Ciclo de vida

Huevo. El periodo de incubación del huevo fue de 12,70 ± 1,87 días (n=50). Este resultado es cercano al período de incubación de 12,96 días reportado por ^{García (1962)}, aunque el trabajo no especifica las condiciones de temperatura, humedad relativa y fotoperiodo. ^{Castañeda (2008)} señaló una duración de 10,87 ± 0,45 días para la incubación del huevo de H. lauri en laboratorio (26 ± 2 ºC, humedad relativa de 60 - 70% y fotoperiodo 12:12), resultado que se encuentra dos días por debajo del obtenido en el presente estudio y podría explicarse por la diferencia en las condiciones ambientales. El período de incubación registró valores mínimos y máximos de 11 y 17 días respectivamente, con coeficiente de variación de 14,69%; este intervalo es más amplio que el reportado por ^{García (1962)} de 12 a 15 días, y por ^{Castañeda (2008)} de 10 a 13 días.

Viabilidad del huevo. De una cohorte de 253 huevos emergieron 211 larvas, lo cual representa una viabilidad de 83,40%. ^{Castañeda-Vildózola et al. (2012)} reportaron una fertilidad de 85,57 ± 7,27%, cuantificada a partir del número de larvas que emergieron de una muestra total de 1646 huevos recolectados durante tres periodos. En S. catenifer, otra especie catalogada como plaga cuarentenaria para el mercado de Estados Unidos y de importancia económica en cultivos de aguacate cv. Hass en Colombia, la viabilidad de la fase de huevo en laboratorio (25 ± 1 ºC, humedad relativa de 70 ± 10% y fotoperiodo de 14h) fue superior a la registrada en el presente estudio para H. lauri, alcanzando un 94,44% (^{Silva et al., 2006}).

Larva. El estado larval tuvo una duración de 48,68 ± 6,41 días (n=50), lo cual coincide con lo registrado por ^{Castañeda (2008)}, quien concluyó que las larvas de H. lauri alimentadas con frutos de aguacate cv. Colín V-33 completan su desarrollo en 48,51 ± 2,30 días, pasando por cuatro estadios larvales. Por el contrario, en condiciones ambientales no controladas ^{García (1962)} reportó una duración del estado de larva de 58,58 días y cinco probables estadios larvarios, cada uno con una duración promedio de 10,8 a 12,6 días. En el presente estudio, la duración del estado larval presentó un rango de variación entre 39 y 65 días, siendo mayor en comparación con el reportado por ^{García (1962)} y ^{Castañeda (2008)}, quienes registraron rangos de 54 - 63 días y 44 - 55 días, respectivamente.

El desarrollo larvario está influenciado tanto por las condiciones ambientales como por las características del recurso alimenticio, por lo tanto, aspectos como la calidad y cantidad de semilla suministrada a la larva tienen efecto sobre las características del adulto. ^{Stearns (1992)} citado por ^{Nylin & Gotthard (1998)}, advierte que un efecto comúnmente observado en respuesta a la reducción de los recursos alimenticios es una tasa de crecimiento más baja, lo cual resulta en un tiempo de desarrollo prolongado y un tamaño reducido en la etapa adulta. En este sentido, observaciones realizadas a la cría del insecto en laboratorio sugieren que semillas pequeñas dan origen a individuos de un tamaño más reducido en comparación con aquellos adultos que en su estado larval son alimentados con semillas más grandes, aun cuando todas provengan de frutos del cultivar Hass.

Pupa. El estado pupal registró una duración de 14,76 ± 1,13 días (n=50) con variaciones entre 13 y 17 días. Este resultado es similar al obtenido por ^{García (1962)} de 15,53 días con un rango de 14 - 16 días, y por ^{Castañeda (2008)} de 15,32 ± 1,58 días con un rango de 11 - 18 días. ^{Caicedo et al. (2010)} determinaron el tiempo de desarrollo del estado pupal en condiciones de casa de malla (26,1 ± 0,3 °C y humedad relativa de 71%) con material colectado en campo, sin establecer la cría del insecto, reportando una duración de 15,14 ± 0,33 días con un rango de 11 - 18 días. Con un coeficiente de variación de 7,69%, los valores de la duración del estado de pupa fueron los que presentaron una menor variabilidad.

