Introducción

La subfamilia Phaneropterinae en conjunto con Pseudophyllinae, Phyllophorinae y Mecopodinae, representan un grupo monofilético (^{Mugleston et al., 2013}), por lo que se propuso agruparlas con el estatus de familia: Phaneropteridae, removiéndose de Tettigoniidae. Sin embargo, para conservar la estabilidad clasificatoria se incluyen en Tettigoniidae las cuatro subfamilias mencionadas como un grupo (subfamily group Phaneropteridae Burmeister) (^{Braun, 2015}; ^{Cigliano et al., 2022}). La subfamilia Phaneropterinae (Tettigonidae), es un grupo muy diverso de insectos con distribución mundial, representado por más de 2,500 especies (^{Heller et al., 2015}; ^{Grzywacz et al., 2018}; ^{Cigliano et al., 2022}). Esta subfamilia se destaca por producir señales acústicas, las cuales frecuentemente presentan componentes inaudibles al oído humano (^{Montealegre-Zapata, 2009}; ^{Sarria-S. et al., 2014}; ^{Tan et al., 2019}). El comportamiento acústico representa un sistema importante de comunicación intra e interespecífico, permitiendo el uso de esta herramienta como complemento para diferenciar especies morfológicamente similares con relativa facilidad (^{Barrientos-Lozano et al., 2015a}; ^{Cedillo-Salinas et al., 2018}). El canto es emitido por los machos generalmente, aunque en algunas especies las hembras también producen señales acústicas en respuesta al canto de llamado de los machos, estableciéndose un dueto acústico (^{Heller et al., 2015}; ^{Iorgu et al., 2017}). El canto de los machos se produce mediante estridulación tegminal; el tegmen izquierdo se superpone al derecho y en la cara ventral posee una vena engrosada modificada con una serie de dientecillos (peine estridulador), mientras que el tegmen derecho posee el borde anal esclerotizado (plectro) en forma de raspador, al frotar el plectro contra el peine estridulador se produce una serie de chirridos que representan la señal acústica (^{Montealegre-Zapata, 2013}; ^{Barrientos-Lozano et al., 2015b}). México destaca por la abundancia y diversidad de Phaneropterinae y un gran número de endemismos de este grupo (^{Barrientos-Lozano & Rocha-Sánchez, 2013}; ^{Barrientos-Lozano et al., 2013}, ^2015b, ²⁰¹⁶; ^{Rocha-Sánchez et al., 2015}; ^{Fernández-Azuara et al., 2018}), no obstante, se han realizado pocos estudios sobre bioacústica de sus miembros. Entre los pocos trabajos realizados sobre bioacústica en México, se puede citar el de ^{Buzzetti y Barrientos-Lozano (2011)} quienes estudiaron algunos ortópteros del norte de México incluyendo a Obolopteryx castanea (^{Rehn & Hebard, 1914}).

El género Obolopteryx se erigió por ^{Cohn et al., en 2014}, después de una revisión del género Dichopetala Brunner von Wattenwyl, 1878. La distribución de éste comprende desde el sur de Estados Unidos, Texas a Arizona, se extiende escasamente en Sonora y ampliamente en el noreste de México; la mayor diversidad y abundancia del género se presenta en los estados del noreste de México (^{Barrientos-Lozano et al., 2015b}, ²⁰¹⁶). Los miembros de este género se encuentran en elevaciones que van desde nivel del mar hasta los 2,000 m de altitud (6,500 pies) (^{Cohn et al., 2014}; ^{Barrientos-Lozano et al., 2015b}, ²⁰¹⁶). Actualmente, se reconocen 14 especies para el género Obolopteryx: O. brevihastata (^{Morse, 1902}), O. castanea (^{Rehn & Hebard, 1914}), O. catinata (^{Rehn & Hebard, 1914}), O. emarginata (Brunner von Wattenwyl, 1878), O. gladiator (^{Rehn & Hebard, 1914}), O. oreoeca (^{Rehn & Hebard, 1914}), O. poecila (^{Hebard, 1932}) y O. seeversi (^{Strohecker, 1941}), más seis especies endémicas del Noreste de México descritas recientemente por ^{Barrientos-Lozano et al. (2015b}, ²⁰¹⁶⁾: O. truncoangulata; O. euryerca, O. huastecana; O. nigra, O. tamaholipana y O. tanchipae. A pesar de la diversidad del género en el noreste de México, se han realizado pocos estudios sobre el comportamiento acústico de los taxones que lo conforman. El presente trabajo tuvo como objetivo estudiar y describir la señal acústica, en particular el canto de llamado, de Obolopteryx eurycerca Barrientos-Lozano & Rocha-Sánchez, 2016.

