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Introducción
El café se cultiva en regiones tropicales del mundo donde frecuentemente se traslapa con sitios donde hay alta biodiversidad (Caudill & Rice, 2016). El manejo de los cafetales con árboles con copas bien estructuradas, diversificadas y densas es una estrategia de conservación que promueve, protege y soporta el hábitat para la vida silvestre con altos niveles de biodiversidad (Manson et al., 2008). Asimismo, proporciona medios de vida sostenibles para las comunidades locales y los propietarios de fincas (Vandermeer & Perfecto, 2007; Cassano et al., 2012). Además, los agroecosistemas con café se han reconocido como corredores biológicos (Passami & Ribeiro, 2009) y refugio alternativo (Guzmán et al., 2016; De Beenhouwer, 2013; Campera et al., 2021), dado que proporcionan hábitats adecuados para muchas especies, por lo que cumplen un papel importante en su conservación (Hansen et al., 1991; Perfecto et al., 1996; Rice & Ward, 1996).
Varios estudios han demostrado que las fincas de café con sombra establecidas bajo el dosel forestal son ejemplos de buenas prácticas agrícolas asociadas a la conservación de especies (Tadesse et al., 2014). Este potencial de los agroecosistemas con café como refugio para la vida silvestre (Perfecto et al., 2003; Bali, Kumar & Krishnaswamy 2007; Sari et al. 2020) puede colaborar a mantener la biodiversidad (Imron et al., 2022), desde insectos hasta mamíferos (Perfecto et al., 2003; Sari et al., 2020; Bali et al., 2007).
De acuerdo con Caudill & Rice (2016), la cantidad de estudios sobre mamíferos en agroecosistemas se está incrementando. Estos autores, además añaden que existen muchas dudas sobre cómo los mamíferos responden a diversos grados de cobertura de sombra e intensidad de manejo dentro de las fincas de café y cómo se puede mejorar este refugio potencial para los mamíferos en estos paisajes fragmentados. La estructura de la vegetación en el cultivo de café se relaciona directamente con la presencia de mamíferos (Gallina et al., 1996). Los cafetales de Rincón de Mora, San Ramón, Costa Rica, poseen los tres estratos de vegetación (árboles, arbustos y herbáceas) (Sánchez & Moya, 2018) de manera más simplificada que un bosque. Por lo tanto, al conocer las características de estos agroecosistemas, la presente investigación se enfocó en determinar la diversidad de mamíferos silvestres presentes en cultivos de café de esta localidad.
Materiales y métodos
Área de estudio. El estudio se realizó en dos fincas colindantes con un área de 6,2 ha, ubicadas en la comunidad de Rincón de Mora (10° 0’ 44’’ N, 84° 7’ 28’’ O, y 10° 0’ 34’’ N, 84° 7’ 28’’ O) a 2.5 Km al sur del distrito de San Rafael, cantón de San Ramón, provincia de Alajuela, Costa Rica. El paisaje que predomina en la zona son los agroecosistemas con café con sombra. Las fincas objeto de estudio se ubican entre los 1,200 y 1,250 m s.n.m., con pendientes de 15, 30 y 45 % (Sánchez & Moya, 2018). El tipo de sombra presente en estos agroecosistemas con café es policultivo comercial en el cual los árboles originales del bosque son reemplazados por otras especies útiles de sombrío (Moguel & Toledo, 1999).
En esta zona se presenta una precipitación de 3,461 mm por año, con una temperatura promedio de 20 °C y una humedad relativa de 92 % (CIGEFI, 2019). El uso de suelo de las fincas es de 3.5 ha en agroecosistema con café, 1.5 ha en forestal, 1,266 m2 de cultivo de mora (Rubus spp.) (mora), un invernadero de 343 m2 y el área restante 1,266 m2 corresponde a construcciones (Fig. 1).
Figura 1 Ubicación del área de estudio en Rincón de Mora, San Ramón, Alajuela, Costa Rica. Período marzo 2019-febrero 2022.
Riqueza
Muestreo de mamíferos pequeños. Para esta investigación se clasificó previamente para los muestreos como mamíferos pequeños no voladores a las ardillas, ratas, ratones, taltuzas y musarañas.
Se utilizaron un total de 73 trampas de captura viva tipo Sherman, colocadas en línea de acuerdo con la topografía del terreno (Manson et al., 2008; Cáceres et al., 2011; Theuerkauf et al., 2011). Estas trampas se dispusieron únicamente en el cultivo de café. Cada una de las trampas de captura viva se separaron cada 10m, distribuidas en 11 estaciones fijas nombradas de la letra A hasta la K y numeradas del uno al siete (Fig. 2).
Figura 2 Distribución de trampas de captura viva tipo sherman para mamíferos pequeños en Rincón de Mora, San Ramón, Alajuela, Costa Rica. Período marzo 2019-febrero 2022.
