Introducción
Las termitas tienen una distribución cosmopolita, pero la mayor riqueza se ha registrado en la región neotropical (Inward et al., 2007; Krishna et al., 2013; Vitorio et al., 2019). Hasta el momento se cuenta con 3,106 especies descritas y distribuidas en nueve familias: Archotermopsidae, Mastotermitidae, Hodotermitidae, Stylotermitidae, Stolotermitiadae, Rhinotermitidae, Kalotermitiadae, Serritermitidae y Termitidae (Krishna et al., 2013). En México se han reportado 79 especies de cuatro familias: Termitidae, Kalotermitidae, Hodotermitidae y Rhinotermitidae (Cancello & Myles, 2000; Méndez & Equihua, 2001). Estos insectos son uno de los principales elementos de los ecosistemas tropicales, por su participación en la descomposición de la materia orgánica, transforman las propiedades físicas y químicas del suelo mediante el reciclaje de los nutrientes aumentando la fertilidad (Calderón & Constantino, 2007; Giller et al., 1997). Algunas termitas son importantes desde el punto de vista económico, debido a los daños que provocan en las edificaciones, plantaciones forestales y cultivos agrícolas, ocasionan pérdidas significativas en la producción (Abadía et al., 2013; Cabrera & López, 2013). El conocimiento sobre este grupo de insectos ha avanzado rápidamente, principalmente en Brasil y Estados Unidos de América, Sin embargo, en México uno de los principales obstáculos para el estudio de las termitas es la falta de información bibliográfica de trabajos taxonómicos ilustrados (Scheffrahn & Su, 1994). Actualmente hay información sobre morfología y claves taxonómicas para las termitas de la familia Rhinotermitidae realizada por Méndez (2002) y el listado taxonómico de la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO). Por tal motivo, el objetivo de este estudio fue realizar un listado comentado con claves de identificación para las especies de termitas presentes en los sistemas agroforestales y relictos de selva del estado de Tabasco, México.
Materiales y métodos
La recolecta de las termitas se realizó en 20 sitios distribuidos en las principales zonas forestales de Tabasco, México, de septiembre de 2016 a octubre de 2017. El muestreo fue dirigido seleccionando 15 transectos de 10×50 m en cada tipo de vegetación para homogenizar el tamaño de las muestras (Cuadro 1). Se consideró que las plantaciones forestales contaran con el 50 % de su desarrollo fisiológico comercial para incrementar la posibilidad de que las termitas se establecieran y se facilitara la observación en campo. La recolecta consistió en hacer revisiones directas sobre partes de los árboles, como los tallos y ramas en donde se observó la presencia de termitas. Se recolectaron obreras y soldados con la ayuda de pinceles y pinzas. Los organismos recolectados se conservaron en etanol al 70 % para su posterior identificación.
Vegetación | Localidad | Coordenadas geográficas |
Melina | Carretera Balancán - El Triunfo km 10 Plan de Guadalupe, Balancán | 17°52'26.0'' N 091°26'95.6'' O 17°54'73.6'' N 091°27'05.1'' O |
Cedro | Las Delicias, Teapa Plan de Guadalupe, Balancán Poblado Miguel Hidalgo de Cárdenas | 17°38'22.1'' N 092°55'48.3'' O 17°54'78.2'' N 091°26'42.6'' O 18°22'24.0'' N 093°22'30.0'' O |
Eucalipto | Carretera Francisco Rueda s/n. de Huimanguillo | 17°48'35.0" N 093°37'28.0" O |
Hule | "Rancho el Trébol", en la Carretera Francisco Rueda. Huimanguillo | 17°48'29.1" N 093°37'28.0" O |
Cacaotal | Ejido "La piedra", Cunduacán Ejido Huacapa, Cunduacán Ejido Yoloxochtl, Cunduacán R/a. Oriente, 2ª Secc. de Comalcalco Ejido Zapotal, 2ª Secc. de Cárdenas | 18°05'08.9" N 093°14'12.2" O 18°03'68.9" N 093°12'31.5" O 18°03'84.0" N 093°14'49.6" O 18°11'58.4" N 093°12'49.6" O 18°11'58.4" N 093°12'82.0" O |
Manglares | Barra de san Pedro Frontera, Centla 1 Las Brisas Azucena 3a secc. Cárdenas Ejido Chiltepec secc. tanques, Paraíso | 18°38'94.0" N 092°28'22.7" O 18°19'29.2" N 093°42'86.5" O 18°19'29.4" N 093°42'86.5" O |
