Introducción

El género Philornis Meinert (Diptera: Muscidae) tiene una distribución neotropical con aproximadamente 50 especies descritas hasta el momento (^{de Carvalho et al., 2005}, ^{Quiroga et al., 2016}). Las diversas especies de este género parasitan más de 250 especies de aves, amenazando la biodiversidad en Argentina, Ecuador, Costa Rica, Puerto Rico, Trinidad y Tobago, y República Dominicana, entre otros países (^{Arendt, 2000}, ^{Riedl et al., 2010}, ^{Woolaver et al., 2014}, ^{McNew & Clayton, 2018}, ^{Quiroga et al., 2020}). Incluso especies como la mosca vampiro aviar, Philornis downsi Dodge & Aitken, ha contribuido a causar serios problemas de conservación en la avifauna de las Islas Galápagos, mientras que Philornis pici (Macquart) amenaza al perico Amazona vittata en Puerto Rico y el gavilán dominicano Buteo ridgwayi en la República Dominicana (^{Dudaniec & Kleindorfer, 2006}; ^{Hayes et al., 2019}, ^{Beissinger et al., 2008}). En México, tenemos evidencia de ataque por diferentes especies de Philornis en aves endémicas: Philornis bellus Couri infesta colibríes en Jalisco (^{Nuñez-Rosas et al., 2018}) y Philornis fasiventris Wulp infesta momotos en Yucatán (^{Couri et al., 2007}). Adicionalmente, en México se ha reportado la distribución de Philornis obscurus Wulp, Philornis grandis Couri y Philornis convexus Stein (^{Couri, 1984}, ^{de Carvalho et al., 2005}).

Las larvas de Philornis son coprófagos de vida libre o parásitos subcutáneos, mientras que los adultos son de vida libre (^{Dudaniec & Kleindorfer, 2006}; ^{Löwenberg-Neto, 2008}). Las larvas atacan a los polluelos y pueden causar hasta un 100% de mortalidad (^{Fessl et al., 2018}), además se ha reportado que Philornis puede causar myasis en aves adultas (^{Quiroga et al., 2020}). Sin embargo, nuestro conocimiento de este género sigue siendo incipiente, algunos reportes de parasitismo no han podido identificar a la especie como, por ejemplo, Philornis spp. infestando a la paloma de ala blanca (Zenaida asiática) en Querétaro (^{Medellín-Balderas et al., 2019}), o al halcón aplomado (Falco femoralis) en Chihuahua (^{Hector, 1982}). También existen otros reportes de múscidos que potencialmente podrían ser Philornis spp. parasitando urracas (Cyanocorux [Cissilopha] beecheii) en Sinaloa (^{Winterstein & Raitt, 1983}). En este artículo reportamos por primera vez a Philornis vulgaris en México, ampliando la distribución conocida para la especie, y describimos la infestación de P. vulgaris en polluelos del cenzontle tropical (Mimus gilvus) y el zanate mexicano (Quiscalus mexicanus) en Yucatán, México.

Materiales y métodos

Durante junio y agosto del 2018 se rescataron tres pichones parasitados, volantes de cenzontle trópical (M. gilvus). Los polluelos eran volantones de aves silvestres caídos del nido. La primera ave se encontró el 18 de junio y provino de la comisaría de Dzununcán, al sur de la ciudad de Mérida, México. El segundo pichón se encontró el 21 de junio y provino del “Parque del amor y la amistad” (Séptima Etapa, Residencial Pensiones), al poniente de la ciudad de Mérida, en un entorno totalmente urbanizado con una antigüedad de casi 40 años. El tercer pichón fue encontrado el 16 de agosto en el Fraccionamiento Las Américas, unidad habitacional ubicada al norte de la ciudad de Mérida, rodeada de vegetación nativa secundaria y perturbada.

El 12 de julio del 2022 se colectó un pichón de zanate (Q. mexicanus) parasitado. El volantón se encontró en calle 52, Avenida 7, Residencial Pensiones. Las larvas se extrajeron con pinzas de Adson, sin dientes y se colocaron en un frasco con agujeros en la tapa y sustrato de algodón. Los dos adultos que emergieron se conservaron en alcohol al 80% y fueron enviados a la Estación de Biología Chamela, UNAM para su identificación.

Los adultos se procesaron con una técnica que suple el uso de la cámara de punto crítico, la cual permite su deshidratación total, con ello se evita que el material que se prepara, después de haber estado en alcohol al 80%, se colapse y se dificulte la identificación. Esta técnica consiste en pasar por alcoholes graduales de 90 y 100, por un periodo de 24 horas en cada uno, para después pasar a acetato de amilo, por una hora, por último, el ejemplar se montó con alfiler entomológico del # 3.

