Introducción

El ácaro del aguacate, Oligonychus punicae (Hirst, 1926) es una plaga común y persistente en México, se encuentra en la parte superior de las hojas provocando un bronceado y reducción de la actividad fotosintética (^{Peña & Wysoki, 2008}) y año con año se presenta en altas poblaciones (^{McMurtry, 1985}). En densidades de 300 ácaros por hoja ocasionan además del bronceado una defoliación parcial, la cual también se puede presentar cuando se encuentran 70 hembras adultas por hoja durante periodos de sequía (^{Peña & Wysoki, 2008}). El control químico es el método más utilizado para el manejo de ácaros en México (^{Soto 2013}); sin embargo, mediante el empleo de ácaros depredadores puede ser otra estrategia adecuada (^{McMurtry & Johnson, 1962}; ^{McMurtry, 1992}; ^{Zhang, 2003}). En este sentido Phytoseiulus persimilis (Athias-Henriot, 1957) es un ácaro depredador clasificado como un especialista en Tetranychidae (^{McMurtry & Croft, 1997}; ^{Croft et al., 2004}; ^{McMurtry et al., 2013}) y que ha sido empleado en diversos cultivos (^{Skirvin & Fenlon, 2001}; ^{Kim, 2001}; ^{Blindeman & Van Labeke, 2003}; ^{Parvin & Haque, 2008}). En esta investigación se determinó la eficiencia de Phytoseiulus persimilis mediante la respuesta funcional en Oligonychus punicae sobre hojas de aguacate variedad Hass.

Materiales y métodos

Se estableció una colonia madre de Oligonychus punicae proveniente de hojas de árboles de aguacate variedad Hass, localizados en Tepic Nayarit (21°26'02.4"N 104°54'15.4"W), estos se multiplicaron bajo condiciones de laboratorio a una temperatura de 26 ± 2 ºC, humedad relativa de 70 ± 10% y fotoperiodo de 12:12 luz: oscuridad. El ácaro depredador P. persimilis se obtuvo del producto comercial Spidex^® (Koppert México, S.A. de C.V.) y multiplicado en hojas de frijol (Phaseolus vulgaris L.) infestadas con Tetranychus urticae (Koch, 1836) (Acari: Tetranychidae).

Los experimentos de respuesta funcional se desarrollaron en una cámara bioclimática (Lab-Line Biotronette Mark III Environmental Chamber. Modelo: 846) bajo las mismas condiciones de desarrollo de la colonia madre, siguiendo la metodología de ^{Brodeur & Cloutier (1992)} con algunas modificaciones. La unidad experimental consistió de un disco de hoja de aguacate de 3 cm de diámetro el cual se colocó sobre agar solidificado dentro de un recipiente de plástico con capacidad de 30 mL y una tapa semihermética con un orificio central, cubierto con tela fina. Para el bioensayo de depredación sobre huevos de O. punicae se colocaron de 10 a 20 hembras grávidas del ácaro en un periodo de 24 horas, posteriormente las hembras fueron removidas y se ajustó el número de huevos ovipositados a 1, 2, 4, 8, 16, 32 y 64 por cada disco de hoja y 15 repeticiones por densidad, posteriormente se le coloco una hembra adulta de P. persimilis en cada densidad de presa. Para los otros estados de desarrollo se siguió el mismo método descrito anteriormente con la excepción de que los huevos se mantuvieron hasta su eclosión y se les permitió el desarrollo hasta los estados correspondientes a evaluar (larvas, ninfas, y hembras adultas). Se registró la depredación a las 24 horas, se determinó el tipo de respuesta funcional (forma de la curva), mediante un análisis de regresión logística, ajustando una ecuación polinomial de la proporción de presas consumidas (N_a/N_o) vs el número de presas ofrecidas (N_o) (^{Trexler et al., 1988}):

Donde: N_a = número de presas consumidas, N_o = número de presas ofrecidas. P₀, P₁, P₂, y P₃ = parámetros a ser estimados.

