Los parásitos interaccionan con sus huéspedes por medio de proteínas especiales, las cuales tienen efectos tanto en las células donde inciden como en los fenotipos de sus huéspedes. Los estudios de la interacción entre estas proteínas y el proceso de patogénesis se encuentran en rápido crecimiento dentro de la fitopatología en general, esto nos obliga a mantener actualizado el conocimiento de este enfoque emergente.

Relación parásito- hospedero. Cuando hablamos de la relación hospedero-parásito estamos tratando un tipo de asociación de dos protagonistas que desempeñan funciones activas y fundamentales. Sabemos que el parásito depende metabólica y evolutivamente del hospedero; entre ellos se establece contacto biológico e intercambio molecular, donde se crea una relación mutua entre la defensa del hospedero y el ataque del parásito. Entre esta lucha armamentista, un éxito de los parásitos es la modulación que producen sus “efectores” sobre las defensas del hospedero; mediante el que, de forma potencial, ocasiona acciones patógenas o modificaciones del equilibrio homeostático del hospedero y de la respuesta adaptativa de su sistema inmune.

Los parásitos y patógenos de las plantas reprograman el desarrollo y morfología del hospedero (^{Le Fevre et al., 2015}), y con esto las proteínas efectoras de ciertas bacterias como los fitoplasmas modifican la arquitectura del ecosistema (^{Tomkins et al., 2018}). Los fitoplasmas inducen filodia en sus plantas hospederas, presumiblemente para atraer insectos vectores de los que dependen estas bacterias para su transmisión. Los efectores de fitoplasmas en insectos como (SAP54), mejoran la aptitud de éstos para que tengan mayor capacidad de infectar plantas, teniendo los patógenos una ventaja competitiva al extender su tiempo de vida (^{Sugio et al., 2011}). Ciertos efectores identificados por primera vez en Phytophthora infestans como PexRD54, activan la muerte celular del tejido vegetal de Nicotiana benthamiana (^{Białas et al., 2017}) cuando se sobreexpresan como proteínas maduras. Estos son solo algunos ejemplos de múltiples estudios que han podido revelar el funcionamiento molecular de los efectores como moduladores del metabolismo y de la expresión génica del hospedero. Otro sistema molecular que se ha vuelto un objetivo común de los parásitos, es el sistema de ubiquitinación, un sistema de regulación génica postraduccional, que en este caso es utilizado por éstos para degradar la inmunidad del hospedero, y así alterar la fisiología celular en beneficio del parásito invasor. La ubiquitina es una proteína pequeña que se une covalentemente a los residuos de lisina de otra proteína con la cual queda esta “marcada” para ser degradada por vía del proteosoma 26S. Ciertos patógenos han evolucionado para identificar y explotar las debilidades en este sistema, proporcionando una mayor capacidad patogénica al afectar las vías de ubiquitina en las plantas (^{Banfield, 2015}).

La resistencia de los hospederos a las enfermedades dependerá de la interacción específica de los genes de resistencia (R) con los correspondientes genes de avirulencia (Avr). Se ha sugerido que los genes R codifican para receptores que interactúan con ligandos para los correspondientes genes de avirulencia (^{De la Concepcion et al., 2018}). Algunos genes en los hospederos codifican para el reconocimiento de proteínas efectoras como el gen MEcp2 de Solanum pimpinellifolium y Nicotiana paniculata que identifica al efector Ecp2 de hongos parásitos de la clase Capnodilaes (Cladosporium fulvum) (^{Dagdas et al., 2016}). También parece que la filodia (flor en forma de hoja) producida por proteínas efectoras (efector SAP54) en fitoplasmas, esta genéticamente relacionada con una mayor preferencia de puesta de huevos de insectos en las plantas infectadas por estas bacterias. Estos hechos nos hace suponer que los cambios en la morfología son adaptativos, así los genomas de parásitos y hospederos serán seleccionados en conjunto por la evolución (^{Amselem et al., 2015}). Otros genes de avirulencia como AvrK1 y Avra10 codifican proteínas efectoras en el hongo Blumeria graminis f.sp. hordei (Bgh) que aumentan su patogenicidad en plantas de cebada (^{Di et al., 2017}). Estudios en los hongos de la roya que afectan muchas plantas de importancia económica como el café y la soja, han servido como excelentes modelos para comprender los mecanismos que sustentan la patogénesis, como en el caso del agente patógeno de la roya Melampsora lini, cuyos estudios demuestran como las secuencias que codifican los efectores, están conservados en todos los genomas de estas especies para promover la infección (^{Nemri et al., 2014}), lo que nos habla del papel tan importante de los efectores en la interacción parasito-hospedero.