La identificación se realizó utilizando un microscopio Olympus SZ30. Se utilizaron las claves taxonómicas, de ^{Huckett y Vockeroth (1987)}, ^{Couri (1984) y Couri (1989)}. Las imágenes fueron realizadas en un estudio para fotografía científica, con la técnica de focus stacking (apilado de imágenes), para ello se empleó una cámara digital Nikon D 800, utilizando diferentes lentes, macro Laowa 100 mm, con magnificación de 1X a 2X, (para las vistas completas de la mosca) y un lente macro Laowa 25 mm, con magnificación de 2.5X a 5X- (para los detalles de las estructuras). Para el apilamiento se utilizó un macro riel automatizado, de la marca Stack Shot. La iluminación utilizada fue con lámparas de leds.

En el procesado de las imágenes se utilizaron los softwares, Nikon NX Studio, en el apilamiento de imágenes Helicon Focus versión 8.2.0, y en la edición de las imágenes Adobe Photoshop versión 22.2.

Resultados

Se encontraron larvas subcutáneas en los tres polluelos de M. gilvus. Para el primer pichón se observó un abultamiento en el ala con un movimiento apreciable en el ala derecha (región radio-cúbito). El polluelo se trató con antibiótico general oral y tópico y sobrevivió.

El segundo polluelo tenía una condición corporal pobre, masas firmes y falleció. Se removieron cuatro larvas del cuerpo del ave, dos del miembro pélvico izquierdo (extremo distal del tibiotarso), una de la región lumbar y la restante del ala derecha (Fig. 1 a,b,c,d). Se observó a las larvas continuar con sus movimientos o forrajeo dentro del polluelo muerto. Adicionalmente se encontraron otras dos larvas con movimiento libre en la caja donde se transportó al ave. Se realizó una necropsia y se observaron palidez general de las mucosas, lesiones macroscópicas, el hígado agrandado, congestionado, friable y con lesiones puntiformes, bolsa de Fabricio aumentada de tamaño conteniendo material amarillento caseoso, túbulos renales y uréteres con presencia de uratos. Todas las larvas colectadas de los ejemplares de M. gilvus fueron conservadas en formol mas no fue posible su identificación.

Figura 1 Polluelo de Mimus gilvus infestado con larvas de Philornis. A) larva en miembro pélvico, B) larva en el tibiotarso, C) larva en región lumbar, y D) larva en ala derecha.  

El tercer polluelo mostró un cuadro diarreíco con desnutrición y enfermedad respiratoria aguda, se sacrificó y se extrajo una larva del área de la cloaca. La piel de la cloaca se encontraba rasgada con ligera secreción amarillenta. En la necropsia se encontró baja condición corporal, fragilidad ósea a nivel del costillar, ligera flexibilidad de huesos largos al ejercer presión, masas musculares severamente disminuidas, pálidas, curvatura del esternón evidente, formaciones de rosario en costillas así como hígado friable y congestionado aumento notable de la bolsa de Fabricio y congestión en intestinos (Fig. 2).

Figura 2 Necropsia de polluelo de Mimus gilvus. 

No se encontraron más larvas en el interior del ave. Las lesiones macroscópicas de las tres aves sugieren un cuadro de anemia y retraso en el desarrollo.Se removieron dos larvas de Philornis de un ejemplar de Q. mexicanus, una del rostro y otra del lomo (Fig. 3). Los adultos emergieron a los 9 días de la colecta. El ave sobrevivió después de un tratamiento médico.

Figura 3 Larva de Philornis en rostro de polluelo de Quiscalus mexicanus. 

Se identificó a Philornis vulgaris ^{Couri, 1984} a partir de los dos adultos que emergieron (Fig. 4 a,b). La especie se diagnosticó con las siguientes características. Coloración en general: marrón con polinosidad grisácea. Cabeza, área entre los ojos y la frente marrón rojiza, placa fronto orbital, parafacial y genas con polinosidad grisácea, antenas y palpos amarillos, arista marrón mejillas con pilosidad amarilla (Fig. 5a). Machos con los ojos separados por una distancia mayor al diámetro del ocelo anterior, hembras con los ojos separados por un margen que converge al vertex (Fig. 5b). Tórax marrón blanquecino con el mesonoto con 4 bandas marrón obscuro, con polinosidad gris (Fig. 6a). Catepisternón con pilosidad negra, anepimerón con pilosidad negra, con escasas sedas amarillas, gran ámpula marrón claro, halterios y espiráculos amarillos (Fig. 6b). Esternitos abdominales y segmentos genitales amarillos. Alas hialinas, vena transversal r-m rodeada de una tenue mancha marrón, venas R₄₊₅ y CuA₁ desnudas, sin cilios o sedas (Fig. 6c). Tégula amarilla y basicosta marrón, caliptras amarillas blanquecinas, con el margen del lóbulo superior marrón. Patas amarillas con trocanter y tibia marrón, tibia posterior en la superficie anterodorsal, con dos macrosedas (Fig. 6d). Los adultos se ingresaron a la colección entomológica de la Estación de Biología Chamela, UNAM.