Las regresiones se realizaron iniciando con el modelo cúbico y los coeficientes de mayor orden que no fueron significativamente diferentes de cero se eliminaron, hasta que todos los coeficientes que permanecieron en el modelo fueran significativamente diferentes de cero. El símbolo del parámetro lineal P₁ se usó para distinguir entre la respuesta funcional tipo II y tipo III, Si P₁ > 0, la proporción de presas consumidas positivamente dependiente de la densidad inicial, describiendo así una respuesta funcional tipo III. Si P₁ < 0, la proporción de presas consumidas disminuye con el número inicial de presas ofrecidas, describiendo así una respuesta funcional de tipo II (^{Juliano, 2001}).

Después de conocer el tipo de respuesta funcional, se estimaron los parámetros de la respuesta funcional: tiempo de manipulación (Th) y capacidad de ataque (a′) de acuerdo al modelo de respuesta funcional tipo II de ^{Holling (1966)}.

En donde: N_a = Número de presas consumidas, a′ = Tasa de ataque constante (tasa de búsqueda instantánea), N_o = Densidad de la presa, T = Tiempo total disponible (24 h en este experimento) y T_h = Tiempo de manipulación. Los modelos matemáticos se obtuvieron mediante el procedimiento PROC NLIN de SAS/STAT (^{SAS 2008}).

Resultados y discusión

En el Cuadro 1 se presentan los resultados de depredación registrados en los diferentes estados de desarrollo de O. punicae. A la densidad de 64 presas, se observó un consumo promedio de 23.4 y 14.67 larvas y ninfas respectivamente, además P. persimilis consumió en promedio 6.07 adultos a una densidad de 16 presas ofrecidas y no se observó depredación en el estado de huevo. Al respecto ^{Chant (1961)} y ^{McMurtry et al. (1970)} mencionan que P. persimilis se desarrolla preferentemente sobre presas del género Tetranychus en donde se ha observado depredando en todos los estados de desarrollo, en este sentido, ^{Mushtak & Nikolay (2015)} registraron una depredación de 22.8 huevos de T. urticae en un periodo de ocho horas. En la depredación de larvas ninfas y adultos, el análisis de regresión logística mostró un coeficiente lineal con valores de P<0 (Cuadro 2), lo que sugiere que la proporción de presas muertas disminuyó en función de la densidad inicial de presas ofrecidas, demostrándose una respuesta funcional tipo II (Fig. 1). La respuesta funcional obtenida (Tipo II) concuerda con los registrados por ^{Skirvin & Fenlon (2003)}, ^{Xiao & Fadamiro (2010)} y ^{Seiedy et al. (2012)}, quienes mencionan que P. persimilis se ha utilizado como agente de control biológico mostrando una respuesta funcional de Tipo II. ^{Parvin et al. (2010)} registraron una tasa de consumo de 42.13, 39.6 y 36.9, para huevos, inmaduros y adultos de T. urticae por día respectivamente, a una densidad de 64 individuos por hoja de frijol con preferencia por el estado de huevo, mientras que ^{Naher et al. (2005)} señalan un consumo diario de 27.54, 18.12 y 11.32 para los mismos estados de desarrollo respectivamente. En cuanto a los valores de tasa de ataque (a′) en el presente estudio se registraron valores de 1.527, 1.452 y 1.489 para larvas, ninfas y adultos respectivamente. El tiempo de manipulación del depredador (Th) fue de 0.0317, 0.0556 y 0.1147 para larvas ninfas y adultos respectivamente. En este sentido, ^{Xue et al. (2009)} mencionan un promedio diario de consumo de 5.45 adultos por depredador de P. persimilis en una densidad de 64 hembras de T. urticae ofrecidas en discos de hoja de frijol y un (Th) de 0.1734 y (a′) de 1.5573. ^{Gharekhani et al. (2014)} registran una tasa de ataque y tiempo de manipulación de 2.415 y 0.00154 para estos mismos especímenes. Los valores de X² obtenidos en todos los estados de desarrollo fueron menores al P < 0.05 lo que indica que se ajustan al modelo matemático tipo II de Holling.

Figura 1 Respuesta funcional de Phytoseiulus persimilis sobre diferentes estados y densidades de Oligonychus punicae. 

Conclusión

Aunque estos datos se obtuvieron bajo condiciones de laboratorio, los resultados de depredación obtenidos demuestran que P. persimilis puede ser utilizado como un agente de control biológico que ayude en el manejo eficiente de O. punicae en el cultivo de aguacate.