El fenotipo extendido. El concepto de fenotipo extendido (genes cuyos efectos llegan más allá de las células en las que residen) presentado por Richard Dawkins en su libro clásico “El fenotipo extendido” (Dawkins, 2016) resume perfectamente la visión de que los efectores actúan fuera de los parásitos. Los efectores son los productos de los genes que residen en los genomas de patógenos, pero que en realidad funcionan en la interfaz con la planta huésped o incluso dentro de las células vegetales, proporcionando un ejemplo del fenotipo extendido de Dawkins (^{Kamoun, 2007}). Los parásitos pueden infectar a sus hospederos y desencadenar cambios severos en su apariencia y en el comportamiento que normalmente se interpretan como fenotipos extendidos para promover la supervivencia y la aptitud del parásito (^{Le Fevre et al., 2015}).

Algunos fitoplasmas como Candidatus Phytoplasma trifolii que infectan plantas, inducen filodia, presumiblemente para atraer insectos vectores de los que dependen estas bacterias para su transmisión (^{MacLean et al., 2014}). Sin embargo, sigue siendo discutible si los fenotipos morfológicos de los vegetales como la filodia, son directamente beneficiosos para los vectores, o son productos secundarios de la infección por fitoparásitos (^{Hughes et al., 2012}) (Figura 1).

Figura 1 Estructuras florales sanas de Catharanthus roseus (A), con filodia y virescencia causada por Candidatus Phytoplas ma trifolii (B). 

^{MacLean et al. (2014}) encontraron que el efector SAP54 de fitoplasma, induce filodia en las células huéspedes creando nichos ecológicos para promover la colonización por el vector, entendiendo estas modificaciones en el huésped como un fenotipo extendido producido por estas proteínas.

Incidencia en la célula huésped. Muchos efectores de patógenos son ejemplos extraordinarios de innovación biológica e incluyen algunas de las proteínas más notables conocidas que funcionan dentro de las células vegetales, tal como se muestra en el diagrama (Figura 2). Algunas de estas proteínas efectoras pueden incluso dirigirse de forma específica a mecanismos de defensa conservados para la inmunidad contra genes de virulencia de patógenos, como el efector Avr2 de Fusarium oxysporum (^{Mccann, 2016}). Las bacterias, hongos, oomicetos, y nematodos patógenos de las plantas han desarrollado la capacidad de administrar proteínas efectoras dentro de las células huésped a través de una diversidad de mecanismos (^{Hogenhout et al., 2009}).

Los hongos biotróficos y los oomicetos han desarrollado haustorios para administrar proteínas efectoras dentro de la célula huésped (^{Whisson et al., 2007}). En el caso de los nematodos fitoparásitos utilizan un órgano especializado de alimentación conocido como el estilete, para inyectar sus proteínas efectoras dentro de una célula vascular parasitada (^{Davis et al., 2008}).

Algunas proteínas fúngicas, en particular la toxina selectiva ToxA del hospedero de Pyrenophora tritici-repentis, no requiere del patógeno para traslocarse dentro de las células vegetales (^{Sarma et al., 2005}). ToxA viaja dentro de las células huésped presumiblemente mediante la designación de un receptor de superficie vegetal que se une a un motivo proteínico conformado por los aminoácidos Arginina-Glicina-Aspartato. Otros efectores pueden suprimir la capacidad de autofagia selectiva en el hospedero, las plantas usan la autofagia para protegerse contra los patógenos, no obstante aún se desconoce cómo los parásitos interfieren en estos procesos celulares (^{Dagdas et al., 2016}). Un ejemplo de supresión de autofagia es el efector PexRD54 producido por Phytophthora infestans que produce la enfermedad de “Tizón tardío de la papa” (^{Washington et al., 2016}).

Figura 2 Vías de los efectores secretados por patógenos en el interior de células vegetales de la planta hospedera. Los pa tógenos pueden inyectar sus efectores a través del Sistema de Secreción tipo III hacia el citoplasma de la célula vegetal. Según el tipo de efector, este puede bloquear la activación del sistema inmune de la célula vegetal, el cual es mediado por los receptores de patrones moleculares asociados a patógenos. Otro tipo de efectores pueden alte rar cloroplastos, mitocondrias o al citoesqueleto de la célula hospedera en favor de la colonización del patógeno. Asimismo, los efectores pueden modificar la expresión genómica para la producción de proteínas que beneficien la patogenicidad. 

