Nota de investigación

 

Dibenzo-p-dioxinas policloradas y dibenzofuranos en peces de cuatro regiones diferentes de México

 

Polychlorinated dibenzo-p-dioxins and dibenzofurans in fish from four different regions of Mexico

 

Y Cañedo-López¹, JV Macías-Zamora²*

 

¹ Postgrado en Oceanografía Costera, Facultad de Ciencias Marinas/Instituto de Investigaciones Oceanológicas, Universidad Autónoma de Baja California, Apartado postal 453, Ensenada, CP 22800, Baja California, México.

² Instituto de Investigaciones Oceanológicas, Universidad Autónoma de Baja California, Apartado postal 453, Ensenada, CP 22800, Baja California, México. * E-mail: vmacias@uabc.mx.

 

Recibido noviembre de 2006;
Aceptado en abril de 2007

 

Resumen

Las dibenzo-p-dioxinas policloradas y los dibenzofuranos policlorados (PCDDs/Fs), conocidos comúnmente como dioxinas, han sido reconocidos como contaminantes ambientales ubicuos. De entre todos los congéneres, los 2,3,7,8-sustituidos, los compuestos más tóxicos, fueron medidos en tejido de peces (Caranx caninus, Caranx hippos y Chirostoma estor estor) de tres regiones marinas y una laguna dulceacuícola de México. Las muestras estuvieron disponibles a nivel comercial y se adquirieron entre septiembre y diciembre de 2005 en Ensenada (Océano Pacífico), El Barril (Golfo de California), Ciudad del Carmen (Golfo de México) y el Lago de Pátzcuaro (centro del país). Las muestras de peces fueron analizadas usando cromatografía de gases/espectrometría de masas de alta resolución. Las concentraciones medias del total de PCDDs/Fs variaron de 0.3 a 1.6 pg g^-1 de peso húmedo en el siguiente orden: Pátzcuaro > Ciudad del Carmen > El Barril > Ensenada. Se encontró un perfil de congéneres particular para cada región estudiada, pero los congéneres OCDD y OCDF fueron relativamente importantes en todos los sitios de muestreo. En base al peso húmedo, las concentraciones totales de PCDDs/Fs y sus equivalentes tóxicos, encontradas en este estudio, fueron más bajas o estuvieron en el mismo intervalo que las de otros sitios alrededor del mundo, pero en base al contenido de lípidos, los equivalentes tóxicos de los peces de Pátzcuaro fueron mayores que algunos sitios. La ingesta de dioxinas fue calculada considerando porciones de filete de 200 g usando nuestros resultados, y ninguno de los peces muestreados en este estudio alcanzó la ingesta diaria tolerable establecida por la Organización Mundial de la Salud. Hasta donde tenemos conocimiento, éste es el primer reporte sobre niveles de PCDDs/Fs en peces de México.

Palabras clave: dibenzo-p-dioxinas policloradas, dibenzofuranos policlorados, peces, Caranx caninus, Caranx hippos, Chirostoma estor estor, México.

 

Abstract

Polychlorinated dibenzo-p-dioxins and polychlorinated dibenzofurans (PCDDs/Fs), known commonly as dioxins, have been recognized as ubiquitous environmental contaminants. Among those, the 2,3,7,8-substituted congeners, the most toxic compounds, were measured in fish tissue (Caranx caninus, Caranx hippos and Chirostoma estor estor) from three marine regions and one freshwater lagoon in Mexico. Samples were commercially available and were acquired between September and December 2005 in Ensenada (Pacific Ocean), El Barril (Gulf of California), Carmen City (Gulf of Mexico) and Patzcuaro Lake (central Mexico). The fish samples were analyzed using gas chromatography/high resolution mass spectrometry. Mean concentrations of total PCDDs/Fs ranged from 0.3 to 1.6 pg g^-1 wet weight and were in the following order: Patzcuaro > Carmen City > El Barril > Ensenada. A particular congener profile was found for every studied region, but OCDD and OCDF were relatively important congeners at all the sites. On a wet weight basis, the total concentrations of PCDDs/Fs and their toxic equivalents (TEQs) found in this study were lower or in the same range as those for other sites around the world, but on a lipid weight basis, TEQs from the Patzcuaro samples were higher than some other sites. Dioxin intake was calculated considering fillet portions of 200 g using our results, and none of the fish sampled in this study reached the tolerable daily intake established by the World Health Organization. To our knowledge, this is the first report to document PCDD/F levels in fish from Mexico.