Selva | Cerro Madrigal, Teapa Grutas de Cocona, Teapa Agua blanca, Macuspana Tacotalpa en Ej. La Pila Mucochen Ejido Corregidora de Tenosique | 17°32'38.6" N 092°55'09.8" O 17°31'56.0" N 092°55'56.2" O 17°32'35.2" N 092°28'36.3" O 17°26'54.9" N 092°45'55.4" O 17°15'58.5" N 091°21'62.6" O |
La identificación de las especies se realizó con base en las descripciones de soldados hechas por Nicole y Collins (1988), Constantino (2002), Méndez (2002), Krishna et al. (2013) y Scheffrahn y Su (1994) y Scheffrahn et al. (2015). La clave se realizó utilizando caracteres morfológicos de la casta de soldados, ilustrado con fotografías para cada una de las especies, así como su distribución de recolecta en las zonas forestales estudiadas. Las fotografías fueron tomadas con un microscopio Carl Zeiss Tessovar con cámara digital para microscopio Paxcam3. El procesamiento de las fotografías digitales se realizó con el programa combineZM y con Adobe Fotoshop CS3. El material biológico fue depositado en la Colección de Insectos de la Universidad de Tabasco (CIUT) de la División Académica de Ciencias Biológicas en la Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, Tabasco México.
Resultados
Se identificaron ocho especies de termitas, de las cuales Nasutitermes nigriceps (Haldeman, 1854) y N. corniger (Motschulsky, 1855) estuvieron presentes en todas las zonas forestales, seguido de Coptotermes testaceus (Linnaeus, 1758) la cual se encontró en seis de las siete zonas muestreadas, mientras que Heterotermes convexinotatus (Snyder, 1924) se encontró solo en dos sitios, a diferencia de las especies de Microcerotermes septentrionalis Light, 1933, Tenuirostritermes briciae (Snyder, 1922), Cahuallitermes intermedius (Snyder, 1922) y Incisitermes snyderi (Light, 1933), solo se recolectaron en una localidad. En los relictos de selva fueron las zonas forestales donde se presentó la mayor riqueza con seis especies, seguido de las zonas de melina, eucalipto, cedro y mangle con cuatro, mientras que en cacao y hule se recolectaron tres especies (Cuadro 2). Se anexan como nuevos registros para Tabasco a las especies Tenuirostritermes briciae y Microcerotermes septentrionalis.
Zona | Especies | Especies |
Cacao | 3 | Coptotermes testaceus, Nasutitermes nigriceps, N. corniger |
Melina | 4 | C. testaceus, N. nigriceps, N. corniger, Heterotermes convexinotatus |
Eucalipto | 4 | C. testaceus, N. nigriceps, N. corniger, H. convexinotatus |
Cedro | 4 | C. testaceus, N. nigriceps, N. corniger, Tenuirostritermes briciae |
Hule | 2 | N. nigriceps, N. corniger |
Mangle | 4 | C. testaceus, N. nigriceps, N. corniger, Incisitermes snyderi |
Relictos de selva | 6 | C. testaceus, N. nigriceps, N. corniger, H. convexinotatus, Microcerotermes septentrionalis, Cahuallitermes intermedius |
Clave para las especies de termitas soldados de áreas forestales de Tabasco, México
1. Cabeza proyectada en forma de cono; pronoto en vista lateral en forma de silla de montar………………………………………… Termitidae....................5
-. Cabeza sin proyectarse en forma de cono; pronoto de forma variable ..........................................2
2(1) Pronoto igual o más ancho que la cabeza en vista dorsal; cabeza corta, subcuadrada.......................................................Kalotermitidae....................labro ancho subcuadrado con grupos de setas larga en la parte media (Figs. 1, 2)....................Incisitermes snyderi (Light)
-. Pronoto más angosto que la cabeza en vista dorsal..............................................................................3
3(2). Mandíbulas con dientes o modificaciones en forma de dientes en el margen interno.................................................Termitidae....................pronoto con el borde anterior con una depresión cóncava marcada en vista dorsal; labro subcircular con una línea blanca en forma de montículo en su parte media (Figs. 3, 4)....................Microcerotermes septentrionalis Light