Materiales y métodos

Ejemplares adultos de O. eurycerca se recolectaron en octubre de 2020 en el Municipio de Hidalgo, Tamaulipas, México, sobre vegetación representativa del matorral caducifolio espinoso. Esta localidad se ubica en las coordenadas 24° 12' 1'' N, 99° 23' 35'' O a 300 msnm. Los ejemplares (4♂, 2♀), se transportaron vivos al Laboratorio de Entomología del Tecnológico Nacional de México-Instituto Tecnológico de Cd. Victoria (TecNM-ITCV) para su estudio (Fig. 1). Como alimento se suministraron hojas de durazno y como principal fuente de hidratación hojas de lechuga por su alto contenido de agua (95% de su volumen); esta dieta se proporcionó cada tercer día (^{Barrientos-Lozano et al., 2015a}).

Figura 1 Ejemplares adultos de Obolopteryx eurycerca recolectados en Hidalgo, Tamaulipas, México. a) macho, b) hembra. 

El comportamiento acústico se observó durante el día y la noche. Machos y hembras adultos se mantuvieron separados en jaulas entomológicas (elaboradas con estructura de madera y recubiertas de malla tul), de 15 x 15 x 30 cm de dimensión. Las hembras aisladas de los machos se mantuvieron sexualmente receptivas y se utilizaron para estimular a los machos y grabar el canto de llamado. Los machos se grabaron en forma individual, preferentemente por la noche, ya que presentan mayor actividad, a una temperatura de 27 ± 1 °C, por periodos de una hora. Se usó un micrófono ultrasónico, ULTRAMIC-200K-Dodotronic®, con una frecuencia de muestreo de 200 kHz, rango de frecuencia de 100 kHz, resolución de amplitud de 16 bits, éste se colocó en un tripié fuera de la jaula, a una distancia de 10‒15 cm. Las señales acústicas se grabaron con ayuda de una computadora portátil y el software Cool Edit Pro-2.0, el cual también se usó para el análisis de las señales. Las grabaciones se almacenaron en un disco duro externo. No se realizaron grabaciones in situ ya que hay mucha interferencia ambiental, ej., canto de otras especies de insectos, aves, viento, etc., y se requiere otro equipo especializado no disponible. Para describir la señal acústica se siguió la terminología propuesta por ^{Ragge y Reynolds (1998)}, ^{Buzzetti y Barrientos-Lozano (2011)} y ^{Fernández-Azuara et al. (2020)}: Canto de llamado, canto producido por un macho solo, cuando está sexualmente maduro, generalmente aislado de otros machos o hembras conspecíficos. Equema, ensamble o grupo de primer orden de sílabas (unidad de sonido). Tasa de repetición, número de equemas por minuto. Sílaba, sonido producido durante un movimiento completo de apertura y cierre de las tegmina.