Ciclo de huevo a adulto. En laboratorio, y utilizando semillas de aguacate cv. Hass como fuente de alimentación de las larvas, el tiempo total del ciclo desde huevo hasta la emergencia del adulto fue de 76,14 ± 7,31 días con un rango de 67 - 98 días. ^{Castañeda (2008)} menciona una duración de 74,68 ± 1,71 días con variaciones entre 72 y 80 días, en tanto que ^{Salgado & Bautista (1993)} indican que H. lauri requiere 100 a 115 días para su desarrollo desde huevo hasta la emergencia del adulto en Ixtapan de la Sal, Estado de México, aunque no determinaron la duración de cada uno de los estados biológicos.

Relación de sexos. Se encontró una proporción de hembras y machos de 1: 0,9, correspondiente a 51 hembras: 46 machos. Este resultado es igual al reportado por ^{Castañeda (2008)}.

Descripción morfológica

Huevo. El huevo de H. lauri mide 1,26 ± 0,10 mm de largo (n=30; rango 1,09 – 1,50 mm) y 0,84 ± 0,04 mm de ancho (n=30; rango 0,72 – 0,93 mm), es ovalado, presenta el corión reticulado formando figuras pentagonales y hexagonales (Fig. 2A). Tras la oviposición, el huevo es de color blanco opaco y a medida que avanza el desarrollo embrionario se torna marrón claro. Una vez la larva está próxima a emerger, se observa su cápsula cefálica a través del corión (Fig. 2B).

Figura 2 Heilipus lauri, huevo: A. Huevo recién puesto B. Larva próxima a emerger. Escala: 0,5 mm. 

Larva I. La larva de primer estadio mide 1,91 ± 0,31 mm de largo (n=30; rango 1,22 – 2,35 mm), la cápsula cefálica mide 0,54 ± 0,03 mm de ancho (n=30; rango 0,44 – 0,59 mm) (Figs. 3 A-B). La larva neonata es similar a la larva madura en todos los caracteres taxonómicos, excepto en la coloración del tórax, el cual es hialino; en el pronoto las dos manchas amarillas apenas son visibles.

Figura 3 Heilipus lauri, larva de primer estadio: A. Vista dorsal B. Vista ventral. Escala: 0,5 mm. 

Larva madura. La larva de último estadio mide 19,91 ± 1,42 mm de largo (n=30; rango 16,90 – 22,20 mm), es curvada, robusta, ápoda y el cuerpo es de color blanco opaco. Presenta setas cortas, delgadas y de color marrón claro, tanto en la cabeza como en el tórax y el abdomen. La cápsula cefálica bien desarrollada y esclerotizada, mide 2,01 ± 0,12 mm de ancho (n=30; rango 1,85 – 2,27 mm), de color marrón claro y forma ovalada, tipo hipognata. Presenta setas cortas, delgadas, algunas un poco más largas que otras. Línea ecdisial en forma de “Y” invertida, visible en toda su longitud (Fig. 4A). Antenas de un segmento, sensorio antenal cónico. Aparato bucal de tipo masticador, con mandíbulas de color negro fuertemente esclerosadas y bidentadas en el ápice. Las tormas labrales unidas en la base (Fig. 4B).

Figura 4 Heilipus lauri, larva madura: A. Cápsula cefálica, vista dorsal B. Cápsula cefálica, vista ventral. Nótese las tormas labrales (círculo negro) C. Espiráculo protorácico D. Tórax, vista dorsal. Nótese las dos manchas oscuras en el pronoto E. Abdomen, vista dorsal F. Abdomen, vista lateral. Escalas: A: 0,5 mm; B: 1 mm; C: 0,1 mm; D-F: 1 mm. 

Tórax de color blanco cremoso, más claro que el abdomen. Protórax con un par de espiráculos laterales bíforos de color marrón claro (Fig. 4C). El pronoto no está dividido, presenta tres pares de setas y dos manchas débilmente esclerosadas de color amarillo oscuro, una a cada lado de la línea media. Mesonoto y metanoto divididos en dos pliegues: prodorso y postdorso (Fig. 4D); ambos segmentos torácicos con dos pares de setas postdorsales cortas y delgadas.

Abdomen de color blanco opaco, formado por diez segmentos. Los segmentos I a VII presentan un par de espiráculos bicamerales de color marrón claro ubicados lateralmente, el segmento VIII con espiráculos en posición dorsal (Figs. 4 E-F) y los segmentos IX y X sin espiráculos. Segmentos II a VII divididos transversalmente en cuatro pliegues dorsales, segmentos I y VIII cada uno con tres pliegues dorsales; los segmentos IX y X no están divididos. En los segmentos I a VII se observan seis pares de setas: dos pares en el postdorso; uno por encima del espiráculo; un par de setas en la epipleura; dos pares en la pleura, una larga y otra diminuta. El segmento VIII con un par de setas postdorsales, las setas en pleura y epipleura iguales que en los segmentos I a VII. El segmento IX está formado por cuatro lóbulos: uno dorsal que exhibe un par de setas; dos laterales, cada uno con una seta; uno ventral. Ano rodeado por cuatro lóbulos correspondientes al segmento X, visible ventralmente.