-. Mandíbulas sin dientes marginales prominentes, excepto por un ligero aserrado en la base de la mandíbula izquierda que se encuentra cubierto por el labro....................................................................................................................Rhinotermitidae....................4
4(3). Cabeza oblonga; labro subtriangular con un par de setas largas en la región apical (Figs. 5, 6)................................................................................................................Coptotermes testaceus (Linnaeus)
-. Cabeza más larga que ancha; labro oblongo con varias setas en la región apical (Figs. 7, 8).......................................................................................................Heterotermes convexinotatus (Snyder)
5(1). Cápsula de la cabeza en forma de lira debido a una constricción detrás de la cavidad antenal (Figs. 9, 10).............................................................................Tenuirostritermes briciae (Snyder)
-. Cápsula de la cabeza oblonga sin constricción detrás de la cavidad antenal................................6
6(5). Soldados con mandíbulas desarrolladas y dientes marginales; naso con tubo frontal con numerosas setas cortas alrededor de la fontanela (Figs. 11, 12)........................................................................................................Cahualitermes intermedius (Snyder)
-. Soldados con mandíbula vestigiales............................................................................................................7
7(6). Naso cónico con cuatro setas en su base (Figs. 13, 14).......................................................................................................Nasutitermes corniger (Motschulsky)
-. Naso cónico con la punta de color rojizo-marrón, generalmente sin setas; cápsula de la cabeza con algunas setas dispersas (Figs. 15, 16).................Nasutitermes nigriceps (Haldeman)
Diagnosis de las especies de termitas presentes en áreas forestales de Tabasco, México
Kalotermitidae
Incisitermes Krishna, 1961
Diagnosis. Soldado. Pronoto con el margen anterior profundamente incrustado o emarginado. Fémur agrandado y el tercer artejo alargado y más esclerozado.
Incisitermes snyderi (Light, 1933)
Diagnosis. Soldado. Longitud de 7-10 mm. Cabeza subcuadrada. Labro ancho y subcuadrado con un grupo de setas largas en la parte media. Mandíbulas alargadas sin setas, hoja del diente apical derecho sin serraciones. Antena con 11-16 artejos, el tercero es alargado. Pronoto en forma de V en la parte anterior, igual o más ancho que la cabeza, con márgenes redondeados bien delimitados hacia las partes laterales, ligeramente cóncavo en medio. Obrera. Cabeza ovalada con antenas de 11-14 artejos.
Distribución. Desde Carolina del Sur hasta Florida, del Oste a Texas. Esta termita de madera seca se ha reportado en Georgia, Luisiana, Misissippi y Alabama, lo que la convierte en la especie de Kalotermitidae más distribuida del este de los EE.UU. Originalmente confundida con Incisitermes marginipennis (Latreille), reportado en la planicie costera de Tabasco, México (Méndez & Equihua, 2001; Cancello & Myles, 2000).
Rhinotermitidae
Heterotermes Froggatt, 1896
Diagnosis. Soldado. Cabeza alargada y rectangular con fontanelas muy pequeñas, situadas entre dos crestas en la región dorso anterior de la cápsula de la cabeza. Mandíbulas alargadas, delgadas, recurvadas y puntiagudas. El margen interno de las mandíbulas carece de dientes marginales, aunque básicamente los márgenes pueden estar débilmente dentados. Las especies de este género generalmente se encuentran como grandes colonias de termitas que viven en madera con nidos subterráneos, frecuentemente conectados a sitios de alimentación por pistas cubiertas.
