Introducción

El tecolote moteado mexicano (TMM; Strix occidentalis lucida) se distribuye en el suroeste de Estados Unidos de América (EUA) y en México (^{AOU, 2017}). En EUA se le encuentra en Utah, Colorado, Arizona, Nuevo México y Texas (^{USFWS, 2012}). En México se distribuye en la Sierra Madre Oriental, la Sierra Madre Occidental y el Eje Neovolcánico Trasversal en Aguascalientes, Chihuahua, Coahuila, Colima, Durango, Guanajuato, Jalisco, Michoacán, Nuevo León, San Luis Potosí, Sonora y Zacatecas (^{USFWS, 2012}). El TMM es un ave territorial y de actividad nocturna, por lo que es más común escucharla que observarla (^{Ganey et al., 2013}), y para comunicarse con su pareja y tecolotes vecinos, hace uso de vocalizaciones agudas y graves (^{Forsman et al., 1984}). Estas vocalizaciones son más esenciales en áreas de vegetación densa (^{USFWS, 2012}). Strix occidentalis lucida emite 12 tipos de vocalizaciones (^{Forsman et al., 1983}), las cuales realiza después de la puesta del sol y antes del amanecer, principalmente de marzo a noviembre y con un aumento gradual de marzo a mayo (^{Ganey, 1990}). Sus territorios de anidación y descanso (superficie que utiliza durante el día) los establece principalmente en ambientes rocosos con presencia de cuevas, los cuales presentan estructuras vegetales y microclimas propicias para esta subespecie (^{Ganey, 2004}; ^{Willey & Van Riper, 2007}). Estos ambientes, también les ofrecen protección contra depredadores y condiciones climáticas adversas (^{Tarango et al., 1997}; ^{Young et al., 1998}; ^{Tarango et al., 2001}; ^{Márquez et al., 2002}; ^{Palma et al., 2014}); sin embargo, algunos TMM, durante el invierno, para sortear condiciones climáticas adversas, realizan migraciones altitudinales hacia zonas más cálidas (^{Ganey & Block, 2005}). En México esta subespecie se asocia con pino (Pinus spp.), encino (Quercus spp.), madroño (Arbutus unedo), ciprés de Arizona (Cupressus arizonica) y bosques de ribera (Alnus spp.), los cuales comúnmente son de dosel cerrado 41.2 ± 24.7% y una densidad alta (47.7 ± 44.5 individuos/ha) de árboles muertos (^{Tarango et al., 2001}; ^{USFWS, 2012}; ^{Palma et al., 2014}). A pesar de que Strix occidentalis tiene una distribución amplia, actualmente se clasifica en la categoría de especie amenazada (^{IUCN, 2019}). En México, las causas principales para enlistar a esta subespecie de tecolote moteado como amenazada, son la pérdida y fragmentación de sus hábitats por la explotación forestal e incendios forestales (^{USDI, 1993}; ^{NOM-059 SEMARNAT, 2010}). En EUA se han realizado estudios referentes a composición de la dieta del TMM, caracterización de sus sitios de descanso, estructura genética y sobre áreas de actividad (^{Bowden, 2008}; ^{Ganey et al., 2005}; ^{USFWS, 2012}). Por el contrario, en México, sólo se han estudiado las características de sus sitios de descanso y composición de dieta (Young et al., 1997; Tarango et al., 1998; ^{Tarango et al., 2001}; ^{Márquez et al., 2002}; ^{Bravo-Vinaja et al., 2005}; ^{Palma et al., 2014}) y sus vocalizaciones fueron reportadas únicamente por ^{Tarango (1994)} en Chihuahua. Para lograr la permanencia de las poblaciones del TMM y mantener sus hábitats en condiciones adecuadas para su desarrollo, se requiere conocer más sobre su comportamiento y áreas de actividad. Por ello, los objetivos de esta investigación fueron: a) monitorear la emisión de vocalizaciones por el TMM, b) determinar el tamaño de sus territorios de descanso diurno y c) identificar y describir las cuevas seleccionadas por Strix occidentalis lucida para perchar. Para ello, nueve parejas de TMM de tres regiones de la Sierra Madre Occidental se estudiaron estacionalmente de octubre de 2016 a octubre de 2017. Los resultados de este estudio son de utilidad para entender el comportamiento diurno de S. o. lucida. Además, ayudan a definir las características de sus territorios de descanso.

