Introducción

Los escarabajos ambrosiales son un grupo de coleópteros agrupados en diversas tribus, se distinguen por atacar árboles estresados, muertos o trozos recién cortados, su principal función es ecológica, participando en el reciclaje y reincorporación de la materia orgánica; aunque también existen especies con tendencia a atacar árboles jóvenes y sanos (^{Equihua & Burgos, 2002}; ^{Mayfield et al., 2008}).

Las especies que representan una amenaza a las plantaciones de aguacate son dos, las cuales forman parte de la tribu Xyleborini, la primera es Xyleborus glabratus Eichhoff, 1877 comúnmente llamado escarabajo ambrosial del laurel rojo y su agente simbionte Raffaelea lauricola T. C. Harr., Graedrich & Aghayeva, 2007, responsable de la marchitez del laurel, una enfermedad letal de los árboles de la familia Lauraceae; la segunda es Euwallacea fornicatus Eichhoff, 1875 conocido como escarabajo barrenador polífago y su hongo simbionte Fusarium euwallaceae Freeman, Mendel, Aoki & O’Donnell, 2013, asociación que provoca la enfermedad conocida como marchitez por Fusarium en aguacate y en otras especies hospedantes. El complejo Euwallacea fornicatus incluye a la especie E. kuroshio Gomez & Hulcr, 2018, la cual forma asociaciones simbióticas con Fusarium sp. y Graphium sp., y fue capturada en una trampa en Tijuana, Baja California en el año 2015, lo que representó el primer reporte para México en el año 2016, sin lograr distribuirse a otras partes del país (^{Lynch et al., 2014}; ^{García-Avila et al., 2016}; ^{SENASICA, 2019}, ^{Smith et al., 2019}).

La diversidad de especies conocidas en Nayarit son principalmente del género Xyleborus, se han reportado 13, de las cuales 10 se han encontrado en árboles de los cultivares Hass y Booth 8 (^{Domínguez, 2019}; ^{Jacobo-Macías et al., 2021}). Ante el riesgo inminente que representa el ingreso de las especies cuarentenadas y la dispersión de los patógenos R. lauricola y F. euwallaceae por parte de las especies nativas, es importante conocer los parasitoides asociados a especies de la subfamilia Scolytinae, con el fin de tener alternativas ecológicas de control y proteger la industria aguacatera, que en 2020 generó para el país una derrama económica de más de 49 mil millones de pesos (^{García-Guevara et al., 2018}; ^{SIAP, 2020}).

Las estrategias implementadas por las autoridades fitosanitarias son principalmente de monitoreo y contención, aunque para el caso de X. glabratus se emplean algunas moléculas químicas como piretroides, cipermetrina + bifentrina, malatión y fenpropatrina (^{Crane et al., 2011}; Carillo et al., 2013; ^{SENASICA, 2019}).

Una alternativa ecológica que puede representar una herramienta útil para el control de especies nativas de la subfamilia Scolytinae y su potencial de afectar plagas exóticas como X. glabratus y E. fornicatus es el uso de parasitoides. Si bien es cierto que aún no existe reporte de algún parasitoide o depredador que sea específico a X. glabratus o E. fornicatus, existen estudios como el realizado en Florida (EUA) por ^{Peña y Carrillo (2012)}, donde obtuvieron parasitoides de las familias Pteromalidae, Scelionidae, Bethylidae, Eulophidae y Braconidae, de árboles afectados por la marchitez del laurel. ^{Peña et al. (2015)} encontraron himenópteros de las familias Braconidae, Eulophidae, Pteromalidae, Encyrtidae, Eupelmidae y Bethylidae asociados a árboles de aguacate dañados por R. lauricola en EUA Florida y Taiwán.

De acuerdo con ^{Bernal (2007)}, un enemigo natural efectivo debe contar con las siguientes características: adaptabilidad a cambios en el medio ambiente, alta especificidad, alta capacidad de crecimiento poblacional de acuerdo con su huésped, gran capacidad de búsqueda del hospedero, sincronización con la fenología de su presa y capacidad de sobrevivir cuando esté ausente, y mostrar denso-dependencia.

Materiales y métodos

El estudio se realizó de septiembre del 2020 a junio del 2021 en diferentes huertas que promediaban dos hectáreas de superficie y un diseño aleatorio de muestreo que contempló aquellos árboles con daño de escolítinos; las huertas fueron elegidas con y sin manejo agronómico en los ejidos de Palapita y El Cuarenteño pertenecientes al municipio de Xalisco; La Yerba y Venustiano Carranza de Tepic y Jalcocotán en San Blas, los cuales son de los principales productores de aguacate del estado de Nayarit.