Los ejemplares se determinaron y asignaron a O. eurycerca con ayuda de la descripción original de ^{Barrientos-Lozano et al. (2016)}. Fotografías de caracteres morfológicos de diagnóstico se prepararon con un microscopio estereoscópico marca MOTIC-SWZ-168739® equipado con cámara digital de 10 mp. Para el diagnóstico se consideraron los siguientes caracteres: fastigio del vértice-comprimido (Fig. 2a); fastigio frontal-pequeño y subcónico, redondeado distalmente (Fig. 2b). Pronoto (Fig. 2c) marrón oscuro-rojizo, constreñido mesalmente; surco típico en el disco pronotal en forma de U profunda sobre la metazona; márgenes anterior y posterior moderadamente emarginados. Tegmina (Fig. 2d) cortas, en su mayor parte de color marrón, excepto por una banda ancha en el margen ventral y las venas que son blancas. Longitud del peine estridulador de 6.6 mm (Fig. 2e) con 92 dientes, en promedio 14 dientes/mm (10-22). Cercos (Fig. 2f, g) formados por dos procesos. Placa subgenital (Fig. 2f) alargada, fuertemente emarginada distalmente, en forma de V poco profunda, lóbulos distales con ápice amplio y divergente. Proyección disto-dorsal del décimo tergo (Fig. 2g) en forma de U poco profunda formando dos amplios lóbulos distales. Genitalia interna como se muestra en las Fig. 2h, i. Los ejemplares estudiados se depositaron en la colección de ortópteros del TecNM-ITCV: Obolopteryx eurycerca, Código 00498-00503. El material biológico se recolectó bajo el permiso de colecta No. FAUT-0235, expedido por la Dirección General de Vida Silvestre de la Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT).

Figura 2 Caracteres morfológicos de diagnóstico de Obolopteryx eurycerca, macho. a) Fastigio del vértice, b) fastigio frontal, c) pronoto, vista dorsal, d) tegmina, e) peine estridulador, f) plato subgenital y cercos vista ventral, g) plato supranal y cercos vista dorsal, h) genitalia interna vista dorsal, i) genitalia interna vista lateral. 

Resultados

Los machos de O. eurycerca cantan durante el día y la noche. Sin embargo, muestran mayor actividad sonora por la noche, como ocurre en muchos otros taxones de la familia Tettigoniidae (^{Buzzetti & Barrientos-Lozano, 2011}; ^{Heller et al., 2015}). Se grabó y analizó el canto de llamado de cuatro machos. El canto se emite de manera continua por periodos de una hora o más y se compone de equemas de tres sílabas continuas cada uno, predominantemente (Fig. 3). En 16 minutos de la señal acústica de llamado analizados (considerado como tiempo representativo ya que la señal es constante), la tasa de repetición fue de 146.3 equemas por minuto; la duración promedio de los equemas es de 0.056 ± 0.007 s (0.009‒0.066; n = 120 equemas). La serie de sílabas continuas por equema está compuesta de tres sílabas; la primera sílaba es de poca duración y menor intensidad, 0.009 ± 0.001 s (0.006‒0.016), enseguida hay un intervalo menor con duración de 0.010 ± 0.001 s (0.006‒0.013), seguido de una segunda sílaba con una duración de 0.011 ± 0.002 s (0.007‒0.019), posteriormente se muestra un segundo intervalo menor con una duración de 0.010 ± 0.002 s (0.005‒0.015), enseguida se presenta una tercera sílaba de mayor intensidad con duración de 0.015 ± 0.002 s (0.011‒0.024) (Fig. 3). Entre cada equema hay un intervalo mayor (Fig. 3), éste tiene una duración de 0.34 ± 0.091 s (0.227-0.640). El rango de frecuencia (Fig. 4) es de <10 a > 100 kHz con poca liberación de energía antes de los 48 kHz y con una frecuencia pico (fi) de 60 ‒88 kHz.

Figura 3 Oscilograma del canto de llamado de un macho de Obolopteryx eurycerca. S1 (sílaba 1), S2 (sílaba 2), S3 (sílaba 3). 

Figura 4 Espectro de frecuencia del canto de llamado de un macho de Obolopteryx eurycerca. 