Pupa. Mide 16,03 ± 1,64 mm de largo (n=30; rango 12,90 - 21,10 mm), tipo exarata, adéctica, de forma ovalada, color blanco cremoso y textura suave. En la superficie se observan setas cortas, gruesas y de color marrón oscuro. Cápsula cefálica en posición ventral, cubre el protórax. En la cabeza y el pico se distribuyen ocho pares de setas cortas y delgadas. Los ojos son ovalados y del mismo color del cuerpo cuando la pupa está recién transformada (Fig. 5A), gradualmente adquieren una coloración negra. Antenas visibles, hialinas; se distingue el escapo, el funículo y la maza. En el macho, el rostro alcanza el tarsómero III de las patas protorácicas, en la hembra se prolonga hasta el último tarsómero de las mesotorácicas. En el extremo del rostro, las mandíbulas comienzan a esclerosarse a medida que la pupa madura.

Figura 5 Heilipus lauri, pupa recién transformada A. Cabeza y pico, vista ventral B. Segmentos torácicos, vista dorsal C. Pronoto, vista dorsal D. Abdomen, vista dorsal E. Abdomen, vista ventral F. Espiráculos abdominales, vista lateral G. Espiráculo abdominal H. Proyecciones cónicas IX segmento abdominal, vista ventral. Escalas: A-F: 1 mm; G: 0,2 mm; H: 0,5 mm. 

Protórax y metatórax similares en tamaño, mesotórax más pequeño (Fig. 5B). El protórax tiene forma subtriangular y bordes redondeados; presenta un par de espiráculos laterales de color marrón claro, cerca del límite con el mesotórax. Pronoto con nueve pares de setas largas, gruesas, de color marrón oscuro (Fig. 5C); mesonoto y metanoto con dos pares de setas cortas y delgadas. Hacia los lados del mesonoto se proyectan las pterotecas, hialinas y con estrías paralelas a sus bordes. En la pupa recién formada las patas también son hialinas; los fémures exhiben un par de setas en el ápice. En los tarsos, las uñas son las primeras en quitinizarse.

En el abdomen, los segmentos I-VII visibles dorsalmente (Fig. 5D); los segmentos VIII y IX curvados hacia la cara ventral (Fig. 5E). Segmentos I a VII cada uno con cuatro pares de setas dorsales; segmento VIII con un par de setas en el dorso. Los segmentos I a V presentan un par de espiráculos laterales (Figs. 5 F-G), los demás segmentos sin espiráculos. En vista ventral, el segmento IX muestra un par de proyecciones cónicas orientadas caudalmente, cada una con una seta en la base (Fig. 5H).

Adulto. El integumento es opaco; cabeza, rostro, pronoto y fémures de color rojo oscuro; las demás partes del cuerpo de color negro. Cuerpo de forma subromboidal, provisto de escamas filiformes variables en grosor y longitud, que se insertan en perforaciones generalmente pequeñas y de distinta profundidad. La longitud del cuerpo tomada desde la margen anterior del protórax hasta el ápice de los élitros es de 12,93 ± 0,52 mm en las hembras (n=15; rango 12,12 - 13,86 mm) y 12,31 ± 0,64 mm en los machos (n=15; rango 10,82 - 13,27 mm).

La cabeza es redondeada, presenta ojos transversalmente ovales y negros (Fig. 6A). El rostro es sexualmente dimórfico: en las hembras mide 7,19 ± 0,49 mm de largo (n=15; rango 6,51 - 8,02 mm), es curvo y delgado mientras que en los machos es recto, grueso y alcanza una longitud de 5,20 ± 0,40 mm (n=15; rango 4,42 - 5,75 mm) (Fig. 6B). Inserción antenal amplia, visible dorsalmente; en las hembras se localiza más cerca de la base del rostro, en los machos más cerca del ápice. La cabeza y el tercio basal del rostro presentan pocas escamas filiformes, cortas y blancas; cada una se inserta en una perforación pequeña y muy superficial. Los dos tercios distales del rostro son glabros, con perforaciones dispersas y mucho más finas. El escrobo antenal extendido hacia la superficie ventral del rostro.