Key words: polychlorinated dibenzo-p-dioxins, polychlorinated dibenzofurans, fish, Caranx caninus, Caranx hippos, Chirostoma estor estor, Mexico.

 

Introducción

Las dibenzo-p-dioxinas policloradas (PCDDs) y los dibenzofuranos policlorados (PCDFs) son compuestos aromáticos  tricíclicos clorados. Se emiten al ambiente como derivados  indeseables de muchos procesos antropogénicos. Estos  contaminantes lipofílicos son muy persistentes, están ampliamente distribuidos en el medio ambiente y son potencialmente bioacumulables. Los seres humanos están expuestos a ellos por varias rutas: inhalación del aire, absorción dérmica y consumo de alimentos. La ruta principal es la ingesta alimenticia, la cual contribuye con más de 90% de la exposición diaria a estos compuestos (US EPA 1999). En vista de que las PCDDs y los PCDFs se encuentran en sistemas acuáticos y se acumulan en organismos que allí habitan, el consumo de pescado y mariscos de zonas contaminadas puede convertirse en una importante fuente de estos contaminantes, representando un riesgo para la salud en algunas regiones pesqueras.

Varios estudios realizados sobre las concentraciones de PCDDs/Fs en diferentes tipos de alimentos han mostrado que los pescados y mariscos contienen niveles altos de estos compuestos en comparación con otros grupos alimenticios (Kim et al. 2000, Kiviranta et al. 2001, Tsutsumi et al. 2001). En México existe poca información sobre las dioxinas. Jiménez et al. (2005) publicaron un trabajo sobre contaminantes organoclorados (incluyendo PCDDs/Fs), metales pesados y metaloides en aves de Baja California. Sin embargo, no existen estudios sobre estos contaminantes, ni en matrices ambientales como el aire, suelo o sedimento, ni en alimentos.

El objetivo de este estudio fue comparar los niveles de PCDDs/Fs en tejidos de pescados de cuatro regiones diferentes de México: tres corresponden a regiones marinas y una ellas a una laguna de agua dulce. Dado que no hay una especie en común entre las tres regiones marinas, se seleccionó al jurel toro (Caranx caninus Günther 1867) para el Océano Pacífico y el Golfo de California, y al jurel vaca (Caranx hippos Linneo 1766) para el Golfo de México, ya que constituyen una de las principales pesquerías en tales regiones. Para el Lago de Pátzcuaro, localizado en la parte central de México, se seleccionó al pescado blanco (Chirostoma estor estor Jordan 1879) por ser una especie endémica de gran importancia en la región. Tanto las especies marinas como la dulceacuícola utilizadas en este estudio son carnívoras y pertenecen al mismo nivel trófico (consumidores secundarios).

 

Material y métodos

Las muestras de pescados estuvieron disponibles comercialmente y fueron adquiridas entre septiembre y diciembre de 2005 en los mercados locales de Ensenada, El Barril, Ciudad del Carmen y Pátzcuaro (fig. 1). La ciudad de Ensenada se localiza aproximadamente 100 km al sur de la frontera con los Estados Unidos, sobre la costa del Pacífico. Recibe aguas residuales de su municipio, así como depósitos atmósfericos de algunas industrias (cemento, agroquímica, electrónica, entre otras). En El Barril, un pueblo muy pequeño en la costa oeste de la región central del Golfo de California, la pesca es la única actividad local y no hay ningún tipo de industria. Ciudad del Carmen se localiza en el sudeste del Golfo de México, donde la producción y refinación del petróleo es la actividad económica principal, seguida por la pesca. El Lago de Pátzcuaro se localiza en la parte centro-occidental de México. Cubre un área de aproximadamente 90 km² y tiene una profundidad media de 5-8 m, con máximos de hasta 15 m. Debido al vertido de aguas residuales, esta laguna de agua dulce presenta un estado avanzado de eutroficación. La mayoría de las industrias cercanas se encuentran en Morelia, donde la fundición y la minería son actividades importantes, junto con la agricultura.