Otros efectores actúan en el apoplasto. Algunos efectores actúan en el espacio extracelular en la interface planta-microbio, donde interfieren con las defensas apoplásticas de la planta para infectarla (^{Misas-Villamil y Van der Hoorn, 2008}). Los ejemplos incluyen los efectores proteicos secretados por Cladosporium fulvum (Cooke); este hongo es un parasito extracelular de hojas de tomate que crece exclusivamente en el apoplasto y no forma estructuras haustorias (^{Thomma et al., 2005}). Todos los efectores conocidos de Cladosporium. fulvum, tales como Avr2, Avr9, Avr4 y ECP2, son proteínas ricas en el aminoácido cisteína, que se cree que funcionan exclusivamente en el apoplasto (Thomma et al., 2005). Los oomicetos, tales como Phytophthora infestans segregan efectores apoplásticos además de efectores de desplazamiento (citoplásmicos) en sus hospedadores (^{Damasceno et al., 2008}).

Una actividad común atribuida a muchos efectores apoplásticos de Cladosporium fulvum y otros patógenos fúngicos y de oomicetos es su capacidad para protegerse contra enzimas hidrolíticas de plantas, tales como proteasas, glucanasas y quitinasas (^{Misas-Villamil y Van der Hoorn, 2008}), las cuales son mecanismos de defensa de la planta hospedera contra agentes exógenos tales como los parásitos.

El efector Avr2 de C. fulvum contrarresta los mecanismos de defensa, ya que es un inhibidor de cisteína-proteasa dirigido a las enzimas cisteínas proteasas apoplásicas Rcr3 y PIP1 de tomate (^{van Esse et al., 2008}). Phytophthora infestans también secreta inhibidores de cisteína proteasa, tales como EPIC2B, que inhibe a la enzima PIP1 y otras proteasas apoplásicas de tomate (^{Tian et al., 2007}). Además, produce los efectores EPI1 y EPI10, que son inhibidores de la enzima serina-proteasa que se une e inhibe la proteína P69B relacionada con la patogénesis de Phytophthora infestans. Esta serina-proteasa es similar a la subtilisina del tomate que se cree funciona en mecanismos de defensa contra patógenos (^{Tian et al., 2005}). El género Phytophthora spp es también conocido por secretar inhibidores de glucanasa que inhiben la enzima apoplásica del hospedero endo-β- 1,3 glucanasa (^{Damasceno et al., 2008}).

Objetivos múltiples en las células del hospedero. Van der Hoorn y Kamoun definieron los objetivos operativos como aquellos objetivos del hospedero que, cuando son manipulados por los efectores, resultan en un estado alterado de defensa o susceptibilidad. Por lo tanto, es importante distinguir los objetivos operativos de otros tipos de objetivos del hospedero. Estos principios condujeron al concepto de que algunas proteínas señuelo del hospedero, no son objetivos operativos, pero que, cuando son perturbadas por los efectores, desencadenan el reconocimiento del hospedero por las proteínas R afines del efector (^{van der Hoorn y Kamoun, 2008}). La proteína AvrRpt2 de Pseudomonas syringae (Hall) es un efector del tipo T3SS, el cual es un sistema que forma complejos multiproteicos que evitan la presencia del efector en el medio extracelular, por lo que los sustratos son secretados desde el citoplasma vegetal hasta el medio extracelular, con actividad proteolítica contra al menos cinco proteínas de Arabidopsis, incluyendo el regulador de defensa negativo RIN4 (^{Chisholm et al., 2006}). AvrPto, otro efector de T3SS de Pseudomonas syringae, es un inhibidor de quinasa que inhabilita la quinasa Pto de tomate (^{Xing et al., 2007}). Otros ejemplos de objetivos múltiples incluyen los inhibidores de proteasa Avr2 y EPIC2B, los cuales inhiben varias proteasas apoplásicas de tomate (^{van Esse et al., 2008}).

Cada interacción de un efector y una proteína del hospedero pueden ser benéficas para el patógeno, tener consecuencias negativas o tener efectos neutrales en la interacción entre el patógeno y la planta (Cuadro 1).

