riesgo de Leptoglossus zonatus para las áreas de cultivo de sorgo en el estado de Morelos.■ Indica las zonas productoras de sorgo. 

Discusión

Las diferencias encontradas en el ciclo biológico de L. zonatus alimentadas con grano de sorgo en estado lechoso, bajo las condiciones de estudio se atribuyen principalmente a la temperatura y con menor relevancia a la dieta, ya que a 20.4 °C y 74% HR el ciclo biológico fue de179 días, mientras que a 24.8 °C y 69% HR el ciclo biológico fue de 109 días. ^{Matrangolo y Waquil (1994)}, criaron a L. zonatus a base de sorgo, obteniendo una duración de 94.25 días a 28 ± 2 °C y 78 ± 5% HR. De igual manera, ^{Jackson et al. (1995)} determinaron que el número de días requerido para el desarrollo de L. zonatus tanto en dieta artificial como en dieta natural con ejote, incrementó significativamente conforme la temperatura disminuyó, ya que ellos obtuvieron un ciclo de vida de 104. 2 y 357.2 días a 35 y 20 ºC con dieta artificial y 89.3 y 331.4 días a 35 y 20 ºC con dieta artificial.

El sorgo contiene los nutrientes esenciales para el desarrollo y reproducción de los insectos, como lo demostraron ^{Saavedra y Gutiérrez (2008)} quienes realizaron un estudio en el que determinaron que el sorgo contiene de 70 a 90% de carbohidratos y de 7.1 a 14.2% de proteínas. Desafortunadamente es difícil comparar los resultados aquí obtenidos con los de otros trabajos publicados con esta especie y con diferentes tipos de alimentación y condiciones de cría ya que en esos trabajos se limitaron a dar solamente algunos aspectos de la biología de este insecto. Por ejemplo, ^{Xiao y Fadamiro (2009)} al alimentar a L. zonatus con mandarina "satsuma" Citrus unshiu (Marcovitch 1914) a 25 ± 2 °C, 50 ± 10% HR, reportaron un tiempo de desarrollo total de huevo al quinto estado ninfal de ≈ 50 días, la longevidad de la hembra fue de ≈ 73 vs 57 días del macho. ^{Jackson et al. (1995)}, demostraron el efecto de la temperatura sobre la supervivencia de L. zonatus; ellos evaluaron temperaturas desde 20 hasta 35 °C a 40-60% HR, alimentándolos con ejote y una dieta merídica. En ambos tipos de alimento los adultos tuvieron una mayor longevidad a 20 °C, aunque los adultos alimentados con dieta fueron significativamente más longevos (176.5 ± 26.5 y 260.3 ± 12.3 días respectivamente). De todos los factores ambientales, el que ejerce un efecto mayor sobre el desarrollo de los insectos, es probablemente la temperatura, por su importante incidencia sobre los procesos bioquímicos en organismos ectotérmicos como son los insectos (^{Marco 2001}). Esto lo confirman ^{Higley et al. (1986)}, quienes mencionan que altas temperaturas activan el funcionamiento de enzimas, aumentan la velocidad de las reacciones químicas y como consecuencia disminuye el tiempo de desarrollo.

De acuerdo con los resultados obtenidos, L. zonatus tiene un potencial de establecimiento en las áreas sorgueras de Morelos, debido a que existen las condiciones climáticas y plantas hospederas adecuados, además de que estas últimas tienen una distribución uniforme; esto facilita la dispersión de la plaga y le permite tener lugares de refugio. Además, tiene una alta capacidad reproductiva y de dispersión, lo que puede repercutir en un daño económico significativo para el sorgo. Leptoglossus zonatus puede vivir en condiciones diferentes, alargando o acortando el ciclo de vida dependiendo de las condiciones de temperatura, alimento y humedad relativa.

El conocer aspectos fundamentales del ciclo biológico de una plaga tales como la duración de cada estadio de desarrollo o detectar la etapa más susceptible a morir, son importantes para tomar una decisión que permita al productor tomar medidas preventivas y de control en condiciones de campo. El análisis de riesgo es una herramienta que requiere determinar temperaturas máximas y mínimas, la temperatura base y el ciclo biológico expresado en unidades calor acumuladas. Debido a que no existía información de la temperatura base, unidades calor acumuladas y mapas de riesgo para L. zonatus, tanto a nivel nacional como internacional, el aporte de este estudio permitirá mantener el cerco de vigilancia para hacer detecciones tempranas y eliminar los posibles focos de infestación en las áreas sorgueras de Morelos. Existen estudios recientes en los que se usan mapas de riesgo; tal es el caso de la vigilancia de Cactoblastis cactorum (Berg, 1885) en México, considerada como plaga de las cactáceas en los países colindantes. Además, se emplean mapas de riesgo como complemento para el fortalecimiento de la vigilancia, ya que permiten identificar posibles zonas de establecimiento de la plaga (^{López et al., 2010}). En 2003 se estableció el Sistema de Alerta Fitosanitaria en el estado de Guanajuato (^{SIAFEG 2011}, http://www.siafeg.com/siafeg/siafeg.htm) (9 de noviembre 2011), en el cual participan la SAGARPA, la Secretaría de Desarrollo Agropecuario (SDA), el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), la Fundación Guanajuato Produce A.C. y el Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Guanajuato (CESAVEG). Se encuentran disponibles estudios de riesgo para algunos patógenos de los cultivo de maíz, frijol, trigo y brócoli. Con el conocimiento generado, ahora será posible detectar las primeras infestaciones de L. zonatus en las diferentes áreas sembradas con sorgo en el estado de Morelos.