La intensidad de muestreo fue de 156 días (3,744 horas) distribuidos a lo largo de tres años en las diferentes etapas fenológicas del cultivo de café. Las trampas se activaron en periodos de 24 horas con revisión una vez por día para verificar la captura de individuos, marcarlos y cambiar cebos. El cebo utilizado fue una mezcla de avena, mantequilla de maní, vainilla y embutidos. Asimismo, se usaron cámaras trampa Bushnell HD modelo 119740 (B&H Foto & Electronics Corp. 420 9th Ave, Nueva York, Estados Unidos).
Muestreo de mamíferos medianos y grandes. Se consideraron como mamíferos medianos Procyon lotor Linnaeus (mapache), Dasyprocta punctata Gray (guatusa), Dasypus novemcinctus Linnaeus (armadillos), Didelphis marsupialis Linnaeus, y Philander melanurus Thomas (zorros), Nasua narica Linnaeus (pizotes), entre otros de tamaños similares. Se interpretó como mamíferos grandes a Canis latrans Say (coyotes), Puma concolor Linnaeus (puma), Galictis vittata Schreber (grisón) y Eira barbara Linnaeus (tolomuco). Para determinar la riqueza de los mamíferos medianos se usaron dos métodos de trampeo, el primero mediante trampas Havahart (HH 1085 EZ 1 Puerta 81 x 25,5 x 30,5cm,) y el segundo por cámaras trampa. Mientras que los mamíferos grandes solo se muestrearon con las cámaras trampa. Se colocaron siete trampas Havahart en sitios estratégicos (árboles frutales, madrigueras, musáceas, lugares de paso, cerca de fuentes de agua) (Manson et al., 2008; Caudill et al., 2014; Torre et al., 2016) (Fig. 3).
Figura 3 Distribución de siete trampas havahart para mamíferos medianos en Rincón de Mora, San Ramón, Alajuela, Costa Rica. Período marzo 2019-febrero 2022.
Las trampas Havahart se colocaron al mismo tiempo que las trampas de captura viva tipo Sherman en un total de 156 días a lo largo de dos años (3,744 horas). Se colocó el cebo en horas de la tarde (16:00 horas) y se revisaron al día siguiente en horas de la mañana (08:00 horas) para identificar el animal capturado, marcarlo y cambiar el cebo. La carnada utilizada fue la misma que se puso en las trampas de captura viva tipo Sherman para mamíferos pequeños, además de algunas frutas y vegetales como bananos, plátanos, naranjas, tomates, los cuales se cambiaron en cada revisión de trampa.
En cuanto a las cámaras trampa se usaron cuatro dispositivos. Al igual que las trampas Havahart se colocaron en sitios estratégicos (Manson et al., 2008; Caudill et al., 2014; Torre et al., 2016). Estos dispositivos se ubicaron a una altura de 20 a 50 cm del suelo, y no se utilizaron cebos ni sustancia que atrajeran a los mamíferos en el sitio donde se colocó la cámara (Lizcano, 2018). Las cámaras funcionaron en modo mixto (foto y video) de manera continua durante 3 años de muestreo (26,280 horas). Solo se desactivaron para obtener los datos almacenados en las tarjetas SD y cambiar las baterías en los momentos requeridos (Fig. 4).
Figura 4 Distribución de cuatro cámaras trampa para mamíferos medianos en Rincón de Mora, San Ramón, Alajuela, Costa Rica. Período marzo 2019-febrero 2022.
Muestreo de mamíferos voladores. Se colocaron dos redes de niebla con una longitud de 12 m por 2,5 m de alto. Al ser redes extensas, se colocaron cerca de lugares que por sus características se consideran que serían usados por los murciélagos (Bracamonte, 2018), en este caso las calles del cafetal. La intensidad de muestreo fue de 15 días durante los dos años, se inició a las 16:30 horas con la colocación y se quitaron a las 23:00 horas. Este periodo se definió con base en que la actividad de los murciélagos es más frecuente durante esas horas, asimismo se evitó colocar redes en días de luna llena, dado que la actividad de los murciélagos disminuye (Bracamonte, 2018). Los individuos capturados se liberaron de las redes de niebla, se identificaron mediante claves dicotómicas y literatura disponible Mora et al. (2020). Finalmente se marcaron con abalorios de colores y liberaron.
Base de datos de riqueza. Una vez capturados los mamíferos por los diferentes tipos de muestreos utilizados, se hizo una base de datos. Para ello, se hizo una matriz en el programa Excel en el cual se incluyó el nombre común, familia, especie, fecha y hora.