Materiales y métodos

Esta investigación se realizó en el centro-norte de la Sierra Madre Occidental de México. El área de estudio incluyó a: 1) El Área Natural Protegida (ANP); Región Prioritaria para la Conservación de Sierra Fría, Aguascalientes, 2) La Reserva de la Biósfera La Michilía y áreas adyacentes (Municipio de Súchil) en el estado de Durango y, 3) Tlachichila, Zacatecas (Fig. 1). El ANP Sierra Fría se ubica entre las coordenadas Latitud Norte: 21° 52’ 45’’ a 23° 31’ 17’’ y Longitud Oeste: 102° 22’ 44’’ a 102° 50’ 53’’ e incluye los municipios de San José de Gracia, Rincón de Romos, Pabellón de Arteaga, Jesús María y Calvillo (^{CONANP, 2015}). La Reserva de la Biósfera La Michilía y áreas adyacentes se localizan entre los paralelos 23° 07’ y 23° 43’ de latitud norte; los meridianos 103° 47’ y 104° 22’ de longitud oeste; (^{Anónimo, 2010a}; ^{INEGI, 2010}). Tlachichila, Zacatecas se localiza al norte del municipio de Nochistlán de Mejía, en las coordenadas Latitud Norte: 21° 32’ 31’’ a 21° 40’ 03’’ y Longitud Oeste: 102° 43’ 02’’ a 102° 52’ 29’’ (^{Anónimo, 2010b}; ^{INEGI, 2010}). El área de estudio tiene un clima templado (Cw; ^{García, 2004}), los principales hábitats son bosque de pino, bosque de pino-encino, matorral y agricultura de temporal (^{Anónimo, 2010a}, ^b; ^{CONANP, 2015}).

Figura 1 Área de estudio y territorios de descanso diurno del tecolote moteado mexicano en el centro-norte de la Sierra Madre Occidental, México. 

El trabajo de campo se realizó de octubre de 2016 a octubre de 2017 durante las estaciones del año [otoño (23 de septiembre-21 de diciembre), invierno (21 de diciembre-21 de marzo), primavera (21 de marzo-21 de junio) y verano (21 de junio-23 de septiembre)], y consistió en dar seguimiento a nueve parejas de S. o. lucida (Fig. 1). Tres de ellas se localizaron en el ANP Sierra Fría, Aguascalientes (^{Tarango et al., 2001}), tres en la Reserva de la Biósfera La Michilía y áreas adyacentes, Durango (^{Garza-Herrera, 1999}) y tres en Tlachichila, Zacatecas (^{Palma et al., 2014}). Para monitorear la emisión de vocalizaciones y verificar la ubicación de los tecolotes moteados mexicanos se realizaron 72 recorridos diurnos de 07:00 a 19:00 h [dos vistas a cada pareja por estación del año (a la mitad y al final de cada estación)]. Estos recorridos se realizaron a lo largo de senderos dentro del bosque e imitando sus cantos con un dispositivo musical (Bocina Bluetooth, marca: Link bits, modelo: RFR 023, rango: 300 m; ^{Forsman et al., 1983}), las vocalizaciones, en formato digital, fueron obtenidas de bibliotecas especializadas en sonidos de aves (http://www.xeno-canto.org). El reproductor de audio (volumen: alto) se orientó hacia los cuatro puntos cardinales durante diez minutos (se utilizaron vocalizaciones de hembras, machos y polluelos), después de las vocalizaciones se asignaron cinco minutos para escuchar y registrar la respuesta del tecolote moteado mexicano (cantos en el caso de adultos y silbidos para polluelos; ^{USFWS, 2012}). La localización de los tecolotes en sus sitios de percha comúnmente se realiza escuchando sus cantos durante el día o a través de la búsqueda de sus egagrópilas (regurgitaciones de componentes de dieta no digeridos). Para este estudio, realizado en el centro-norte de México, en virtud de que no existían reportes sobre la emisión de vocalizaciones del TMM y considerando que éstas disminuyen durante el otoño e invierno (^{Forsman et al., 1984}; ^{Ganey, 1990}) o a que no las realizan (^{Tarango, 1994}), se utilizó un perro entrenado (Golden retriver) para alternativamente localizar a los TMM a través de la ubicación de sus egagrópilas. En los recorridos de campo, cuando se obtuvo respuesta del tecolote, se registró la fecha, la hora, se observó el estado del tiempo (Ll: Lluvioso; Nb: Nublado; Sl: soleado; Pn: Parcialmente nublado) y con la ayuda del perro se inspeccionaron las áreas de donde provenían las vocalizaciones. Cuando los TMM se localizaron, el sitio de descanso o percha fue registrado, los tecolotes fueron contados y las coordenadas de ubicación UTM de cada pareja en su sitio de descanso o percha obtenidas con un GPS (Garmin 60CSx).