Figura 4 Macho adulto de Philonis vulgaris. A) vista dorsal, B) vista lateral. 

Figura 5 Caracteres utilizados para la diagnosis taxonómica de Philornis vulgaris. A) Cabeza vista frontal, área a nivel del ocelo anterior amplia. B) Cabeza vista lateral, mejillas con pilosidad amarilla. 

Figura 6 Philornis vulgaris. A) Tórax vista dorsal, color marrón con polinosidad gris. B) Tórax vista lateral, catepisternón con pilosidad negra. C) Ala, vena transversal r-m, rodeada de mancha marrón claro o tenue. D) Tibia posterior, superficie anterodorsal con dos macrosedas. 

Discusión

El género Philornis tiene una distribución neotropical. Reportamos por primera vez, la presencia de Philornis vulgaris en Yucatán, México, ampliando su distribución. Esta especie ha sido reportada en Colombia y Brasil (^{Amat et al., 2007}, ^{de Carvalho et al., 2005}) y pertenece al grupo Augustifrons, el cuál es el linaje más diverso y reciente, en términos evolutivos, dentro del género Philornis (^{Common et al., 2019}). En México hasta el momento se tienen registros de por lo menos otras 5 especies de Philornis: P. bellus, P. fasiventris, P. obscurus, P. grandis, P. convexus (^{de Carvalho et al., 2005}; ^{Couri et al., 2007}; ^{Nuñez-Rosas et al., 2018}).

Philornis vulgaris es un parásito subcutáneo, con registros de infestación en M. gilvus y Myiozetetes cayanensis, el atrapamoscas de pecho amarillo, interactuando con dos familias de aves: Mimidae y Tyrannidae (^{Löwenberg-Neto, 2008}, ^{Teixeira, 1999}). Encontramos a P. vulgaris infestando a Q. mexicanus, por lo que se sumaría Icteridae a las familias con las que este parásito interactúa. Hasta donde sabemos, no se había observado la infestación por Philornis en Q. mexicanus, aunque sí se ha reportado una interacción entre P. downsi y Quiscalus lugubris en Trinidad y Tobago (^{Löwenberg-Neto, 2008}, ^{White et al., 2013}). Quiscalus mexicanus tiene una distribución amplia y se ha sugerido que, al expandir su área geográfica, podría ser vector de parásitos, afectando otras especies de aves nativas (^{Pacheco et al., 2022}), lo cual abre la posibilidad de que P. vulgaris se distribuya en otras áreas teniendo a Q. mexicanus como hospedero.

Dada la naturaleza de las lesiones subcutáneas encontradas en M. gilvus así como la cercanía geográfica con el pichón de Q. mexicanus encontrado, es muy probable que P. vulgaris también haya infestado a M. gilvus. Previamente se ha registrado a P. vulgaris infestando a M. gilvus en los Andes, Colombia (^{Amat et al., 2007}). Otras especies que infestan a M. gilvus son: Philornis angustifrons (Loew), Philornis deceptiva (Dodge & Aitken), P. downsi y P. querula (Dodge & Aitken) (^{Teixeira, 1999}). El género Philornis utiliza como hospedero a diversas especies de Mimus (^{Löwenberg-Neto, 2008}). Por ejemplo, se ha reportado a Philornis torquans (Nielsen) infestando a Mimus saturninus (^{Couri et al., 2005}) en Argentina; P. downsi y Philornis querulus Dodge & Aitken infestando aves del género Mimus en Trinidad y Tobago (^{Dodge & Aitken, 1968}), y Philornis porteri (Dodge) parasitando Mimus polyglottos (^{Le Gros et al., 2011}).

Finalmente, destacamos que se sabe muy poco sobre este parásito, y si la población incrementa, puede representar una amenaza para las aves de Yucatán y del país. Por ejemplo, P. downsi está diezmando a las poblaciones de la avifauna de las Islas Galápagos, mientras que P. pici representa una amenza para los gavilanes en la República Dominicana (^{McNew & Clayton, 2018}, ^{Hayes et al., 2019}). Aunque en estos dos casos el parasitismo ocurre en islas, no se debe desestimar la potencial amenaza de esta mosca parásito para la biodiversidad aviar de México.