Abundancia
Capturas. Con los mamíferos capturados en trampas de captura viva tipo Sherman, Havahart y redes niebla, se procedió al marcaje de cada individuo. Para ello, se durmieron los animales con ayuda de un especialista en vida silvestre. Se utilizaron dardos tranquilizantes y el anestésico Zoletil 50. Este tranquilizante es una combinación de Tiletamina y Zolazepam, que genera un efecto anestésico con alto margen de seguridad, analgésico y relajante muscular, las dosis utilizadas oscilaron entre 0,1 a 1 ml dependiendo el tamaño del mamífero capturado (Chinchilla et al., 2005). Después de anestesiarlos se procedió a marcar los individuos, para ello se escogió una de las orejas y se registró como I para la oreja izquierda o D para la derecha. Posterior a escoger la oreja, se hizo una perforación con aguja y se colocaron diferentes combinaciones de abalorios de colores con cuerda de pescar para realizar la diferenciación entre los individuos capturados y contabilizar la abundancia de las especies. Después del marcaje, se realizó otra base de datos en el programa Excel la cual contenía el tipo y nombre de trampa, nombre común, familia, especie, fecha, hora, número de trampa y marca.
Índice de abundancia relativa (IAR): Para estimar el IAR con las capturas de las cámaras trampa, se usó la siguiente fórmula, IAR= C/EM*1000 días trampa.
En donde:
C = Capturas o eventos fotografiados
EM=Esfuerzo de muestreo (No. De cámaras * días de monitoreo (estacional o total))
Se tomaron en cuenta como captura tres criterios: a) Fotografías consecutivas de diferentes individuos, b) Fotografías consecutivas de la misma especie separadas por 24h y c) Fotografías no consecutivas de la misma especie (Lira-Torres & Briones-Salas, 2012; Lyra-Jorge et al., 2008).
Registro de actividad
Base de datos. Los periodos de actividad se determinaron mediante la base de datos de riqueza. Para ello se identificó la presencia de mamíferos por meses, etapa fenológica del cultivo de café (hojas, flores, llenado de frutos y fructificación) y las prácticas agrícolas (fumigaciones con boro y zinc, aplicación de multiminerales, aplicación de fungicida, aplicación de herbicida, fertilización con fórmula completa, poda de sombra, cosecha e inactividad). Asimismo, se clasificó la presencia de mamíferos en ocho periodos de tiempo. De las 00:01 h a 03:00 h, 03:01 h a 06:00 h, 06:01 h a 09:00 h, 09:01 h a 12:00 h, 12:01 h a 15:00 h, 15:01 h a 18:00 h, 18:01 h a 21:00 h, 21:01 h a 00:00 h. Esto con el fin de identificar el patrón de actividad en estos horarios.
Diversidad. Con los datos de riqueza, abundancia y periodos de actividad
sistematizados, se procedió a calcular dos índices de diversidad. Se calcularon
el índice de Shannon (
Resultados
Riqueza
Se determinó 22 especies de mamíferos en el agroecosistema objeto de estudio en Rincón de Mora, San Ramón, Alajuela, Costa Rica. Los mamíferos se clasificaron en cuatro diferentes grupos:
Mamíferos pequeños: se registraron cinco especies, de las cuales uno pertenece al orden Eulipotyphla: Cryptotis nigrescens J.A. Allen (musaraña) y cuatro al orden Rodentia: Heteromys salvini Thomas (ratón semiespinoso), Melanomys chrysomelas J.A. Allen (ratón moreno), Mus musculus Linnaeus (ratón casero) y Rattus rattus Linnaeus (rata negra) (Fig. 5).
Figura 5 Cuatro de las cinco especies de mamíferos pequeños capturados en agroecosistemas con café, Rincón de Mora, San Ramón, Alajuela, Costa Rica. Período marzo 2019-febrero 2022. (A) Cryptotis nigrescens (Musaraña), (B) Mus musculus (Ratón casero), (C) Rattus rattus (Rata casera) y (D) Heteromys salvinis (Ratón espinoso).
Mamíferos medianos: se registraron 10 especies de mamíferos medianos, de las cuales tres pertenecen al orden Carnivora: Conepatus semiestriatus Boddaert (Zorrillo hediondo), N. narica y P. lotor, dos al orden Cingulata: Cabassous centralis Millery D. novemcinctus, dos al orden Didelphimorphia: D. marsupialis y P. melanurus, dos al Rodentia: D. punctata y Echinosciurus variegatoides Ogylbi (ardilla), un Artiodactyla: Tayassu tajacu Linnaeus (saíno) y un Lagomorpha: Sylvilagus gabbi Allen (conejo de monte) (Fig. 6).
Figura 6 Especies de mamíferos medianos capturados en agroecosistemas con café, Rincón de Mora, San Ramón, Alajuela, Costa Rica. Período marzo 2019-febrero 2022. (A) Philander melanurus (Zorro cuatro ojos), (B) Dasyprocta punctata (Guatusa), (C) Echinosciurus variegatoides (Ardilla), (D) Procyon lotor (Mapache), (E) Nasua narica (Pizote) y (F) Didelphis marsupialis (Zorro pelón).
Mamíferos grandes: se registraron cuatro especies todas pertenecen al orden Carnivora: C. latrans, E. barbara, G. vittata y P. concolor (Fig. 7).