Heterotermes convexinotatus (Snyder, 1924)
Diagnosis. Soldado. Longitud de 5.30-5.80 mm. Cabeza cuadrada con pocas setas dispersas. Labro oblongo en forma de lengua, angosto hacia la región apical con varias setas. Mandíbulas alargadas, esbeltas, algo curvadas hacia adentro en la punta con cuatro dientes rudimentarios en la base de la mandíbula izquierda. Antena de 15 artejos. Pronoto semi-acorazonado, más angosto que la cabeza en vista dorsal. Obrera. Abdomen blanco trasparente.
Distribución. De México hasta Venezuela (Krishna et al., 2013). México: Chiapas, Guerrero, Jalisco, Morelos, Nayarit, Oaxaca, Quintana Roo, Sinaloa, Tabasco, Tamaulipas, Veracruz (Méndez, 2002; Méndez & Equihua, 2001).
Coptotermes Wasmann, 1896
Diagnosis. Soldado. Cabeza oval o piriforme con distintivas fontanelas que sobresalen anteriormente justo por encima del clípeo. Con mandíbulas delgadas, alargadas, apicalmente recurvadas y con los márgenes internos dentados. Los soldados son reconocidos en el campo porque al molestarlos liberan un glóbulo lechoso de líquido espeso en el extremo frontal de la cabeza.
Coptotermes testaceus (Linnaeus, 1758)
Diagnosis. Soldado. Longitud de 3.88-6 mm. Cabeza oblonga, más angosta hacia al frente, con setas largas, erectas y esparcidas. Labro subtriangular con dos setas largas en la punta. Mandíbulas prominentes, largas, puntiagudas y curvas en la punta, con los bordes interiores lisos, excepto cerca de la base. Mandíbula izquierda con un diente redondeado y conspicuo cerca de la base, y cuatro pequeñas elevaciones a manera de pequeños dientes inmediatamente en frente de éste. Mandíbula derecha sin esta dentadura. Antena de 14 artejos. Pronoto con el margen anterior emarginado. Obrera. Cabeza redonda con setas largas, erectas y esparcidas.
Distribución. Brasil, Granada, Las Guayanas, Panamá, Trinidad y Tobago (Krishna et al., 2013). México: Campeche, Chiapas, Quintana Roo, Tabasco, Veracruz (Méndez, 2002; Méndez & Equihua, 2001).
Termitidae
Microcerotermes Silvestri, 1901
Diagnosis. Soldado. Cabeza rectangular, alargada y aplanada con estrías rugosas a lo largo de todos los márgenes internos. Mandíbulas largas con puntas curvadas hacia adentro y los márgenes internos protegidos. Antena con 12-15 artejos. Fontanela es pequeña y generalmente difícil de localizar.
Microcerotermes septentrionalis Light, 1933
Diagnosis. Soldado. Longitud de 3-4 mm. Cabeza rectangular. Mandíbulas con dientes o modificaciones en forma de dientes en el margen inferior. Antena con 13 artejos. Pronoto con el borde anterior con una depresión cóncava marcada en vista dorsal. Labro subcircular con una línea blanca en forma de montículo en su parte media. Obrera. Longitud de 4-5 mm. Ápteras con cabeza redonda. Antena con 12-13 artejos. Pronoto en forma de silla de montar. Abdomen transparente. Distribución. Región Neotropical (Krishna et al., 2013). México: Colima, Oaxaca, Tabasco (nuevo registro) (Nicole & Collins, 1988).
Nasutitermes Dudley, 1890
Diagnosis. Soldado. Nasutiformes con naso cónico y mandíbulas vestigiales con puntos apicales pequeños. Cabeza detrás del naso piriforme en vista dorsal. En la mayoría de las especies la cabeza suele ser de color marrón oscuro a negro. Fontanela en forma de hendidura más o menos furcada anteriormente. Espuelas tibiales son 2: 2: 2.
Nasutitermes corniger (Motschulsky, 1855)
Diagnosis. Soldado. Longitud de 3-4 mm. En vista lateral, base del naso con una elevación de forma convexa, entre la elevación y el vértice, y cabeza en forma cóncava. Naso cónico con cuatro setas en su base y 4-7 pelos microscópicos en el tope de la cápsula de la cabeza. Antena con 13 artejos. Pronoto en forma de silla de montar, con 1-5 setas en la parte anterior o sin ellas. Obrera. Longitud de 4-5 mm. La morfología externa es muy semejante entre las especies de Termitidae. Ápteros, generalmente ciegos e inmaduros sexualmente, tanto machos como hembras pueden ser obreras. Casta poco esclerozada.
