Artículos

 

Remoción de nutrientes con dos especies de mangle (Rhizophora mangle y Laguncularia racemosa) en estanques experimentales de cultivo de camarón (Litopenaeus vannamei)

 

Nutrient removal using two species of mangrove (Rhizophora mangle and Laguncularia racemosa) in experimental shrimp (Litopenaeus vannamei) culture ponds

 

L Moroyoqui-Rojo^{1, 2}, FJ Flores-Verdugo², G Hernández-Carmona¹*, M Casas-Valdez¹, R Cervantes-Duarte¹, EH Nava-Sánchez¹

 

¹ Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, CICIMAR-IPN, Av. Instituto Politécnico 9 Nacional s/n, Col. Playa Palo de Santa Rita, Apartado postal 592, CP 23096, La Paz, BCS, México. * Corresponding author. E-mail: gcarmona2007@gmail.com; gcarmona@ipn.mx

² Laboratorio de Ecosistemas Costeros, Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México, Unidad Académica Mazatlán, Av. Joel Montes Camarena s/n, Col. Playa Sur, Apartado postal 811, CP 82000, Mazatlán, Sinaloa, México.

 

Received April 2011,
received in revised from October 2011,
accepted November 2011.

 

RESUMEN

Se evaluó la capacidad de remoción de nutrientes de dos especies de mangle (Rhizophora mangle y Laguncularia racemosa) en estanques de cultivo con camarón (Litopenaeus vannamei). Los estanques se sembraron con R. mangle, con L. racemosa y sin plántulas (control). Cada estanque contenía 20 plataformas flotantes con 720 plántulas. El agua se bombeó del estuario hacia los estanques. Se analizó la cantidad de nutrientes (NO₃^-, NO₂^-, NH₄+ y PO₄^-3) de los efluentes durante el recambio de agua, cada 10 días. Los resultados mostraron que L. racemosa removió 83.4% del nitrógeno inorgánico disuelto (NID) y 45% de PO₄, y R. mangle removió 79% del NID y 40% de PO₄. En el estanque control el NID fue 30% y el PO₄ fue 23%. La concentración de nutrientes en el agua de entrada fue de 7269 g de N y 3095 g de P. En los estanques con mangle los nutrientes disminuyeron a 1018-1071 g de N y 609-724 g de P. En el estanque control la concentración de nutrientes en el agua de salida alcanzó hasta 5564 g de N y 1583 g de P. Los mangles acumularon nutrientes en sus tejidos, entre 18,014 y 16,711g de N y entre 5976 y 5832 g de P. La volatilización de amonio y la adsorción por los sedimentos de fósforo variaron de 17,298 a 18,570 g de N y de 6249 a 6268 g de P, respectivamente. En el estanque control éstas fueron 30,022 g de N y 10,922 g de P. La longitud final de L. racemosa fue de 48 cm y 54 cm de raíz y de R. mangle, 38 cm y 46 cm de raíz. La supervivencia del camarón fue de 70%, y los individuos alcanzaron un peso de 10.4 g y una longitud de 12.2 cm. Se concluye que el porcentaje de remoción fue mayor en los estanques con plántulas de mangle que sin plántulas, lo que mejoró la calidad del agua y redujo los nutrientes en el efluente.

Palabras clave: mangle, nutrientes, calidad de agua, hidroponía, efluentes de acuacultura.

 