Las vocalizaciones se ordenaron por estación (otoño, invierno, primavera y verano) del año y por época reproductiva (marzo-septiembre) y no reproductiva (octubre-febrero) del tecolote moteado mexicano (TMM). En virtud de que El TMM tiene una fidelidad muy marcada a sus territorios de descanso (^{Gutiérrez et al., 1995}) y los defienden de otros individuos, ninguno de ellos fue marcado y se asumió que todos los individuos estudiados en cada sitio fueron los mismos durante el período de estudio.

Cabe señalar que en esta investigación no se determinó el ámbito hogareño del TMM, únicamente su territorio de descanso o percha diurno. Los polígonos de los territorios de descanso diurno de las parejas de TMM se determinaron a través del estimador Kernel (basados en una muestra aleatoria y una distribución no paramétrica) (^{Silverman, 1986}; ^{Worton, 1989}) y con un 95% de confiabilidad para representar áreas de uso concentrado (centros de actividad) en donde los TMM asignaron la mayor parte de su tiempo (^{Forsman et al., 2015}). Para ello, la herramienta Kernel Density (^{Silverman, 1986}; ^{Worton, 1989}; ^{Ganey et al., 2005}, ^{Willey & van Riper, 2007}) del software ArcGis 10.5 (^{ESRI, 2016}) y las coordenadas de cada sitio de descanso fueron utilizadas, las cuales se ordenaron por muestreo y estación. Por ejemplo, se realizaron dos muestreos por estación en cada uno de los sitios, cuando el muestreo se realizó a la mitad de la estación de otoño, éste se clasificó como Otoño 1 y cuando se realizó a finales como Otoño 2, y así sucesivamente para cada una de las estaciones.

Asimismo, en cada sitio de descanso o percha del TMM el tipo de percha (árbol o cueva) fue determinado; cuando la percha fue un árbol, su especie fue identificada; cuando fue una cueva su a) orientación, b) largo (alto), c) ancho, d) profundidad de la cueva, e) altura a la entrada de la cueva, f) espesor del macizo rocoso sobre la cueva y g) altura total del macizo rocoso fueron medidas y registradas; también el tipo de vegetación donde se ubicaron los sitios de descanso fue registrado. Las mediciones se realizaron con un distanciómetro (Bushnell, Pro 1600 Slope edition Kansas, EE.UU.). Con la información de las variables tipo de percha y características de las cuevas, obtuvimos estadística descriptiva (medias y desviación estándar) con el uso del software Microsoft Excel® (^{Microsoft Office, 2016}) y para identificar posibles diferencias en el uso de cuevas por el TMM por estación del año, se realizó un análisis de varianza (α = 0.05) utilizando el software R-versión 3.2.0. (^{R core team, 2013}).