Distribución. Argentina, Belice, Bolivia, Brasil, Colombia, Costa Rica, Ecuador, EE.UU., Guatemala, Guayana Francesa, Honduras, Nicaragua, Panamá, Trinidad y Tobago y Venezuela (Krishna et al., 2013). México: Campeche, Chiapas, Tabasco (Méndez & Equihua, 2001).
Nasutitermes nigriceps (Haldeman, 1854)
Diagnosis. Soldado. Longitud de 3-4 mm. Cápsula de la cabeza con setas dispersas y ausentes en la mayor parte del naso. Naso cónico, más ancho en la base que en la punta, esta última de color rojizo-marrón, generalmente sin setas. Antena con 13 artejos. Pronoto en forma de silla de montar. Tergos abdominales casi desnudos, con setas cortas muy dispersas en todo el cuerpo. Obrera. Semejante a todas las especies de Termitidae. Ápteros. Cabeza redondeada. Antena con 14 artejos. Pronoto en forma de silla de montar. Abdomen ensanchado, transparente.
Distribución. Bahamas, Belice, Brasil, Colombia, Costa Rica, Curazao, El Salvador, Guatemala, Guayana Francesa, Honduras, Jamaica, Nicaragua, Panamá, Perú, Puerto Rico, Trinidad, US Islas Vírgenes, Venezuela (Krishna et al., 2013). México: Campeche, Colima, Guerrero, Jalisco, Oaxaca, Tabasco, Veracruz (Méndez & Equihua, 2001).
Tenuirostritermes Holmgren, 1912
Diagnosis. Soldado. Longitud de 3-5 mm. Cápsula de la cabeza un poco más larga que el naso. Perfil de la cabeza profundamente cóncava o angular, este género posee una fuerte constricción detrás de las cavidades antenales, conservando el mismo ancho de la base a la punta del naso y con una pequeña pubescencia en esta última. Naso con dirección levemente hacia arriba. Mandíbulas vestigiales. Antena con 12-13 artejos. Pronoto en forma de silla de montar. Obrera. Patrón afilado de la mandíbula. Antena con 14 artejos. Pronoto en forma de silla de montar.
Tenuirostritermes briciae (Snyder, 1922)
Diagnosis. Soldado. Longitud de 3-4 mm. Nasutiforme. En vista dorsal, la cápsula de la cabeza se contrae detrás de las cavidades antenales, por lo que aparenta tener forma de lira. Mandíbulas discretas muy reducidas, ocultas debajo del labro. Obrera. Ápteros. Cabeza redondeada. Antenas con 14 artejos. Pronoto en forma de silla de montar. Abdomen traslucido y con franjas color marrón.
Distribución. México: Chiapas, Campeche, Colima, Guerrero, Jalisco, Nayarit, Tabasco (nuevo registro), Tamaulipas, Veracruz (Nicole & Collins, 1988).
Cahuallitermes Constantino, 1994
Diagnosis. Soldados. Nasutiformes. Cápsula de la cabeza redondeada, sin protuberancias. Mandíbulas de tamaño variable, con la región molar no agrandada, robustas y con una incisión anterior a los primeros dientes marginales; postmentum finamente rugoso.
Cahuallitermes intermedius (Snyder, 1922)
Diagnosis. Soldado. Longitud de 6.80-7.20 mm. Nasutes. Cápsula de la cabeza redondeada con naso en forma de tubo. Tubo frontal del naso con numerosas setas cortas alrededor de la fontanela. Mandíbulas bien desarrolladas con dientes marginales. Labro fuertemente trilobulado. Antena con 15-16 artejos. Pronoto en forma de silla de montar. Margen anterior del pronoto levemente emarginado. Obrera. Cápsula de la cabeza amarilla con aproximadamente 16 setas en la parte superior y a los lados. Pronoto con una fila de setas largas en el margen anterior y algunas setas en el margen posterior. Abdomen transparente.