Figura 7 Especies de mamíferos grandes capturados en agroecosistemas con café, Rincón de Mora, San Ramón, Alajuela, Costa Rica. Período marzo 2019-febrero 2022. (A) Canis latrans (Coyote), (B) Eira barbara (Tolomuco), (C) Galictis vittata (Grisón) y (D) Puma concolor (Puma).
Mamíferos voladores: en cuanto a los mamíferos voladores se logró registrar dos especies de murciélagos (orden Chiroptera): Carollia perspicillata Linnaeus (murciélago candelero) (mediante captura) y Diclidurus albus Wied-Neuwied (murciélago blanco) (encontrado en campo) (Fig. 8).
Abundancia
De las 22 especies determinadas, las de mayor índice de abundancia relativa fueron D. punctata (87.5), D. marsupialis (20.2), P. lotor (12.9) y D. novemcinctus (11). Asimismo, P. concolor, C. centralis, G. vittata y C. semiestriatus estuvieron presentes al menos con una detección avistamiento. Las especies con mayor número de individuos capturados fueron D. marsupialis (6), H. salvini (5) y P. lotor (4) (Cuadro 1; Fig. 9).
Cuadro 1 Abundancia de especies de mamíferos en agroecosistemas con café en Rincón de Mora, San Ramón, Alajuela, Costa Rica.
| Especie | IAR | Capturas con trampeo | Especie | IAR | Capturas con trampeo |
|---|---|---|---|---|---|
| D.punctata | 86,5 | 1 | E. barbara | 1,4 | 0 |
| D.marsupialis | 14,2 | 6 | C. nigrescens | 1 | |
| D.novemcinctus | 11,0 | 0 | R. rattus | 1 | |
| P. lotor | 8,9 | 4 | M.musculus | 1 | |
| S. variegatoides | 3,4 | 3 | M. chrysomelas | 1 | |
| N. narica | 3,0 | 1 | D. albus | 1 | |
| H. salvini | 2,3 | 5 | T. tajacu | 1 | |
| C. latrans | 2,1 | 0 | C. centralis | 0,5 | 0 |
| P. melanurus | 0,2 | 3 | G. vittata | 0,5 | 0 |
| C. perspicillata | 2 | P. concolor | 0,5 | 0 | |
| S. gabbi | 1,4 | 0 | C. semiestriatus | 0,2 | 0 |
Figura 9 Captura y marcaje de mamíferos en agroecosistemas con café para determinar abundancia, Rincón de Mora, San Ramón, Alajuela, Costa Rica. Período marzo 2019-febrero 2022. (A) Captura de Procyon lotor (Mapache), (B) Captura de Didelphis marsupialis, (C) Captura de Dasyprocta punctata y (D) Captura de Philander melanurus.
Períodos de actividad
Registro actividad de mamíferos por meses. Mamíferos con mayor abundancia: D. punctata, D. marsupialis, P. lotor y D. novemcinctus para el período de marzo 2019 a febrero 2020, tuvieron mayor actividad en los meses de julio a octubre. En ese tiempo el cultivo se encontraba en las etapas fenológicas de floración y llenado de fruto. Las prácticas agrícolas que se desarrollaban en ese momento fueron aplicación de abono al suelo (fórmula completa) y foliar (B/Zn), así como podas. En ese periodo, en el sitio solo trabajaron tres personas en la totalidad de las fincas.
En el periodo de marzo 2020 a febrero 2021, la actividad de estos mamíferos fue entre setiembre a noviembre, muy parecida al año previo. Con la diferencia de que en noviembre se estableció la fructificación del café y, por ende, el inicio de la cosecha. De marzo 2021 a febrero 2022, la actividad se dio en febrero al final de la cosecha e inicio de un nuevo ciclo del cultivo. Además, los agroecosistemas con café son hábitat para D. punctata, ya que estuvo presente en todas las etapas del cultivo (Fig. 10).
Figura 10 Registros de mamíferos con mayor abundancia en agroecosistemas con café, Rincón de Mora, San Ramón, Alajuela, Costa Rica. (A) Período marzo 2019-febrero 2020 (B) marzo 2020-febrero 2021 y (C) marzo 2021-febrero 2022. H: Hoja, FL: Flor, LLFR: Llenado fruto, FR: Fruto, 1F: Primer fumigación (B/Zn), 2F: Segunda fumigación (B/Zn), 3F: Tercera fumigación (B/Zn), 4F: Cuarta fumigación (B/Zn), 5F: Quinta fumigación, MM: Multi minerales, AP: Aplicación fungicida, AH: Aplicación herbicida, 1ª: Primer abonada (Fórmula Completa), 2ª: Segunda abonada (Fórmula Completa), 3ª: Tercer abonada (Fórmula Completa), PS: Poda sombra, C: Cosecha, N/A: No se hace nada.