Se analizaron 10 organismos seleccionados al azar de cada región. Los especímenes enteros se transportaron al laboratorio en un recipiente con hielo, donde fueron identificados a nivel de especie, registrando la longitud y el peso de cada uno, así como el sexo y grado de madurez sexual.

Las muestras se prepararon como filetes sin piel de los cuales se quitaron escamas y huesos. Cada muestra fue enjuagada con agua purificada para eliminar partículas ajenas, envuelta en papel aluminio limpio y almacenada a -20°C hasta su posterior análisis.

Se analizaron las concentraciones de 17 congéneres 2,3,7,8-sustituidos de PCDDs y PCDFs siguiendo el método 1613 de la Agencia de Protección Ambiental de EUA (US EPA 1994). Se homogeneizaron porciones de ~25 g de peso húmedo de filetes con piel con sulfato de sodio anhidro, para después ser sometidas a extracción por Soxhlet con diclorometano y hexano (1:1) durante 16 h. El extracto se concentró con rotoevaporación a 40°C, y se utilizó una alícuota para la determinación del contenido de grasa por gravimetría. Se adicionaron cantidades conocidas de PCDDs y PCDFs marcados con ¹³C (Wellington Labs, Guelph, Ontario, Canadá) como estándares antes de la extracción. El proceso de purificación incluyó el uso de columnas cromatográficas de vidrio con capas de gel de sílice (activado, ácido y básico), alúmina y carbón. Los extractos concentrados se analizaron usando un sistema de cromatografía de gases Agilent 5890 acoplado a un espectrómetro de masas JEOL (modelo JMS-700D). El cromatógrafo de gases estaba equipado con una columna capilar DB-5ms de 0.32 mm d.i., 0.25 μm de espesor de película y 60 m de largo (Agilent Technologies). La programación de la temperatura del horno fue la siguiente: temperatura inicial de 190°C durante 1 min, 190-220°C a 5°C min^-1 durante 15 min, 220-290°C a 7°C min^-1 durante 7 min, y 290-300°C a 10°C min^-1 durante 8.3 min. Las temperaturas del inyector, la línea de transferencia y la fuente de iones se mantuvieron a 290°C. El espectrómetro de masas se operó en modo de impacto electrónico (EI) a 38 eV, y la corriente de iones fue de 600 u,A. Los congéneres de PCDDs/Fs fueron determinados por monitoreo selectivo de iones (SIM) de los dos iones más intensos del grupo de iones moleculares a una resolución R > 10,000 (10% de valle). Las concentraciones calculadas se consideraron menores que el límite de detección si la razón de isótopos observada no estaba dentro de ±20% de la razón teórica o si el área del pico no era mayor que el umbral especificado (tres veces el ruido). El límite de detección del método de los congéneres individuales de PCDDs y PCDFs varió de 0.02 a 1.05 pg g^-1 en base al peso húmedo y mostró un promedio de 0.09 pg g^-1.

De cada lote de muestras de tejido de pescado se extrajo y analizó un blanco de procedimiento, una muestra de precisión y recuperación continua y una muestra de material de referencia certificado (WMF-01, Wellington Labs). Las recuperaciones de los estándares internos marcados con ¹³C variaron de 65% a 111%. Las concentraciones presentadas no han sido corregidas por tales recuperaciones. Las concentraciones del material de referencia estuvieron dentro de los valores certificados (tabla 1).