Mimetismo molecular. Los efectores producen análogos e imitadores de hormonas vegetales (^{Hogenhout et al., 2009}). Un ejemplo es la coronatina, una toxina secretada por varios genes repetitivos del genoma de Pseudomonas syringae, esta toxina es un imitador estructural y funcional de la hormona vegetal jasmonoil-isoleucina (JA-ile) (^{Bender et al., 1999}). La coronatina tiene efectos que mejoran la colonización bacteriana de las plantas. Estos incluyen la saturación de fitohormonas, conduce al cese de la inducción en la respuesta de resistencia mediada por ácido salicílico, lo que provoca el aumento de la apertura de los estomas de las plantas, lo que provoca un incremento de la infección del hospedero. Otros casos clásicos de mimetismo de fitohormonas en patógenos de plantas, incluyen auxinas y citoquinesinas producidas por diversas bacterias, incluyendo a Agrobacterium (^{Costacurta y Vanderleyden, 1995}). Igualmente existen citoquininas modificadas producidas por los operones fas de Rhodococcus fascians (Tilford) y Streptomyces turgidiscabies (Miyajima) (^{Hogenhout y Loria, 2008}), y giberelinas alteradas producidas por varios hongos (^{Kawaide, 2006}) tales como Gibberella fujikuroi, patógeno de plántulas del arroz (^{Tudzynski, 1999}).

Además del mimetismo hormonal, los efectores representan también varios ejemplos sorprendentes de mimetismo molecular. La región C-terminal del efector AvrPtoB de Pseudomonas syringae, resultó ser un imitador estructural y funcional de ubiquitina-ligasas E3 en eucariotas (^{Janjusevic et al., 2006}). La degradación mediada por AvrPtoB de la quinasa Fen del hospedero objetivo depende de la actividad de la ligasa de ubiquitina E3 de AvrPto (^{Rosebrock et al., 2007}).

Otro demostración de mimetismo molecular es el efector AvrBs3 de tipo III de Xanthomonas vesicatoria el cual viaja al núcleo de la célula, donde actúa como un activador transcripcional, uniéndose a una secuencia promotora conservada del genoma de Xanthomonas vesicatoria llamada la caja upa (^{Römer et al., 2007}). Debido a que esta caja se conserva en varios genes también del genoma de la pimienta (Piper nigrum), se cree que el AvrBs3 imita un factor de transcripción del hospedero aún no descubierto, que también apunta a esta secuencia promotora. Los trabajos de varias investigaciones han revelado que los nematodos fitoparásitos secretan una batería de proteínas que imitan a efectores vegetales, lo que permite expresar genes vegetales que ayudan a la colonización del patógeno (^{Cai et al., 2008}).

Supresión de la inmunidad en las plantas. La supresión de la inmunidad innata de la planta ha surgido como la función primaria de los efectores, particularmente de los efectores T3SS de las bacterias patógenas de las plantas (^{Zhou y Chai, 2008}). Algunos efectores como HopAF1 de Pseudomonas syringae suprime la inmunidad de la planta, este efector se encuentra en los genomas de muchas bacterias de este tipo y posiblemente esté relacionado con la proteína deamidasa, la desamidación es la sustitución irreversible de un grupo amida con un grupo carboxilo (^{Hughes y Banfield, 2014}). El patógeno Hyaloperonospora arabidopsidis (Hpa) trasloca proteínas efectoras para suprimir la inmunidad de la planta huésped (^{Wirthmueller et al., 2018}). La forma de acción de estos efectores para provocar la virulencia, es suprimiendo la defensa basal del sistema inmunitario del hospedero vegetal, a través del no reconocimiento del patrón molecular asociado a patógenos (llamado PAMPs), que las células vegetales tienen como uno de los sistemas de defensa (^{Kim et al., 2005}). Algunas especies de nematodos parásitos de plantas dentro del orden Tylenchida secretan proteínas efectoras en sus hospederos en el proceso de infección para reprogramar el desarrollo y la inmunidad de la planta (^{Lilley et al., 2018}).

Otros efectores T3SS de las bacterias fitopatógenas suprimen la muerte celular hipersensible provocada por varias proteínas Avr, explicando en algunos casos, observaciones anteriores de las interacciones epistáticas entre los genes Avr (^{Abramovitch et al., 2006}). Los efectores T3SS se dirigen a tres procesos vegetales que son claves para la inmunidad innata a saber, la rotación proteica, homeostasis de ARN y vías de fosforilación (^{Block et al., 2008}).