Mamíferos con abundancia media: En el periodo marzo 2019 a febrero 2020 C. latrans, N. narica, H. salivini, P. melanurus y E. variegatoides tuvieron mayor actividad en mayo. El cultivo se encontraba en floración y sin ningún tipo de práctica agronómica asociada. De marzo 2020 a febrero 2021, las mismas especies además de S. gabbi y E. barbara estuvieron presentes. A finales de enero e inicios de febrero 2021 (finalización de la cosecha), se destacó como el periodo con mayor interacción, el agroecosistema estaba en la etapa fenológica de fruto con transición a hoja y la cosecha como actividad principal.
En el periodo de marzo 2021 a febrero 2022, junio 2021 fue la actividad mayoritaria con las prácticas de aplicación de abono al suelo (Fórmula completa) y foliar (B/Zn), así como podas para las etapas fenológicas de floración y llenado de fruto. Se destaca la ausencia de P. melanurus, C. latrans y S. gabbi (Fig. 11).
Figura 11 Registros de mamíferos con abundancia media en agroecosistemas con café, Rincón de Mora, San Ramón, Alajuela, Costa Rica. (A) Período marzo 2019-febrero 2020 (B) marzo 2020-febrero 2021 y (C) marzo 2021-febrero 2022. H: Hoja, FL: Flor, LLFR: Llenado fruto, FR: Fruto, 1F: Primer fumigación (B/Zn), 2F: Segunda fumigación (B/Zn), 3F: Tercera fumigación (B/Zn), 4F: Cuarta fumigación (B/Zn), 5F: Quinta fumigación, MM: Multi minerales, AP: Aplicación fungicida, AH: Aplicación herbicida, 1ª: Primer abonada (Fórmula Completa), 2ª: Segunda abonada (Fórmula Completa), 3ª: Tercer abonada (Fórmula Completa), PS: Poda sombra, C: Cosecha, N/A: No se hace nada.
Especies con menor abundancia: P. concolor, C. centralis, G. vittata y C. semiestriatus aparecieron de manera esporádica en el agroecosistema con café. Las tres primeras especies tuvieron dos avistamientos mientras que C. semiestriatus una evidencia de presencia. Cabassaous. centralis se observó en las etapas fenológicas de floración y llenado de fruto del período A, en donde debido a las actividades de manejo, hay poca presencia de seres humanos. Galictis vittata estuvo presente en el período B para las etapas de floración, llenado de fruto y fruto, las dos primeras etapas tenían poca presencia de personas, en cambio durante la fructificación si pudo haber más movimiento, aunque al ser inicio de cosecha los recolectores apenas estaban llegando.
Al igual que G. vittata, C. semiestriatus se vio en el período B solo que, en etapa de hoja, etapa del café donde solo el productor estuvo trabajando en el cafetal. Puma. concolor apareció en ambos periodos A y B, cuando los cafetos estaban en hoja y frutos, también con poca presencia de personas, ya que, en periodo de hoja, el trabajo lo hacen una o dos personas y el otro avistamiento fue al inicio de cosecha. Para el periodo C (marzo 2021 a febrero 2022) no se registró ninguna de estas especies (Fig. 12).
Figura 12 Registros de mamíferos con abundancia menor en agroecosistemas con café, Rincón de Mora, San Ramón, Alajuela, Costa Rica. (A) Período marzo 2019-febrero 2020 y (B) marzo 2020-febrero 2021. H: Hoja, FL: Flor, LLFR: Llenado fruto, FR: Fruto, 1F: Primer fumigación (B/Zn), 2F: Segunda fumigación (B/Zn), 3F: Tercera fumigación (B/Zn), 4F: Cuarta fumigación (B/Zn), 5F: Quinta fumigación, MM: Multi minerales, AP: Aplicación fungicida, AH: Aplicación herbicida, 1ª: Primer abonada (Fórmula Completa), 2ª: Segunda abonada (Fórmula Completa), 3ª: Tercer abonada (Fórmula Completa), PS: Poda sombra, C: Cosecha, N/A: No se hace nada.
Registro de actividad mamíferos por período diario
Especies con mayores registros de abundancia: la presencia de D. punctata osciló entre las 05:00 h hasta cerca de las 19:00 h con hábitos completamente diurnos y una actividad mayor entre las 12:00 h y las 15:00 h. Didelphis. marsupialis y P. lotor, de hábitos nocturnos, tuvieron una mayor actividad de las 21:00 h a las 03:00 h, mientras que D. novemcinctus en comparación con las especies anteriores, extendió un poco su ámbito de mayor actividad (21:00-04:30 h) (Fig. 13).
Figura 13 Periodos de actividad de especies con mayores registros de abundancia, Rincón de Mora, San Ramón, Alajuela, Costa Rica. Período marzo 2019-febrero 2022.
Especies con registros de abundancia media: con estas especies se dio un pico de interacción entre las 09:00 h a las 15:00 h. La especie que tuvo mayor presencia en ese periodo de actividad fue E. variegatoides, seguida de N. narica, C. latrans, N. narica, S. gabbi y H. salvini mostraron un comportamiento tanto diurno como nocturno. E. barbara y S. variegatoides se registraron solamente en horario diurno mientras que P. melanurus nada más en horas de la noche de las 00:01 h a las 03:00 h (Fig. 14)
Figura 14 Periodos de actividad de especies con menores registros de abundancia, Rincón de Mora, San Ramón, Alajuela, Costa Rica. Período marzo 2019-febrero 2022.