Distribución. Belice, Honduras. México: Campeche, Chiapas, Tabasco (Méndez & Equihua, 2001).
Discusión
En este estudio se registró a la familia Termitidae con el mayor número de especies (cinco) a diferencia de Kalotermitidae y Rhinotermitidae, así como a N. nigriceps y N. corniger como las especies más comunes en los sitios de estudios. Estos resultados coinciden con lo reportado en la literatura, aunado a que especies de Termitidae suelen registrarse en alta abundancia y ampliamente distribuida, debido a la gran variedad de alimento que consumen (Abadía et al., 2013). En este estudio, N. nigriceps y N. corniger estuvieron presente en todas las zonas forestales, coincidiendo con los resultados de Abadía et al. (2013), donde encontraron que las especies de Nasutitermes presentaron la mayor riqueza e incidencia en los cultivos de cítricos, así como en el estudio realizado por Torales et al. (2005) en el litoral argentino, donde las especies de Termitidae estuvieron presente en el 100 % de los distritos estudiados. Aunque las especies de Nasutitermes aquí registradas actualmente no se consideran plaga, en otros estudios se reportan asociadas con la diseminación de hongos fitopatógenos en el cultivo de cacao y donde la presencia de los nidos en los árboles puede ocasionar daños mecánicos debido a su peso, además de obstaculizar la libre floración del cacao al cubrir áreas del tronco y ramas donde existen cojines florales (Gómez & Sánchez, 2016).
Por otra parte, algunas especies de Termitidae presentan una distribución focalizada y poco estudiada, considerándose especies raras; por ejemplo, M. septentrionalis y C. intermedius, que se recolectaron únicamente en los relictos elevados de selva, coincidiendo con lo reportado por Nicole y Collins (1988), donde estas especies fueron recolectadas en altitudes elevadas y sitios conservados en el rincón, Colima, México. Mientras que T. briciae solo estuvo presente en áreas forestales de cedro en nidos construidos en el subsuelo, siendo poco común, difícil de observar y, por tanto, de recolectar. Actualmente no se cuenta con literatura abundante sobre esta especie, pero ha sido registrada por Nicole y Collins (1988) en tronco húmedo y podrido en uno de los senderos cerca de la estación de Chamela, Jalisco, México.
Las termitas de mayor importancia económica pertenecen a Rhinotermitidae, consideradas plagas de cultivos agrícolas y forestales (López et al., 2018). La especie C. testaceus se recolectó en la mayoría de los sitios muestreados, lo que concuerda con los reportes de Méndez y Equihua (2001), donde la mencionan con una amplia distribución. Además, López et al. (2018) la reportan dañando tablas de pino en la región de Manzanillo, Colima y dañando estructuras de madera en Campeche, Chiapas y Tabasco; actualmente se ha reportado afectando plantas de maíz. En México, ha sido registrada infestando 46 hospederos, y en Tabasco en 28 especies vegetales perteneciente a 20 familias, lo que demuestra su amplia gama de hospederos (Capetillo et al., 2019).
Heterotermes convexinotatus estuvo presente en cuatros sitios de muestreo con una alta incidencia en el cultivo de melina, encontrándose en galerías sobre el fuste de árboles; sin embargo, no ha sido registrada causando daño en estas plantaciones. Especies de este género han sido registradas en el cultivo de Acacia mangium Willd. asociadas con la muerte de plantas recién establecidas, y se han encontrado ocasionalmente colonizando árboles afectados y debilitados por ataques previos de escolitinos y platipodinos (Lores & Pinzón, 2011). Por otra parte, I. snyderi fue recolectada únicamente en los manglares, siendo una especie focalizada a los sitios de costa en este estudio.
En este estudio se usaron caracteres morfológicos de termitas soldados debido a que son más notorios y evidentes, a diferencia de las obreras que, a pesar de tener una amplia disponibilidad, las obreras son muy similares lo que dificulta la observación de caracteres. Finalmente, la clave de identificación con ilustraciones facilita la localización de los caracteres morfológicos expresados en ella, de esta forma, este estudio genera información relevante sobre termitas asociadas a los ecosistemas forestales de la región.