Resultados

En este estudio, durante octubre 2016 a octubre 2017, nueve parejas (18 tecolotes) de nueve territorios de descanso diurno del TMM de tres regiones de la Sierra Madre Occidental fueron estudiadas. Los nueve territorios de descanso y los 18 TMM se ubicaron en vegetación de pino-encino (Pinus spp. - Quercus spp.) (7 territorios; 14 tecolotes), encinos (Quercus spp.) (1 territorio; 2 tecolotes) y zona ribereña (Alnus spp.) (1 territorio; 2 tecolotes). Los tecolotes moteados mexicanos emitieron vocalizaciones durante las cuatro estaciones del año. Sin embargo, éstas fueron más frecuentes durante la época reproductiva (primavera y verano) con una respuesta de 94.4% en cada una de las estaciones comparadas con las registradas en la época no reproductiva (otoño e invierno) con un 55.6% en otoño y un 66.7% en invierno. Cabe señalar que de las 72 visitas (18 por estación) a los territorios de descanso, en el 77.8% (n = 56) de las ocasiones los TMM respondieron en condiciones de tiempo lluvioso, nublado, parcialmente nublado y soleado (Cuadro 1).

El territorio de descanso diurno del tecolote moteado mexicano varió de 0.03 a 1.85 ha (0.81 ± 0.77 ha) (Cuadro 2). En el estado de Aguascalientes el territorio promedio fue de 1.09 ± 0.84 ha (Cuadro 1, Fig. 2), en Durango de 0.49 ± 0.81 ha (Cuadro 1, Fig. 3) y en Zacatecas de 0.84 ± 0.88 ha (Cuadro 1, Fig. 4).

Figura 2 Territorios de descanso diurno (polígonos de líneas azules) del tecolote moteado mexicano (Strix occidentalis lucida) en Sierra Fría, Aguascalientes, México (A: Barranca Laguna Seca; B: Cueva Prieta; C: Rancho Antrialgo; puntos en rojo corresponden a los sitios en donde las parejas de TMM fueron localizadas por muestreo y estación). 

Figura 3 Territorios de descanso diurno (polígonos de líneas azules) del tecolote moteado mexicano (Strix occidentalis lucida) en la Reserva de la Biósfera La Michilia y áreas adyacentes, Durango, México (A: El Purgatorio; B: El Toribio; C: Los Rebajes; puntos en rojo corresponden a los sitios en donde las parejas de TMM fueron localizadas por muestreo y estación). 

Figura 4 Territorios de descanso diurno (polígonos de líneas azules) del tecolote moteado mexicano (Strix occidentalis lucida) en Tlachichila, Zacatecas, México (A: Barranca Angosta; B: Peña Parda; C: Rincón Verde; puntos en rojo corresponden a los sitios en donde las parejas de TMM fueron localizadas por muestreo y estación). 

El tecolote moteado mexicano, durante las cuatro estaciones del año, utilizó cuevas como sitios de descanso (Cuadro 3). En 18 de las 72 visitas a sus territorios se le encontró en ellas, con mayor frecuencia en el invierno (38.9%) y primavera (33.3%); sin embargo, el análisis de Kruskal-Wallis no identificó diferencias significativas (p > 0.999; g.l. = 3) en el uso de cuevas por estación de muestreo.

Específicamente en tres territorios de Aguascalientes, uno de Durango y dos de Zacatecas (Figs. 5, 6), los TMM utilizaron diez cuevas (seis en Aguascalientes, una en Durango y tres en Zacatecas) para descansar. Las cuevas presentaron las siguientes características: a) orientación: norte (n = tres), noreste (n = cuatro), este (n = una), suroeste (n = una) y noroeste (n = una); b) largo (alto) = 3.9 ± 1.8 m, c) ancho = 1.3 ± 1.0 m, d) profundidad = 3.1 ± 1.5 m, e) altura a la entrada de la cueva = 8.2 ± 3.9 m, f) espesor del macizo rocoso sobre la cueva = 3.6 ± 2.1 m, y g) altura total del macizo rocoso = 15.0 ± 4.5 m.

Figura 5 Localización de las cuevas utilizadas por el tecolote moteado mexicano (Strix occidentalis lucida) para descansar en el centro-norte de la Sierra Madre Occidental, México. 

Figura 6 Cueva utilizada por Strix occidentalis lucida para descansar en Sierra Fría, Aguascalientes (Fotografía del primer autor). 

