El maíz es uno de los tres principales cereales cultivados, debido a sus cualidades alimenticias para humanos, animales y uso industrial. En México, tiene alta importancia económica, social y cultural (^{SAGARPA, 2017}). Sin embargo, este cultivo es afectado por diversos problemas fitosanitarios que disminuyen considerablemente su producción, entre los que destacan especialmente las enfermedades de origen fungoso (^{CIMMYT, 2005}). En los últimos años, un grupo de fitopatógenos de la clase Mollicutes, entre los que se incluyen los espiroplasmas y fitoplasmas, originalmente considerados como un grupo secundario, han cobrado importancia en diversos cultivos, incluyendo el maíz (^{Galvão et al., 2020}).

El término de achaparramiento (corn stunt) lo utilizó por primera vez Kunkel (^{Kunkel, 1946}) quien atribuyó la sintomatología a un virus como agente causal. ^{Doi et al. (1967}) describió a este grupo como microorganismos parecidos a micoplasmas animales, con sensibilidad a tetraciclina, a los cuales se les llamó inicialmente organismos parecidos a micoplasmas (MLO) (^{CIPF, 2016}). ^{Davis (1973}), en observaciones en microscopio de contraste de fases, observó y reportó filamentos helicoidales que asoció como agente causal de la enfermedad del achaparramiento y denominó “corn stunt spiroplasma”. Además, como resultado de observaciones realizadas en México en maíz con síntomas de achaparramiento, ^{Davis (1974)} publicó la posibilidad de que las chicharritas fueran vectoras del agente causal del achaparramiento, así como de otro organismo no móvil que causaba otra enfermedad en maíz. La presencia de un organismo adicional al espiroplasma en los vectores, fue confirmado por ^{Bascopé (1977}) y más tarde por ^{Nault (1980}), al observar estructuras tipo micoplasmas en células del floema de plantas infectadas asociadas al achaparramiento del maíz en el insecto Dalbulus (^{Moya y Nault, 1998}). La nueva enfermedad reportada por estos autores se denominó enanismo arbustivo del maíz o “Maize Bushy Stunt Disease” (MBSD). Estas investigaciones demostraron que el “Corn Stunt Disease” (CSS) y el MBSD eran enfermedades diferentes transmitidas por insectos del género Dalbulus. Fue hasta la última década de siglo XX que, mediante pruebas moleculares basadas en el análisis del ARN ribosomal 16S, se estableció la filogenética de los fitoplasmas como miembros de la clase Mollicutes (^{Lee et al., 1998}).

Entre las enfermedades del maíz causadas por Mollicutes, ^{Costa et al. (2019)} mencionan al achaparramiento del maíz causado por Spiroplasma kunkelii y al enanismo arbustivo del maíz, esta última, según ^{Pérez-López et al. (2018}), detectada, sin base, por primera vez en México en 1955. Ambas enfermedades son transmitidas por varias especies de homópteros, siendo la principal la chicharrita del maíz (Dalbulus maidis), un insecto presente en localidades del sur de México, considerado el centro de origen del género Dalbulus (^{Nault, 1980}; ^{Tsai y Miller, 1995}; ^{Casuso, 2017}). Fue en 1994 que el Comité de Taxonomía de los Mollicutes, de la Organización Internacional de la Micoplasmología (IOM por sus siglas en inglés), estableció el nombre actual de fitoplasmas (^{Kirkpatrick, 1994}).

Los síntomas del MBSD en maíz incluyen la formación de largas ramas laterales, disminución en el desarrollo de mazorca y proliferación de mazorcas en el mismo raquis con aparición de brácteas a menudo torcidas con bordes rasgados mostrando clorosis y enrojecimiento (^{Pecher et al., 2013}) (Figura 1), llegando a producir la mazorca sin matar a la planta. ^{Alcántara-Mendoza et al. (2010}) señalan que la enfermedad “mano de chango” del maíz no es un síntoma asociado al MBSD quienes describe que esta enfermedad sí causa la muerte a la planta. La descripción de síntomas indica una confusión y desconocimiento en la separación del achaparramiento, del MBSD y de la mano de chango. Esta última enfermedad fue inicialmente reportada inicialmente como “Manita” por ^{Cruz (1991}) y posteriormente por ^{Aguilar y Molina (1996}).

La enfermedad de “mano de chango” se ha vuelto destructiva, causando pérdidas variables en la producción, reportándose, en la zona del Mezquital, Hidalgo, México, con pérdidas de 35% (^{Ortega, 2021}. Comunicación personal) hasta pérdidas de 35 al 93% dependiendo de la población de insectos vectores (González et al., 2018).

Figura 1 Síntomas de la enfermedad mano de chango asociados a fitoplasmas en mazorcas de maíz. 

Para su manejo, se han estudiado diversas estrategias culturales, incluyendo las fechas de siembra, eliminación de restos de cultivo, tratamientos a semilla y control del vector, las cuales han mostrado baja eficiencia para controlar la enfermedad del enanismo arbustivo, por lo que actualmente se reconoce que el uso de germoplasma resistente es la principal alternativa para reducir los daños y la incidencia causada por el fitoplasma, aunque hay pocos estudios relacionados con la identificación de fuentes de resistencia y de control genético (^{Costa et al., 2019}), uno de los objetivos del presente estudio.