Los análisis estadísticos se realizaron con el programa Statistica versión 7.0 (StatSoft, Inc.). Puesto que las variables mostraron una distribución no normal, se usó estadística no paramétrica. Se llevaron a cabo pruebas de correlación de Spearman (r_s) para determinar las posibles relaciones entre las concentraciones de PCDDs/Fs y ciertas características físicas y biológicas como peso, longitud, sexo e índice gonádico. Se aplicó la prueba de Kruskal-Wallis para determinar las diferencias en la concentración de SPCDDs/Fs entre los sitios de muestreo.

 

Resultados

Los peces marinos presentaron mayores niveles de contenido de grasa que la especie de agua dulce. Los valores más altos de peso, longitud y contenido de grasa se registraron para los peces de El Barril, mientras que los especímenes de Ensenada y Ciudad del Carmen fueron similares en cuanto a estas características (tabla 2). El grado de madurez sexual así como el índice gonádico fueron altamente variables entre individuos, aun entre especímenes del mismo sitio (datos no mostrados).

Las concentraciones de los congéneres individuales variaron desde no detectados (n.d.) hasta 1.87 pg g^-1 en base al peso húmedo (p.h.) y desde n.d. hasta 244.3 pg g^-1 en base al peso lipídico (p.l.) en los cuatro sitios de muestreo. Las concentraciones totales de PCDDs/Fs variaron de n.d. a 5.23 pg g^-1 p.h. y de n.d a 929.4 pg g^-1 p.l. Los peces de las regiones marinas mostraron un contenido mayor de dioxinas que de furanos, mientras que en el pescado blanco de Pátzcuaro se observó lo contrario. Las concentraciones medias (calculadas considerando todas las concentraciones no detectadas iguales a cero) de SPCDDs/Fs en base al peso húmedo presentaron el siguiente orden: Pátzcuaro > Ciudad del Carmen > El Barril > Ensenada. Los equivalentes tóxicos (TEQs), un esquema reconocido a nivel internacional para ponderar cada congénere según su toxicidad en relación con el congénere más tóxico (2,3,7,8-TCDD), fueron calculados usando los factores de equivalencia tóxica de la Organización Mundial de la Salud (WHO-TEQs) (Van der Berg et al. 1998). Los equivalentes tóxicos totales (ΣTEQs), una medida de la toxicidad total en relación con el 2,3,7,8-TCDD, fueron mayores en los peces de Pátzcuaro y Ciudad del Carmen (promedio de 0.3 pg g^-1 p.h. en ambos casos) y menores en los especímenes de El Barril y Ensenada (promedio de 0.11 y 0.04 pg g^-1 p.h., respectivamente) (tabla 3). No se encontraron correlaciones significativas entre peso, longitud, sexo e índice gonádico y las concentraciones de PCDDs/Fs.

De acuerdo con la prueba de Kruskal-Wallis (P < 0.05), las concentraciones de ΣPCDDs/Fs en los peces de Ensenada fueron significativamente diferentes a las de los peces de Ciudad del Carmen y Pátzcuaro. Las concentraciones de El Barril, Ciudad del Carmen y Pátzcuaro no mostraron diferencias significativas (fig. 2). Se obtuvieron resultados similares usando TEQs en base al peso húmedo (datos no mostrados).

Para los sitios de muestreo de este estudio, las correlaciones de Spearman entre PCDDs/Fs y el contenido de lípidos fueron estadísticamente significativas (P < 0.05): r_s = 0.72, 0.64 y 0.66 para Ensenada, Ciudad del Carmen y Pátzcuaro, respectivamente. El Barril mostró una correlación no significativa (P < 0.05, r_s= 0.32), lo que sugiere que otros factores, incluyendo (pero no limitado a) el medio de exposición, la tasa de ingestión, la capacidad metabólica y la estrategia de alimentación, pueden ser importantes en la determinación de las concentraciones de PCDDs/Fs.

Cada región mostró un perfil de congéneres particular. En los peces de Ciudad del Carmen, el congénere más importante fue 1,2,3,7,8-PeCDD, mientras que en los peces de Pátzcuaro, 2,3,7,8-TCDF fue el más abundante. La OCDD y OCDF fueron los congéneres más importantes en todos los sitios de muestreo (fig. 3).