Algunos hongos y oomicetos producen efectores que suprimen la muerte celular (^{Panstruga, 2003}). Lo anterior se encuentra basado en observaciones histológicas de las interacciones susceptibles, y la prevalencia de supresores de muerte celular entre los efectores bacterianos T3SS (^{Janjusevic et al., 2006}). El efector Avr3a de Phytophthora infestans, suprime la muerte celular hipersensible inducida por otra proteína de Phytophthora infestans, la INF1 elicitina, que apunta a una posible función de virulencia (^{Bos et al., 2006}).

Otra clase de efectores, son los del tipo RXLR, los cuales se caracterizan por tener dentro de su estructura proteica un dominio con aminoácidos RXLR (Arginina-Leucina-Arginina) en su extremo C-terminal. El efector Avr1b de tipo RXLR de Phytophthora sojae, también suprime la muerte celular programada inducida por la proteína de ratón BAX en levaduras y plantas (^{Dou et al., 2008}). ^{Sohn (2007}) demostró que la administración de los efectores ATR1 y ATR13 de Hyaloperonospora parasítica (Pers) aumenta la virulencia de Pseudomonas syringae. El ATR13 también suprime la deposición de calosa desencadenada por Pseudomonas syringae, lo que sugiere que su acción afecta defensas basales contra patógenos (Sohn et al., 2007). Estos hallazgos indican que, similar a los efectores T3SS bacterianos, los efectores RXLR de oomicetos a menudo funcionan en la supresión de la inmunidad de las plantas. Sin embargo, los mecanismos a través de los cuales los efectores RXLR que interfieren con esta inmunidad, aún no se han dilucidado correctamente (^{Hogenhout et al., 2009}).

Influencia de efectores en el desarrollo y comportamiento de la planta. Algunos efectores alteran el comportamiento y morfología de la planta huésped (^{Hogenhout et al., 2009}). Los efectores de la familia AvrBs3, los cuales son activadores transcripcionales de Xanthomonas, inducen la división celular y la colonización en hospederos susceptibles (^{Kay et al., 2007}). Los efectores también pueden activar los receptores inmunes de las plantas, especialmente el dominio de unión a nucleótidos y las proteínas que contienen regiones repetitivas ricas en leucina (NLR), permitiendo a las plantas luchar contra los organismos invasores, está interacción entre los efectores, sus objetivos huéspedes y los receptores inmunitarios coincidentes está conformada por intrincados mecanismos moleculares y una coevolución excepcionalmente dinámica (^{Białas et al., 2017}). La presencia de Xanthomonas citri, en las células de cítricos, es suficiente para causar lesiones hiperplásicas macroscópicas, análogas a los síntomas de chancro causados ​​por el patógeno (^{Duan et al., 1999}). Las lesiones cancerosas facilitan la liberación bacteriana del tejido infectado y aumentan su diseminación. El efector AvrBs3 de Xanthomonas vesicatoria también es conocido por causar hipertrofia celular, aunque el impacto de tal síntoma en la aptitud bacteriana es menos claro (Kay et al., 2007). Otros organismos asociados a plantas alteran la morfología de su planta hospedera, dando como resultado malformaciones que crean un nicho ecológico protector o mejoran la dispersión. Los ejemplos clásicos incluyen nódulos rizobianos (^{Oldroyd y Downie, 2008}), las agallas inducidas por Agrobacterium spp (^{Chalupowicz et al., 2006}) y la escoba de bruja causada por fitoplasmas (^{Hogenhout et al., 2009}) (Figura 3).

La selección natural favorecerá a los efectores que tengan efectos en los fenotipos de los hospederos generando una mejora en la aptitud del patógeno (^{Hogenhout et al., 2009}).

Los genes de efectores evolucionan a velocidades mayores en relación con el genoma nuclear. La evolución acelerada del gen es un sello distintivo de la adaptación del patógeno (^{De la Concepcion et al., 2018}). En los efectores la adaptación bioquímica después de la colonización en el hospedero, es de vital importancia para la diversificación y especiación del patógeno (^{Dong et al., 2014}). Los genes que codifican las proteínas efectoras son objetivos directos de las fuerzas evolutivas que impulsan la coevolución entre el hospedero y el patógeno (^{McCann y Guttman, 2008}). Los alelos de los efectores que aumentan el éxito reproductivo del patógeno, serán inmediatamente favorecidos por la selección natural. La selección direccional o selección positiva, es un tipo de selección natural que favorece a un solo alelo y por esto la frecuencia alélica de una población continuamente va en una dirección, dado que este mecanismo también puede conducir a adaptaciones (^{Futuyma, 2013}).