Discusión

Se reporta por primera vez el patrón de la señal acústica de llamado de O. eurycerca y la naturaleza ultrasónica de la misma. De 14 especies reconocidas en el género Obolopteryx (^{Cigliano et al., 2022}), O. eurycerca y O. castanea son las únicas especies del género cuya señal acústica ha sido grabada con equipo ultrasónico, mostrando la presencia de componentes de alta frecuencia en la señal de llamado producida por los machos (^{Buzzetti & Barrientos-Lozano, 2011}; ^{Salinas-Dosal et al., 2020}). Los equemas de O. eurycerca son predominantemente trisílabos y la intensidad de las sílabas y la duración, incrementan gradualmente en el transcurso del equema. La primera sílaba es poco sonora y presenta mayor variabilidad en su duración. El espectro de frecuencia de O. eurycerca (Fig. 4, <10 a > 100 kHz) es más amplio que en O. castanea (Fig. 6, 10‒70 kHz) (^{Salinas-Dosal et al., 2020}), ocupando la mayor parte de la banda sónica hasta llegar a la banda ultrasónica. La señal acústica de llamado producida por los machos de O. eurycerca, es menos compleja (presenta menos componentes acústicos) que la producida por O. castanea (Fig. 3 vs., Fig. 5). O. eurycerca produce equemas con menor número de sílabas y por tanto de menor duración que O. castanea (0.056 ± DE 0.007 s vs., 1.14 ± 0.27 s, respectivamente). Además, O. castanea produce espontáneamente tics o series de tics, en adición a los equemas descritos previamente, los cuales actúan posiblemente como un canto de cortejo (^{Salinas-Dosal et al., 2020}); en el caso de O. eurycerca no se registraron tics durante el periodo de grabación (Fig. 3 vs., Fig. 5).

Figura 5 Oscilograma del canto de llamado de un macho de Obolopteryx castanea. 

Figura 6 Espectro de frecuencia del canto de llamado de un macho de Obolopteryx castanea. 

En referencia a la frecuencia pico (fi), ésta se emite en un rango mucho más alto en O. eurycerca que en O. castanea (Fig. 4, 60-88 vs., Fig. 6, 20-30 kHz, respectivamente). Las señales acústicas de llamado de alta frecuencia (ultrasónicas, tonos puros o banda ancha) son comunes entre los Ensifera, se estima que el 70 % de los Tettigoniidae se comunican mediante señales acústicas ultrasónicas (^{Montealegre-Zapata, 2009}; ^{Montealegre-Zapata et al., 2014}; ^{Chivers et al., 2017}). Se ha sugerido que éstas mejoran la direccionalidad, ya que, en longitudes de onda tan cortas, la difracción corporal (que normalmente no es de importancia) puede volverse significativa incluso para un insecto muy pequeño, como es el caso de los machos de O. eurycerca (14.1 ± 1.9 mm) y O. castanea (17.9 ± 2.7 mm) (^{Barrientos-Lozano et al., 2016}) y mejorar los mecanismos de localización de corto alcance (^{Montealegre-Zapata et al., 2006}). Además, las señales acústicas ultrasónicas representan canales de comunicación en un rango más íntimo que permite a los machos localizar parejas potenciales a muy corta distancia y simultáneamente protegerse de depredadores que localizan a insectos mediante las señales acústicas de alta frecuencia (^{Belwood & Morris, 1989}; ^{Montealegre-Zapata et al., 2006}; ^{Geipel et al., 2020}).

Obolopteryx eurycerca (Tettigoniidae: Phaneropterinae) es una especie endémica para el noreste de México, específicamente para el Estado de Tamaulipas. Su distribución solo se ha reportado en el municipio de Hidalgo, Tamaulipas (^{Barrientos-Lozano et al., 2016}), por lo que el riesgo de que sufra cambios en la población es mayor. Morfológicamente O. eurycerca es similar a O. castanea, a primera vista. No obstante, de acuerdo con ^{Barrientos-Lozano et al. (2016)} son fácilmente distinguibles una de otra por caracteres como: cercos, placa subgenital y genitalia interna. Se reporta por primera vez la señal acústica de llamado emitida por los machos de O. eurycerca, ésta se compara con la señal acústica de llamado de O. castanea. Ambas especies producen señales acústicas ultrasónicas con diferente rango de frecuencia y frecuencia pico (fi). Se discuten las ventajas de las señales acústicas ultrasónicas como mecanismo de comunicación intra e interespecífico en Ensifera. Para alcanzar un conocimiento óptimo sobre la bioacústica del género Obolopteryx se requieren futuros trabajos que aporten datos complementarios a los aquí expuestos.