La contribución de los congéneres a los TEQs fue diferente en cada región (fig. 4). En los peces de Ensenada, el congénere más tóxico, 2,3,7,8-TCDD, contribuyó 62%. En El Barril, los dos congéneres que más aportaron a los TEQs fueron 1,2,3,7,8-PeCDD (36%) y 2,3,7,8-TCDD (30%), mientras que en Ciudad del Carmen, el 1,2,3,7,8-PeCDD fue el que más contribuyó (54%). En el pescado blanco de Pátzcuaro, además del 2,3,7,8-TCDD (30%), algunos congéneres del furano (2,3,7,8-TCDF, 26%, y 2,3,4,7,8-PeCDF, 26%) contribuyeron de forma importante a los TEQs.

Discusión

En la literatura sobre PCDDs/Fs en el tejido de organismos, las concentraciones se expresan con base en el peso húmedo o en el peso lipídico. Algunos autores (e.g., Gómara et al. 2005) presentan las concentraciones de PCDDs/Fs en base al peso húmedo para evitar las variaciones estacionales del contenido de grasa en peces, el cual puede oscilar considerablemente durante un año debido a los diferentes estados de maduración. Por otro lado, Wu et al. (2001) argumentaron que las comparaciones válidas entre diversas especies de peces sólo son posibles si se normalizan las concentraciones con el contenido de lípidos. No obstante, las concentraciones de contaminantes y de lípidos no siempre se correlacionan (Gutiérrez-Galindo et al. 1988, Amado et al. 2006). En el presente estudio las concentraciones de PCDDs/Fs en los peces de Ensenada, Ciudad del Carmen y Pátzcuaro se correlacionaron con el contenido de lípidos, pero no sucedió así con las concentraciones en los especímenes de El Barril. Para poder realizar comparaciones con un mayor número de trabajos, presentamos las concentraciones en base tanto al peso húmedo como al peso lipídico.

En este trabajo no se encontraron correlaciones entre las características biométricas, el sexo y la madurez sexual y las concentraciones de PCDDs/Fs. Estudios previos sobre otros compuestos organoclorados en peces han mostrado que las concentraciones residuales varían notablemente con la edad (y por tanto con la talla y el peso), generalmente bioacumulándose durante la vida (Antunes et al. 2001, Jacobs et al. 2002, Vives et al. 2005); sin embargo, Gutiérrez-Galindo et al. (1988) no encontraron esta correlación. Aunque se han documentado variaciones de los pesticidas organoclorados y los bifenilos policlorados (PCBs) en relación con el ciclo reproductivo de algunos organismos (Gutiérrez-Galindo et al. 1984, Hummel et al. 1989, Femeira y Vale 2001), esta relación no ha sido establecida para PCDDs/Fs.

En la literatura hay poca información sobre las concentraciones de PCDDs/Fs en peces individuales, ya que la mayor parte de aquella se refiere a mezclas de varios individuos o inclusive especies (Kumar et al. 2001, Llobet et al. 2003). Las concentraciones totales de PCDDs/Fs y TEQs obtenidas en este estudio, expresadas en base al peso húmedo, estuvieron por debajo o en el mismo intervalo que las encontradas para peces de otras partes del mundo, como Escocia (Jacobs et al. 2002), España (Bordajandi et al. 2003), Finlandia (Vartiainen et al. 1995), China (Zhang y Jiang 2005) y el Mar Báltico (Shelepchikov et al. 2003, Piskorska-Pliszczynska et al. 2004, Roots et al. 2004), uno de los mares más contaminados a nivel mundial (HELCOM 1996). Por otro lado, en base al peso lípidico (30-93 pg TEQ g^-1 p.l.) los TEQs para los especímenes de Pátzcuaro son altos en comparación con los valores registrados para el salmón del Atlántico (4.53-11.45 pg TEQ g^-1 p.l.) (Jacobs et al. 2002) y para la lisa godeya, la alosa manchada y el lenguado (12, 22 y 18 pg TEQ g^-1 p.l.) de Corea del Sur (Im et al. 2004), pero menores o en el mismo intervalo que los valores para la carpa común (40-395 pg TEQ g^-1 p.l.) y la carpa cabezona (56-165 pg TEQ g^-1 p.l.) de un lago muy contaminado en China (Wu et al. 2001). No obstante, a pesar de que los peces de Pátzcuaro muestran concentraciones tan altas como las de sitios contaminados, debido a su bajo contenido de grasa, estas concentraciones en base al peso húmedo son consideradas de bajo riesgo en cuanto a sus posibles efectos en los organismos. Los peces de Pátzcuaro presentaron concentraciones de 0.06 a 0.5 pg TEQ g^-1, pero la US EPA (1993) estableció 50 pg TEQ g^-1 como la concentración más alta que improbablemente cause efectos significativos en peces.