Discusión

Los tecolotes moteados mexicanos monitoreados durante este estudio vocalizaron durante las cuatro estaciones del año en todos los territorios, y contrario a lo reportado, vocalizaron bajo condiciones de lluvia, en días nublados, parcialmente nublados y soleados. ^{Forsman et al. (1984)} reportan que el TMM emite sus vocalizaciones entre marzo y noviembre, las cuales, para delimitar sus territorios, se incrementan durante el periodo de cortejo y anidación (marzo-mayo) y disminuyen durante junio-noviembre; asimismo, esta subespecie aumenta sus vocalizaciones en las noches con cielo despejado, sin viento y sin precipitación (^{Ganey, 1990}). En Chihuahua, ^{Tarango (1994)} reportó vocalizaciones durante junio a septiembre de 1992, éstas se detuvieron de noviembre-1992 a febrero-1993 y continuaron el 17 de marzo de 1993. Es muy probable que por la ubicación geográfica del área de estudio y las condiciones climatológicas, el comportamiento de vocalización del tecolote moteado mexicano difiera con el de los Estados Unidos de América y el del norte de México (^{Tarango, 1994}; ^{USFWS, 2012}). En Strix occidentalis las vocalizaciones son esenciales para identificar y estudiar sus territorios, y sitios de descanso y anidación, como la presente investigación.

En general la especie Strix occidentalis es muy territorial (más durante la época reproductiva), presenta una fidelidad a su territorio muy sobresaliente, en éste se le localiza año tras año y no se le considera una especie migratoria (^{Gutiérrez et al., 1995}). ^{Hameret al. (2007)}con la técnica de telemetría, determinaron que el espacio óptimo requerido (ámbito hogareño) por esta subespecie para llevar acabo sus actividades vitales varía con la estación; por ejemplo, durante el verano e invierno requirió en promedio 1,505 ± 288 y 2,920 ± 868 ha, respectivamente. En el presente estudio el territorio de descanso diurno varió entre 0.03 y 1.85 ha (0.81 ± 0.77 ha).

De nueve territorios de descanso, cinco (tres en Aguascalientes y dos en Durango) se encuentran dentro de áreas naturales protegidas (ANP Sierra Fría y Reserva de la Biósfera La Michilía) que cuentan con un plan de manejo y conservación. Sin embargo, debido a los cambios frecuentes en el uso de suelo, a la explotación maderera clandestina e incendios forestales no controlados, los hábitats en los que el TMM se distribuye presentan diversos grados de disturbios y perturbación (^{Tarango et al., 1997}; ^{Márquez et al., 2002}; ^{Ganey et al., 2003}; ^{Silva-Piña et al., 2018}); por esta razón, el tamaño de sus territorios de descanso diurno varío entre parejas de TMM y sitios. Es muy probable que el tamaño de los territorios determinados en esta investigación dependa del tamaño de muestra y del seguimiento temporal que se les dio a las parejas de tecolotes, el cual fue corto y puntual.

El plan de recuperación de Strix occidentalis lucida, indica que para conservar las zonas núcleo utilizadas por esta subespecie se deben establecer 243 ha (alrededor de los sitios de descanso), estas le brindarían territorios de anidación, descanso y forrajeo complementarios (^{USDI Federal Register, 1993}). Al respecto Ganey et al. (2014) reportan que, en las montañas de Sacramento, Nuevo México, el tecolote moteado mexicano concentró sus actividades de anidación y de descanso dentro de las áreas recomendadas por el USDI y que otras áreas no habitadas por el TMM fueron recolonizadas. En Chihuahua, México, la Unidad de Manejo Forestal Número Cinco de San Juanito-Creel (UMAFOR; perteneciente a la Comisión Nacional Forestal) estableció parcelas de 30 ha alrededor de los sitios de descanso del tecolote moteado mexicano (^{Tarango, 1994}), donde se prohíbe el aprovechamiento forestal. Sin embargo, esta superficie no es suficiente para asegurar la sobrevivencia de la especie.