Se realizaron 20 muestreos directos en cada municipio con una frecuencia quincenal y se usaron por cada unidad de muestreo (árbol dañado) dos cubetas de 20 l modificadas, las cuales tenían un hoyo de 2.5 cm de diámetro en la tapa y un frasco de plástico transparente de 250 ml sujetado (altura: 8.5 cm, ancho: 7 cm, diámetro: 6.5 cm), el cual tenía también un hoyo en la tapa por el cual pasaron por fototropismo positivo los escolítinos y enemigos naturales asociados emergidos de las muestras vegetales colocadas en el interior.

En campo se ubicaron árboles de aguacate de los cultivares Hass, Booth 8 y Choquette que presentaran un daño muy avanzado por el ataque de barrenadores, sobre los que se realizó primero una recolecta directa de los escolítinos presentes, la cual consistió en cortar la madera con un machete y navaja para exponer las galerías y extraer con cuidado los especímenes del interior, los cuales se colocaron en tubos Eppendorf con alcohol al 70 % y los respectivos datos de la recolecta. Posteriormente, se obtuvieron porciones de madera dañada en trozos de 20 a 40 cm de largo y entre 10 a 20 cm de diámetro, las cuales se introdujeron en el interior de cubetas modificadas de 20 l de capacidad. Los parasitoides emergidos se colocaron en tubos Eppendorf con alcohol al 70 %. Con este proceso se obtuvo emergencia de adultos tanto de escolítinos, como de sus posibles parasitoides.

La determinación taxonómica de los especímenes de Escolitinae e Hymenoptera: parasitica se realizó en un laboratorio de la Universidad Autónoma de Nayarit, con base en las claves taxonómicas de ^{Wood (1982)} y ^{Atkinson (2021)} para escolítinos, lo mismo que las de ^{Goulet y Huber (1993)} para superfamilias y familias de Hymenoptera; para géneros de Braconidae se utilizaron las claves de ^{Wharton et al. (1997)} y ^{Marsh et al. (2013)}; para las subfamilias y géneros de Chalcidoidea y Cynipoidea, las claves de ^{Gibson et al. (1997)} y las de ^{Forshage y Nordlander (2008)}. Además, se realizó la corroboración de los especímenes de la familia Braconidae por parte de los especialistas de la Universidad Autónoma de Tamaulipas. Los especímenes identificados se encuentran depositados en la colección de insectos del laboratorio de usos múltiples Cemic 03 de la Universidad Autónoma de Nayarit.

Resultados

Los parasitoides obtenidos fueron 12 especímenes emergidos de ramas dañadas por el ataque de barrenadores escolítinos, los cuales se encontraron exclusivamente en parcelas ubicadas en los municipios de Xalisco y San Blas, en donde el manejo agronómico de las parcelas es mínimo (Cuadro 1).

El mayor número de especímenes emergidos pertenecen a la familia Braconidae (ocho), de los cuales cinco especímenes pertenecen al género Heterospilus, dos al género Ecphylus y uno que no pudo determinarse el género perteneciente a la subfamilia Microgastrinae. Además, tres especímenes pertenecen a la superfamilia Chalcidoidea, dos del género Brasema y uno de Arachnophaga. Por último, un ejemplar de la superfamilia Cynipoidea, del género Trybliographa.

Se recolectaron un total de 399 especímenes de la subfamilia Scolytinae mediante los dos sistemas de muestreo, cabe resaltar que solo se incluyen resultados de los muestreos en los que se obtuvo emergencia de parasitoides; el municipio de Tepic fue el único en donde no hubo emergencia de ningún himenóptero. Con relación a la proporción de escolitinos recolectados de árboles donde no hubo emergencia de parasitoides, el municipio de Xalisco presentó 46.1 %, seguido de San Blas con 36.1 % y por último Tepic con 17.8 %, de un total de 299 individuos obtenidos. Se reconocieron 13 morfoespecies de cuatro géneros y el género Xyleborus fue el más predominante. Los escolítinos que presentaron mayor abundancia fueron Xyleborus palatus Wood, 1974 con 145 individuos, seguida por Pityophthorus sp. con 106 y Xyleborus affinis Eichhoff, 1868 con 61 (Cuadro 2). Las dos primeras especies se obtuvieron de material vegetal del cultivar Hass y emergidos de las cubetas de trampeo, mientras que X. affinis se obtuvo de los dos sistemas de muestreo y en todos los cultivares muestreados.