Especies con registros de abundancia menor: las cuatro especies de menor abundancia mostraron un comportamiento nocturno desde las 1801h hasta las 0300h. En la franja horaria de 03:01h a las 09:00h no se registró ninguna actividad por estas especies. Puma. concolor y G. vittata también presentaron hábitos diurnos. Específicamente P. concolor se observó a las 11:09 h en el período de las 09:01 h a las 12:00 h, lo cual coincidió con el pico de mayor interacción para especies con abundancia alta y media mientras que G. vittata estuvo presente en el segundo pico de interacción de 15:01 h a las 18:00 h, donde la mayoría de los mamíferos que presentan actividad, son presa de estas dos especies.
Especies voladoras: El murciélago C. perspicillata fue capturado en el periodo de las 18:00 h a las 21:00 h, específicamente a las 19:00 h. En tanto que la recolecta de D. albus fue un individuo muerto por lo que no se pudo determinar el periodo de actividad.
Diversidad
La diversidad de mamíferos en el agroecosistema con café objeto de estudio resultó con un índice de Shannon H= 1,80 que refleja una diversidad media. Mientras que el Índice de Berger Parker d= 0,61 representa la dominancia de una especie en este caso, probablemente la guatusa (D. punctata) sobre las demás especies.
Discusión
En la presente investigación se registraron 22 especies de mamíferos en 6 ha de dos fincas de café con sombra ubicadas en Rincón de Mora, San Ramón, Alajuela, Costa Rica en un periodo de tres años. Para el mismo sitio, Sánchez & Moya (2018) reportaron otras especies adicionales: Alouatta palliatta Gray (mono congo), Artibeus jamaicensis Leach (artibeo jamaiquino), Artibeus lituratus Olfers (artibeo correcto), Hylonecteris underwoodi Thomas (murciélago de Underwood), Platyrrhinus helleri Peters (murciélago de Heller) y Vampyressa thyone Thomas (vampiresa pequeña) que también están en estos cafetales de Rincón de Mora. Por lo tanto, al complementar la información se puede asumir la presencia de al menos 28 especies de mamíferos en este agroecosistema.
La riqueza de especies de mamíferos en las fincas de café en Rincón de Mora refleja que es superior a la de otros estudios en cafetales a nivel mundial. Etana et al. (2021) en Etiopía para 120 Km2 encontraron con 30 cámaras trampa, 18 especies en cafetales con más bosque que café, 16 especies en sitios con más café que bosque y 10 especies en sitios con solo café. A su vez, Mertens et al. (2020) en 1,500 km2 de bosque y parches de cafetales también en Etiopía, identificaron 14 especies con 16 cámaras trampa. Passami & Ribeiro (2009 encontraron ocho especies en plantaciones de café en el sureste brasileño (capturadas con trampas sherman). Caudill & Rice (2016) en cafetales de Soconusco, Chiapas, México evidenciaron, con cámaras trampa y trampas Sherman, 12 especies para cafetales con certificación Bird Friendly, 11 especies en cafetales con sombra y 10 especies en cafetales con sol. Gallina et al. (1996) en Barranca Grande, Veracruz identificaron 24 especies. Caudill et al. (2014) en Turrialba, Costa Rica, usando trampas Sherman y cámaras trampa de agosto de 2011 a febrero 2012, obtuvieron 13 especies de mamíferos en cafetales con sombra y seis en cafetales con sol. El único estudio que asemeja en número de especies de mamíferos a nuestro estudio es el de Bali et al. (2007) en Western Ghats de la India, aunque solo que lo realizaron en parcelas de 15 distritos cafetaleros mediante recolecta de huellas.
De acuerdo con el IAR y las capturas realizadas, se logró observar que D. punctata fue la especie con mayor abundancia, seguido de D. marsupialis, P. lotor y D. novemcinctus. Caudill y Rice (2016) en cafetales de Soconusco, Chiapas, México encontraron también esas especies. Gallina et al. (1996) en Barranca Grande, Veracruz, México registraron a D. marsupialis, D. novemcinctus y P. lotor.Daily et al. (2003) en las Cruces de San Vito, Coto Brus, Costa Rica a una altura de 800 a 1,200 m.s.n.m, en cafetales con remanente de bosque un paisaje muy parecido al de Rincón de Mora capturaron a D. punctata, D. marsupialis y P. lotor. De igual forma, Caudill et al. (2014) en Turrialba informaron acerca de la presencia de D. marsupialis. Por lo anterior, se podría asumir que los agroecosistemas con café son hábitats propicios para estas especies. Asimismo, la presencia común de D. punctata, D. marsupialis y D. novemcinctus es un factor fundamental dado que juegan papeles ecológicos de gran importancia para la dinámica y equilibrio de los ecosistemas (Mora, 2000), como en este caso, el cafetal. Dasyprocta. punctata se alimenta de plantas y en algunas ocasiones entierra las semillas actuando como un dispersor, D. marsupialis depreda vertebrados pequeños, invertebrados, material vegetal incluso hasta basura (Reid, 2009), lo que podría contribuir al manejo de residuos orgánicos, disminuir poblaciones de especies dañinas para el cultivo de café y otras especies que son potencialmente peligrosas para las personas que trabajan en el cafetal. Dasypus. novemcintus depreda diferentes insectos y plantas, además de que remueve el suelo para hacer sus túneles (Mc Bee & Baker, 1982), lo cual potencialmente colaboraría con la aireación de las raíces de los cafetos.