En la presente investigación siete de los territorios de descanso se encontraron en bosque mixto de pino-encino (Pinus spp. - Quercus spp.). Al respecto, se ha determinado que los encinos (Quercus spp.) son un componente básico y un predictor de la selección de hábitat por esta subespecie (^{Forsman et al., 1984}; ^{Ganey et al., 2013}); además, ^{Seamans y Gutiérrez (1995)} reportan que sus nidos se localizan comúnmente en bosques mixtos de coníferas donde el encino es una especie dominante o codominante del sotobosque.

Esta subespecie no construye nidos, utiliza estructuras naturales y prefabricadas por otras especies (^{Gutiérrez et al., 1995}), anida en cuevas, en nidos construidos por otras aves, en las copas (plataformas de escombros) y cavidades de árboles. En este estudio al TMM no se le observó anidar en cuevas, pero si las utilizó para perchar. El TMM utilizó cuevas durante todo el año; sin embargo, las prefirieron durante el invierno posiblemente por las bajas temperaturas y en primavera por una escasa cobertura aérea de la vegetación de pino-encino (Pinus spp. - Quercus spp.) y de encino (Quercus spp.) requerida para regular su temperatura corporal (^{Barrows, 1981}; ^{Ganey et al., 1993}). ^{Ganey et al. (1988)} reportaron que las temperaturas diurnas durante el verano en los territorios de descanso fueron menores a 25°C (1-6°C más fríos que en las áreas más abiertas). ^{Ganey et al. (1999}; ²⁰⁰³; ²⁰¹³⁾ reportan que, durante la temporada de reproducción, el TMM utiliza áreas con una cobertura de dosel ≥ 60% para forrajear y descansar; por el contrario, en la época no reproductiva puede utilizar áreas con una cobertura de 20-30% (^{Ganey & Block, 2005}). Específicamente para las tres regiones estudiadas ^{Silva-Piña et al. (2018)} reportan una cobertura de dosel del 41.2 ± 24.7%. Sin embargo, algunos TMM realizan migraciones altitudinales durante el invierno a áreas con una estructura y composición de hábitats diferente a la de la época reproductiva (^{Ganey & Block, 2005}).

Las cuevas seleccionadas por el TMM presentaron orientación norte, noreste, este, suroeste y noroeste. Estos resultados son similares a los reportados para el estado de Chihuahua (^{Tarango et al., 1997}), Aguascalientes (^{Tarango et al., 2001}) y Zacatecas (^{Palma et al., 2014}) quienes indican que el tecolote moteado mexicano prefiere laderas con exposición norte, noroeste y noreste que le provean microambientes más fríos. Los tecolotes del Parque Nacional del Gran Cañón anidan exclusivamente en acantilados y utilizan las rocas o cuevas como territorios de descanso (^{Bowden et al., 2015}); aunque también ocupan hábitats fríos como bosques de coníferas y caducifolios con dosel cerrado y en laderas orientadas hacia el norte (^{Barrows, 1981}; ^{Ganey & Balda, 1989}); por el contrario, en Arizona y Nuevo México tienden a perchar en pendientes moderadas, orientadas al oeste, en las partes medias y altas de las laderas (^{Ganey et al., 2000}). Esta subespecie selecciona hábitats con características que en conjunto le aseguren un microclima fresco (^{May et al., 2004}). ^{Ganey et al. (2000)} mencionan que el bosque de coníferas mixto brinda las condiciones más estables y favorables para el tecolote moteado mexicano durante todo el año, mientras que los que habitan en los bosques de pino y encino se ven obligados a hacer ajustes estacionales en el uso de territorios de descanso.

Conclusiones

El tecolote moteado mexicano (Strix occidentalis lucida), en el centro-norte de la Sierra Madre Occidental, México, vocalizó durante el día (77.8%), en todas las estaciones del año e incrementó sus vocalizaciones; en la época reproductiva. Las vocalizaciones se registraron bajo condiciones meteorológicas de lluvia, nublado, parcialmente nublado y soleado. El territorio de descanso diurno de Strix occidentalis lucida fue de 0.81 ± 0.77 ha y utilizó las cuevas como percha, especialmente en invierno (38.9%) y primavera (33.3%).