Localidades de evaluación. La incidencia y efecto de la “mano de chango” se evaluó en híbridos comerciales y variedades de polinización libre de maíz en tres localidades. En el Campo Experimental de la Universidad Autónoma del Estado de México (UAEM) en Cerrillo, Piedras Blancas, Toluca, Edo. de México (19° 27´ 56” N, 99° 39´ 20” O, 2667 msnm) se evaluaron 21 híbridos comerciales en un diseño de bloques al azar con tres repeticiones. Cada parcela se constituyó de dos surcos de 3 m de largo, 80 cm entre surcos y 22 cm entre plantas, para un total de 28 plantas por parcela. En el Centro de Innovación Tecnológica Cinta Larga, en Mixquiahuala, Hidalgo (20° 13´ 52” N, 99° 12´ 47” O, 2100 msnm) se establecieron un híbrido comercial (Aspros HC8) y la variedad nativa de polinización libre “Hidalgo”, que se sembraron en 20 surcos de 50 m de largo, a 80 cm entre surcos y 25 cm entre plantas, para una densidad de 85 000 plantas ha^-1. En el Campo Experimental del Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo (19° 28’ 26” N y 98° 53’ 18” O, 2250 msnm) en Texcoco, Edo. de México, se valoró la incidencia de la enfermedad en seis variedades mejoradas de polinización libre, sembradas cada una en 12 surcos de 100 m de largo, 80 cm entre surcos y 22 cm entre plantas. En el Campo Experimental de la Universidad Autónoma del Estado de México, la incidencia se evaluó en la cosecha. En las tres localidades, los cultivos se llevaron siguiendo un esquema convencional de producción agrícola y no se realizó control de insectos ni de malezas.

Evaluación de incidencia y daño. Para la variable incidencia en el germoplasma en la localidad de la UAEM, aproximadamente un mes antes de cosecha, se colectaron las mazorcas con síntomas de la enfermedad. En el lote experimental localizado en Mixquiahuala, Hidalgo, se contabilizaron 600 plantas en quince surcos del híbrido comercial Aspros HC8 y de la misma manera con la variedad nativa de polinización libre “Hidalgo”, en los que se contabilizaron 600 plantas incluyendo aquellas con presencia de síntomas de la enfermedad. En el Campus Montecillo, del Colegio de Postgraduados, en las cinco variedades mejoradas de polinización libre sembradas, se contabilizaron 400 plantas por variedad en estado cercano a madurez, revisándolas individualmente buscando síntomas característicos de proliferación de mazorcas para determinar la incidencia de la enfermedad. Entre estas plantas, las que presentaban síntomas de la enfermedad se aparearon con plantas sin síntomas inmediatamente anexas para posteriormente determinar el efecto en rendimiento de grano. Las plantas así apareadas se colectaron en pares para pesarlas, desgranarlas y registrar el porcentaje de humedad en grano fresco con un medidor de humedad Dicky John miniGAC plus^® y ajustando su humedad a 14%. El peso del grano de mazorcas producidas por las plantas con síntomas de la enfermedad y el de las plantas vecinas sanas fueron analizados usando un diseño de parcelas apareadas, comparando estadísticamente las medias de incidencia de la enfermedad y el de grano en pares de mazorcas transformadas realizando la prueba de normalidad Shapiro-Wilk de los datos con α=0.05 para la transformación arco seno de la incidencia (0.077) por lo que los residuos tienen una distribución normal con lo que se justifica su análisis. Las medias obtenidas se separaron mediante la prueba de Tukey al 5% de significancia con el paquete de análisis SAS versión 9.0.

Los 21 híbridos evaluados en la UAEM mostraron muy baja incidencia de la enfermedad con mal desarrollo de las mazorcas y grano, por lo que se eliminó el ensayo de esta localidad.

En la localidad de Mixquiahuala, el híbrido comercial y la variedad nativa “Hidalgo”, así como, las seis variedades de polinización libre evaluadas en Montecillo, Texcoco (Cuadro 1) analizadas en conjunto, mostraron que el germoplasma evaluado en Montecillo mostró menores incidencias que en los materiales evaluados en Mixquiahuala. Las diferencias en incidencia entre materiales sembrados en Mixquiahuala y Montecillo fueron significativas, especialmente entre las variedades de origen MO19 (Montecillo 2019) con 5.5, 5.2, 3.5, 1.0, 0.75 y 0.75% contra el híbrido Aspros HC8 y el criollo “Hidalgo”, con 17 y 13%, respectivamente. En el ensayo establecido y evaluado en el Campus Montecillo del Colegio de Postgraduados, el análisis de rendimiento de grano aplicando el análisis de parcelas apareadas, mostró una pérdida significativa en producción de grano por mazorca en todas las variedades, las cuales disminuyeron su rendimiento desde el 86% en MO19:15# Bco (Colpos) hasta el 20% en MO19: CP Hilda 2 Amar (Colpos).

Se presenta información preliminar de la presencia y efecto en rendimiento de plantas con síntomas de la enfermedad mano de chango en condiciones subtropicales (Mezquital, Hidalgo), y del Altiplano de México (Montecillos, Estado de México), pero debe determinarse su efecto en el rendimiento de grano en un mayor número de localidades, incluyendo condiciones de trópico húmedo, en donde, productores de maíz indican que han observado síntomas parecidos a los descritos. Esta información, la confirman los reportes de ^{Alcántara-Mendoza et al. (2010}) y ^{Costa et al. (2019)} en investigaciones realizadas en regiones tropicales de México y Brasil, respectivamente.

Se encontraron síntomas de “mano de chango” y pérdida de rendimiento de grano en el germoplasma de maíz evaluado, con mayor incidencia y pérdida de grano en el híbrido Aspros HC8 y el criollo “Hidalgo” en la localidad de Mixquiahuala, Hidalgo. Las plantas afectadas por la enfermedad disminuyen su producción de grano en forma significativa. Se deben continuar trabajos de investigación para determinar la etiología de la enfermedad y evaluar mayor cantidad de variantes en germoplasma de maíz, para identificar y seleccionar posibles fuentes de resistencia a la enfermedad.