El IAR para mamíferos con abundancia media tuvo con mayor registro para E. variegatoides. Si bien es cierto se consideró como de abundancia media, los datos obtenidos pudieron haber sido mayores de haberse colocado cámaras trampa en el estrato arbóreo (Aranda, 2012) y con esto acercarse al IAR de D. novemcinctus y P. lotor. En Costa Rica, E. variegatoides se ha caracterizado por ser arbórea, de 100 observaciones solo una fue en el piso (Best, 1995). La presencia de C. latrans puede deberse a que, de acuerdo con Mora (2000), esta especie se ha visto beneficiada con la fragmentación de los bosques e incluso han expandido su distribución a lugares como el agroecosistema estudiado. Servín y Chacón (2005) mencionan que C. latrans es una especie generalista, poco abundante en zonas boscosas y tropicales, por lo que su existencia en el cafetal no es de extrañar. Echinosciurus. variegatoides y C. latrans, además de N. narica, P. melanurus, S. gabbi y E. barbara, han estado presentes en agroecosistema con café de México y Costa Rica (Caudill & Rice, 2016; García-Estrada et al., 2015; Cruz-Lara et al., 2004; Gallina et al., 1996). Daily et al. 2003, además de algunas de las especies mencionadas anteriormente, indicaron el registro de Tamandua mexicana (Saussure, 1860) (oso hormiguero) en cafetales, otro mamífero que potencialmente se podría observar en el agroecosistema con café investigado.
El ratón H. salvini fue el mamífero pequeño más abundante en los cafetales de nuestro estudio. Mendoza-Saenz & Horvath (2013) en la zona cafetalera del Volcán Tacana, Chiapas, México registraron roedores del género Heteromys, específicamente Heteromys demarestianus (Gray, 1868) (ratón espinoso) y Heteromys goldmani Merriam, (ratón espinoso). García-Estrada et al. (2015) identificaron 40 ratones del género Heteromys para el ecosistema de café sustituido por sotobosque. Los demás roedores pequeños R. rattus, M. chrysomelas y M. musculus tuvieron abundancia menor; esta última especie también se observó en la investigación de Cruz-Lara et al. (2004), por lo que se podría apreciar que los cafetales son hábitats propicios para ratones del género Heteromys. Otro hallazgo de este estudio es C. nigrescens, la cual también se avistó en el estudio de Daily et al. (2003).
Asimismo, es importante destacar la presencia en Rincón de Mora de otros mamíferos de abundancia menor como P. concolor, la cual requiere de grandes extensiones de hábitat y suficiente disponibilidad de presas para sobrevivir como la especie de mayor abundancia de este estudio D. punctata (Sánchez-Brenes & Monge, 2021). Asimismo, P. concolor puede ser un indicador de buena salud del ecosistema (Crawshaw & Quigley, 2002; Cortes-Marcial & Briones-Salas, 2014). Además, las especies C. centralis y G. vittata (especies con escasos registros), encontrados en este estudio, fueron los primeros avistamientos para Costa Rica en agroecosistemas con café (Sánchez-Brenes & Monge, 2019; Sánchez-Brenes & Monge, 2022), lo cual refuerza la biodiversidad de este cafetal.
En cuanto a murciélagos, C. perspicillata fue el más abundante para este estudio, aunque de acuerdo con Sánchez-Brenes & Moya (2018) también pueden estar presentes en Rincón de Mora A. lituratus, A. jamaicensis, P. helleri, H. underwoodi y V. thyone. Las especies A. lituratus y A. jamaicensis se han registrado en los estudios de Cruz-Lara et al. (2004), Mendoza et al. (2013) y García-Estrada et al. (2015) en donde cumplen con diferentes funciones ecosistémicas en el cafetal.
La actividad de los mamíferos en el cafetal durante los tres años de estudio mostró que D. punctata, D. marsupialis y P. lotor son animales residentes dado su registro frecuente en el mismo. Las demás especies pueden ser ocasionales o de paso cuando hay abundancia de comida o presas. Se destaca que la mayor presencia de mamíferos en el agroecosistema de café en Rincón de Mora fue en las etapas fenológicas de flor-llenado de fruto y de fructificación-hoja (final de la cosecha) de café, cuando las prácticas productivas son mínimas o con poca presencia de personas.