Figura 3 Morfología de plantas causada por patógenos como A) vainas modificadas en plantas de Sisymbrium irio B) agallas inducidas por Agrobacterium spp y C) escoba de bruja causada por fitoplasmas en plantas de Capsicum annuum.  

Muchos genes efectores han evolucionado a mayores velocidades en comparación con el genoma del patógeno, y con frecuencia muestran niveles extremos de selección positiva con tasas significativamente más altas de sustitución de nucleótidos no sinónimos, a nucleótidos sinónimos (^{Ma y Guttman, 2008}). En las proteínas efectoras modulares, tales como los efectores T3SS bacterianos y los efectores RXLR de oomicetos, sus dominios estructurales están bajo diferentes presiones selectivas, dependiendo de si funcionan en secreción o llevan la actividad efectora per se (^{Win, 2007}). Por lo tanto, los dominios terminal-N, tales como la péptido señal, el dominio RXLR y la secuencia de direccionamiento T3SS, muestran típicamente niveles reducidos de polimorfismo en comparación con la región efectora terminal-C (Win et al., 2007).

Además de actuar sobre los polimorfismos de nucleótidos, la selección natural actúa sobre los polimorfismos del número de copias de los genes efectores (presencia y ausencia de polimorfismos y variación en el número de copias de genes). Los genes efectores de hongos fitopatógenos se localizan en loci con alta plasticidad genómica incluyendo regiones ricas en transposones y telomerasa (^{Gout et al., 2006}), reduciendo la capacidad de recombinación genética y con ello hacer más susceptible al hospedero al ataque de hongos fitopatógenos. ^{Yoshida et al. (2009}) demostraron recientemente que dos loci efectores de Magnaporthe oryzae (Herbert), muestran baja diversidad de nucleótidos, pero un alto grado de presencia o ausencia de polimorfismos. Esta evolución acelerada de los genomas de los parásitos, les permitirá seguir colonizando de forma exitosa a sus hospederos, haciendo que los parásitos estén mejor adaptados a los posibles cambios que en el futuro presenten los genomas de éstos (^{Jiang et al., 2006}).

La asociación de genes de efectores con loci genómicos plásticos, podría conferir un mecanismo de adaptación a la resistencia del hospedero, aumentando la variación genética y epigenética y permitiendo una evolución acelerada (^{Hogenhout et al., 2009}).

Evolución de efectores. Dado que se hace evidente que los efectores aumentan la susceptibilidad a los parásitos, los alelos objetivos del hospedero evolucionarán para eludirlos. Las mutaciones recesivas en arroz en el gen xa13, hacen que el promotor de este gen sea insensible a los efectores activadores de la transcripción de Xanthomonas oryzae pv. oryzae, dando como resultado una resistencia a la enfermedad (^{Sugio et al., 2007}).

Otro gen recesivo de resistencia al tizón del arroz, el xa5, es origina por mutaciones en el factor de transcripción IIIA, que presumiblemente impide acciones por el efector afín (^{Iyer-Pascuzzi y McCouch, 2007}). Además las mutaciones en el factor de elongación elF4E evaden las interacciones con el efector VPg de potyvirus (^{Charron et al., 2008}). También se ha identificado un alelo (Rcr3) de la cisteína-proteasa de tomate, portador de una mutación que hace que la proteína sea insensible a la inhibición por el efector Avr2 de Cladosporium fulvum (^{Shabab et al., 2008}).

Se espera que muchos ejemplos adicionales surjan en el futuro, ya que en la actualidad se exploran tecnologías de secuenciación de próxima generación, estas podrán sondear sistemáticamente la variación en las secuencias de los efectores, como un mecanismo para comprender la evidencia de selección (^{Hogenhout et al., 2009}). Una cuestión importante es entender completamente cómo evoluciona la interacción tripartita entre efectores, objetivos efectores y proteínas R (Proteína que confiere resistencia al hospedero por medio del reconocimiento directo o indirecto de una proteína del patógeno), dado el conflicto de las fuerzas selectivas que se producen en las poblaciones naturales entre plantas y patógenos (^{van der Hoorn y Kamoun, 2008}).