Figura 6 Heilipus lauri, adulto: A. Cabeza, vista lateral macho B. Rostro, vista lateral (♀arriba, ♂abajo) C. Antena derecha, vista dorsal hembra D. Aparato bucal, vista ventral hembra E. Pronoto, vista dorsal (♀izquierda, ♂derecha) F. Élitros, vista dorsal macho G. Ala posterior derecha, vista dorsal hembra H. Abdomen, vista ventral (♀izquierda, ♂derecha). Escalas: A-C: 1 mm; D: 0,1 mm; E-H: 1 mm. 

Antenas geniculadas con clava compacta, de color negro, formadas por once segmentos (Fig. 6C). El escapo es alargado, glabro en la base y con escamas filiformes blanquecinas en el ápice. Los artejos funiculares (segmentos II-VIII) se unen oblicuamente al escapo, presentan setas blancas y muy delgadas. Clava constituida por tres artejos estrechamente unidos (segmentos IX, X y XI); la superficie con pequeñas setas de color marrón claro que le dan un aspecto aterciopelado, especialmente en el último segmento. Mandíbulas esclerotizadas de color negro, con tres dientes. Palpos labiales trisegmentados (Fig. 6D).

Pronoto subtriangular, casi tan largo como ancho. Margen apical curvado, redondeado a los lados; margen basal bisinuado. En las hembras mide 3,22 ± 0,12 mm de largo (n=15; rango 3,00 - 3,44 mm) y 3,69 ± 0,14 mm de ancho (n=15; rango 3,47 - 3,99 mm); en los machos mide 3,04 ± 0,22 mm de largo (n=15; rango 2,63 - 3,36 mm) y 3,52 ± 0,23 mm de ancho (n=15; rango 2,99 - 3,88 mm) (Fig. 6E). El pronoto presenta perforaciones pequeñas y poco profundas, la mayoría con una seta corta y blanca en su interior.

Los élitros tienen forma alargada, son amplios en la base y se estrechan gradualmente mientras cubren los segmentos abdominales; el ápice es redondeado (Fig. 6F). En las hembras alcanzan una longitud de 9,71 ± 0,47 mm (n=15; rango 8,84 - 10,7 mm) y 5,88 ± 0,22 mm en su parte más ancha (n=15; rango 5,50 - 6,24 mm). En los machos miden 9,27 ± 0,48 mm de largo (n=15; rango 8,19 - 10,14 mm) y 5,60 ± 0,34 mm de ancho (n=15; rango 4,76 - 6,09 mm). La superficie con perforaciones un poco más grandes y profundas si se comparan con las de la cabeza y el pronoto; cada perforación alberga varias escamas filiformes cortas que semejan pequeños puntos blancos. El carácter diagnóstico de la especie lo constituyen dos manchas transversales en cada élitro: la primera se ubica ligeramente por encima de la línea media, la segunda muy cerca del cayo periapical. Cada mancha está conformada por escamas filiformes, gruesas y de color amarillo opaco, densamente agrupadas en perforaciones grandes, profundas y sin una forma definida.

Las alas posteriores son membranosas y de color marrón oscuro (Fig. 6G). En la región pleural el metepimeron está cubierto por los élitros. El abdomen en vista ventral consta de cinco esternitos de color negro, tanto en machos como en hembras (Fig. 6H). La superficie con escasas escamas filiformes cortas y blancas, la mayoría hacia los bordes de cada esternito.

Patas provistas de escamas alargadas, blancas y delgadas (Fig. 7A). Coxas anteriores contiguas; trocánteres reducidos y triangulares. Los fémures se amplían progresivamente hacia la zona distal, a dos tercios de la base presentan una espina que se extiende hacia el ápice (Fig. 7B); el margen interno de la espina aserrado. Tibias cilíndricas, uncinadas, ligeramente curvas y con un mechón de setas de color marrón claro en el ápice de la superficie ventral; peine tibial presente. Los tarsos divididos en cinco tarsómeros, el tarsómero I alargado; tarsómero III bilobulado y un poco más ancho que el II; tarsómero IV muy pequeño, oculto entre el III; tarsómero V alargado, con dos uñas simples y libres en el extremo distal (Fig. 7C). Los tarsómeros I-III con abundantes setas cortas y de color marrón claro en la cara ventral (Fig. 7D); la cantidad de setas y su proximidad dan a los tarsos un aspecto esponjoso por debajo.

Figura 7 Heilipus lauri, adulto hembra: A. Pata anterior izquierda, vista dorsal B. Fémur anterior derecho, vista dorsal C. Tarso anterior izquierdo, vista dorsal D. Tarso anterior izquierdo, vista ventral. Escalas: A-B: 1 mm; C-D: 0,5 mm.