Los periodos de actividad diarios de los mamíferos con mayor abundancia mostraron que D. punctata es diurna y crepuscular. De acuerdo con Reid (2009), esta especie comienza su actividad desde temprano en la mañana y es constante hasta el final del día. A su vez, Smythe (1978) indica que los patrones de actividad de esta especie van desde las 06:00 h a las 18:00 h, por lo general, de las 12:00 h a las 13:00 h están activas para forrajear. En Rincón de Mora se observó actividad de guatusas incluso hasta las 19:05 h y un pico de actividad desde las 12:00 h a las 15:00 h, confirmado por Sánchez-Brenes & Monge (2021). Didelphis. marsupialis tuvo hábitos nocturnos con comportamientos de las 18:00 h a las 05:00 h lo que coincide con lo dicho por Reid (2009) y el estudio de Sánchez et al. (2021) en la Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes (RBAMB), cuyo pico de actividad para esta especie fue de las 21:00 h a las 00:00 h. Dasypus. novemcintus tuvo un comportamiento igual al de D. marsupialis, solo que su pico de acción fue de las 00:00 h a las 03:00 h. Mc Bee y Baker (1982) ratifican esto al mencionar que esta especie es nocturna y crepuscular, y Bider (1962) también mencionaron su accionar nocturno con un pico de acción diferente de las 21:00 h a las 22:00 h, mientras que Sánchez et al. (2021) tuvieron resultados parecidos con un pico de acción de las 02:00h-04:00h. Asimismo, Clark (1951) observó armadillos forrajeando a las 14:30 h y Sánchez et al. (2021) lo reportaron con actividad diurna. Procyon lotor se presentó en horario nocturno, lo que coincide con Reid (2009) y Mora et al. (2020) los cuales indican que este mamífero es predominante de actividad nocturna.
A diferencia de las especies con registros de abundancia mayor, las especies con registros de abundancia media no tuvieron patrones de actividad tan marcados. Canis. latrans se observó en horas de la mañana, tarde y noche en el agroecosistema estudiado. La actividad diurna de este mamífero se puede relacionar directamente con la cantidad de presas o frutos disponibles en el área (Hidalgo-Mihart et al., 2009). Chesness (1972) avistó esta especie al final de la tarde y Gipson y Sealander (1972) lo vieron al atardecer y de forma esporádica en el día, mientras que Hidalgo-Mihart et al. (2009) indicaron una mayor presencia al amanecer, por lo que los datos obtenidos ratifican lo visto para esta especie. Eira. barbara se vio de las 06:00 h a las 15:00 h, con un pico de actividad de las 06:00 h a las 09:00 h. Presley (2000) informa que este mamífero es esencialmente diurno con picos de actividad en la mañana y al final de la tarde, tal y como se notó en Rincón de Mora. Echinosciurus. variegatoides y N. narica también tuvieron actividad diurna, ambas especies con una mayor presencia de 09:00 h a las 15:00 h. Handley (1966) indicó que E. variegatoides tiene comportamiento diurno, mientras que Gompper (1995) dijo lo mismo para N. narica. Sánchez et al. (2021) determinaron un pico de actividad diferente para E. variegatoides de las 06:00 h a las 08:00 h y uno similar para N. narica de las 14:00 h a las 16:00 h. Heteromys salvini y S. gabbi se distinguieron tanto en horario diurno como nocturno. Para este grupo, el único mamífero con hábitos solamente nocturnos fue P. melanurus. Nowak (1991) indicó que esta especie se aprecia generalmente de noche.
Al igual que las especies con registro de abundancia media, las especies con abundancia menor se encontraron de manera esporádica en el cafetal. Puma. concolor, G. vittata y C. centralis tuvieron un comportamiento tanto diurno como nocturno, lo cual coincide para P. concolor (Sánchez et al., 2019) y G. vittata (Kaufmann & Kaufmann, 1965) pero difiere para C. centralis que según Wetzel et al. (2008) es solo nocturno.
La diversidad de los agroecosistemas estudiados según los índices calculados se acercó a una diversidad media. Si se compara con otros cafetales a nivel mundial como la investigación de Etana et al. (2021), la diversidad de Rincón de Mora es mayor mientras que en comparación con Cruz-Lara et al. (2004) es menor; no obstante, hay que considerar que los cafetales de Rincón de Mora tienen menos extensión. Asimismo, comparado con un área protegida Sánchez et al. (2019) para el Sendero la Fila también con valores mayores para el índice de Shannon de 2.04 (en donde 2 representa diversidad media) en la Reserva Biológica Alberto Manuel Brenes (RBAMB) comparado con el 1,80 obtenido en Rincón de Mora, no dista de muchas especies a pesar de tener condiciones alteradas. Por tanto, se puede considerar que los cafetales investigados pueden colaborar como un refugio para algunas especies que se adaptan a estas condiciones y área de conectividad para especies ocasionales.