A pesar de que en México no se han desarrollado determinaciones de PCDDs/Fs en matrices ambientales, en 2002 el Instituto Nacional de Ecología (la agencia ambiental mexicana) elaboró el primer inventario de liberación de PCDDs/Fs considerando "estadísticas de actividad" que describen la escala de un determinado proceso o actividad por año, y aplicando los factores de emisión utilizados por la US EPA para cada actividad o proceso (Gutiérrez et al. 2002). Según este inventario, en 2000, el estado de Michoacán, donde se localiza el Lago de Pátzcuaro, contribuyó con 6.6% de la liberación total de estos organoclorados, mientras que Campeche y Tabasco, los estados en las inmediaciones de Ciudad del Carmen, contribuyeron 1.8% y 1.4%, respectivamente, y Sonora, Baja California y Baja California Sur, los estados en el noroeste de México donde se localizan El Barril y Ensenada, contribuyeron 1.8%, 0.9% y 0.4%, respectivamente. Las diferencias en el contenido de dioxinas en el tejido de peces de las diferentes regiones (prueba de Kruskal-Wallis, P < 0.05, fig. 2) pueden ser resultado de este patrón de liberación, aunque también es importante reconocer que el transporte atmosférico puede introducir estos compuestos en áreas que no tienen fuentes locales evidentes (Czuczwa y Hites 1984). Se requiren de más estudios y determinaciones analíticas confiables en otras matrices ambientales y biológicas de México.

Las distribuciones de las concentraciones relativas de PCDDs/Fs y los perfiles de los isómeros pueden ser explicados por el nivel trófico, así como por la duración, el grado de exposición y el potencial metabólico. En este estudio se encontró un perfil de congéneres particular para cada región, pero los congéneres OCDD y OCDF fueron relativamente importantes en todos los sitios estudiados.

La contribución potencial a la dieta humana de PCDDs y PCDFs por el pescado puede variar de acuerdo con factores tales como la frecuencia de consumo, el tamaño de la porción, la forma de cocinar y la edad del consumidor. Para estimar el posible riesgo a la salud humana por el consumo de peces mexicanos (jurel y pescado blanco), consideramos la ingesta diaria tolerable (IDT) de 1-4 pg TEQ kg^-1 de peso corporal establecida por la Organización Mundial de la Salud en 1998 (Van der Berg et al. 1998). Usando el límite superior del intervalo, esto corresponde a 240 pg día^-1 para un inidividuo de 60 kg. Considerando una porción de filete de 200 g, ningún pescado muestreado en este estudio alcanzó esta dosis. Incluso los especímenes de Pátzcuaro, que presentaron TEQs relativamente altos, no excedieron la IDT ya que el contenido de grasa del pescado blanco es muy bajo (0.21-1.1%).

Hasta donde tenemos conocimiento, éste es el primer trabajo que documenta los niveles de PCDDs/Fs en peces de México.

 

Agradecimientos

Este trabajo recibió apoyo financiero del CONACYT (contrato 43097) y de la UABC. Se agradece a CENAM el uso de su equipo y a A Ramírez-Valdez su ayuda en la clasificación de los peces.

Traducido al español por Christine Harris.

 

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