Discusión

Entre los 12 parasitoides emergidos se encuentran ocho especímenes de dos subfamilias (Doryctinae y Microgastrinae) de Braconidae con dos géneros determinados, esta familia también es reportada por ^{Wood (1982)}, ^{Peña y Carrillo (2012)} y ^{Peña et al. (2015)}. Las familias Eupelmidae y Figitidae no están reportadas en los trabajos realizados por ^{Peña y Carrillo (2012)} ni en ^{Peña et al. (2015)}. En el caso de la familia Eupelmidae sí es mencionada como regulador de coleópteros ambrosiales por ^{Wood (1982)}.

Recientemente, ^{Fuentes-Guardiola et al. (2019)} reportaron en un estudio realizado en Colima a las familias Agaonidae, Eulophidae, Eupelmidae, Eurytomidae, Scelionidae, Figitidae, Diapriidae, Platygastridae y Braconidae, ésta última como la familia con más abundancia con un 55.7 %, similar a lo encontrado en este trabajo. Por su parte, ^{Yu et al. (2016)} mencionan únicamente tres especies de los géneros Dendrosoter, Harpoheterospilus y Heterospilus pertenecientes a la tribu Heterospilini como parasitoides del género Xyleborus. En el mismo sentido, ^{Marsh et al. (2013)} reportan especies de los géneros Heterospilus y Neoheterospilus como los principales parasitoides de larvas de Scolytinae. Cinco especímenes del género Heterospilus fueron los emergidos, de los cuales cuatro se encontraron a una altitud de 728 y 748 m snm; otro más a 1,017 m snm, esto concuerda con el estudio realizado por ^{Alonso et al. (2014)}, en el cual encontraron una mayor distribución del género Heterospilus en una altitud de 736 m snm, esta altitud es muy similar al área de estudio del presente trabajo.

Con los reportes mencionados anteriormente las especies que pudieran tener mayor potencial de control son las pertenecientes a los géneros Heterospilus y Ecphylus, ya que de acuerdo con los registros de sus hospederos y a su amplia distribución principalmente en zonas tropicales y subtropicales del Nuevo Mundo las hace mayormente óptimas para futuras investigaciones (^{Belokobylskij et al., 2004}; ^{Marsh et al., 2013}). ^{Fuentes-Guardiola et al. (2019)} reportan un 12.7 % de parasitismo del género Heterospilus aparentemente sobre especies de X. affinis y Xyleborus volvulus Fabricio, 1775; en el mismo sentido mencionan un 5 % de emergencia de Ecphylus hypothenemi Ashmead, 1896, de especies del género Xyleborus, Corthylocurus, Phloeocleptus, Monarthrum y Euplatypus. El género Heterospilus es cosmopolita y el más abundante de la subfamilia Doryctinae del Nuevo Mundo, cuenta con muchas especies no descritas (^{Kula, 2011}). Por su parte Ecphylus es un grupo especializado y quizás, extendido de ectoparasitoides idiobiontes que suelen atacar a las larvas de pequeños escarabajos de la corteza (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae: Scolytini) (^{Belokobylskij & Maetô, 2006}; ^{Yu et al. 2016}). ^{Marsh (2002)} reporta a Ecphylus costaricensis Matthews, 1969 como hospedero de Styphlosoma granulatum Blandford, 1904. Por su parte, ^{Belokobylskij y Lin (2020)} mencionan a Ecphylus lini Belokobylskij, 2020 como huésped de Scolytus japonicus Chapuis, 1875, ambos hospederos pertenecientes a la tribu Scolytini.

La presente investigación demuestra que existen diversas especies nativas de himenópteros parasíticos, que probablemente ayudan a regular las poblaciones de determinadas especies de escolítinos ambrosiales y descortezadores en Nayarit. Si bien, algunas familias encontradas en este estudio coinciden con las reportadas en otras investigaciones, es muy aventurado asegurar con exactitud que los especímenes emergidos sean efectivamente parasitoides de las distintas especies de escarabajos ambrosiales. La información generada es un buen punto de partida para realizar futuras investigaciones encaminadas a resolver la asociación directa entre el huésped (escolítino) y su hospedero (parasitoide).