ABSTRACT

The nutrient removal capacity of two species of mangrove (Rhizophora mangle and Laguncularia racemosa) was assessed in shrimp (Litopenaeus vannamei) culture ponds. One pond contained R. mangle seedlings and another L. racemosa seedlings, while a third (control pond) was left without seedlings. Treatment ponds contained 20 floating platforms with 720 mangrove seedlings. Water was pumped from the estuary into the ponds. Nutrient (NO₃^-, NO₂^-, NH₄+, and PO₄^-3) concentrations from the pond effluents were analyzed during the water exchange every 10 days. The results showed that L. racemosa removed 83.4% of dissolved inorganic nitrogen (DIN) and 45% of PO₄ and R. mangle removed 79% of DIN and 40% of PO₄, while 30% of DIN and 23% of PO₄ was removed in the control pond. The flux of nutrients from the influent water to the ponds was 7269 g of N and 3095 g of P. In the ponds with mangroves, the nutrients were reduced to 1018-1071 g of N and 609-724 g of P. In the control pond, the effluent water nutrient concentrations were 5564 g of N and 1583 g of P. The nutrients accumulated in the mangrove tissue were 18,014-16,711 g of N and 5976-5832 g of P. Volatilization of ammonium and adsorption of phosphorus by sediments were 17,298-18,570 g of N and 6249-6268 g of P, and in the control pond, 30,022 g of N and 10,922 g of P, respectively. The final length for L. racemosa was 48 cm and the root length was 54 cm. For R. mangle, the final length was 38 cm and the root length was 46 cm. Shrimp survival was 70%, with individuals reaching 10.4 g in weight and 12.2 cm in length. We concluded that the nutrient removal percentage in ponds with mangrove seedlings was higher than in the pond without seedlings, improving water quality and reducing nutrients in the effluent.

Key words: mangrove, nutrients, water quality, hydroponic, aquaculture effluent.

 

Introducción

El cultivo de camarón contribuye con aproximadamente 43% (2.6 millones de toneladas) de la producción anual de camarón a nivel mundial (~6 millones de toneladas) y representa la actividad acuacultural más importante en México. (CONAPESCA 2007, FAO 2009). Uno de los obstáculos para el desarrollo de la acuicultura del camarón es el impacto que ésta tiene en el medio ambiente por los efluentes, que son una fuente de eutrofización (Primavera 2006). La principal inquietud es el aumento de nutrientes (nitrógeno y fósforo) que pueden causar la eutrofización. Del total del nitrógeno introducido en los estanques para alimentar a los camarones, el 46.7% se convierte en biomasa y el 53.3% es liberado al medio ambiente. En el caso del fósforo, el 20.4% se recupera como biomasa y el 79.6% se descarga en el mar (Páez-Osuna 2001). Los procesos biológicos tales como biofiltros sumergidos, filtros percoladores, contactores biológicos rotativos y reactores de lecho fluidizado se emplean para la oxidación de materia orgánica o la desnitrificación. Estos métodos de tratamiento tienen las desventajas de producir lodos, que requieren más energía y un mantenimiento frecuente. Los humedales de agua dulce son una tecnología viable para el tratamiento de aguas residuales procedentes de la acuicultura y la regularización de la calidad del agua a través de procesos biológicos (Van Rijn 1996). Sin embargo, poco se sabe acerca de los sistemas de agua de mar. Los manglares tienen adaptaciones especiales para ambientes estresantes y una gran demanda de nutrientes debido a un rápido crecimiento, una alta productividad primaria, un acelerado metabolismo y una alta tasa de retorno (Ye et al. 2001).

El objetivo de este estudio fue determinar la capacidad de eliminación de nutrientes de dos especies de mangle (Rhizophora mangle y Laguncularia racemosa) para mejorar la calidad del agua en estanques de cultivo de camarón (Litopenaeus vannamei), en términos de los nutrientes residuales que podrían ser descargados al estuario.

 

Materiales y métodos

Se recolectaron propágulos de mangle rojo (R. mangle) y mangle blanco (L. racemosa) en el estero de Urías, Mazatlán (Sinaloa, México) (23°13'-23°11' N y 106°23'-106°21' W). Se colocaron 800 hipocótilos de mangle rojo en baldes con agua durante 12 meses para permitir el crecimiento del sistema radicular. Se sembraron 800 semillas de mangle blanco en bandejas de poliuretano (68 x 34 cm) para su germinación, utilizando como sustrato dolomita (30%) y vermiculita (70%). Las bandejas se colocaron en tanques de 600 L de agua durante 12 meses. Se construyeron tres estanques experimentales de 10 x 10 m (100 m², con una profundidad promedio de 1 m), utilizando una excavadora mecánica, en una llanura de inundación estacional localizada a 50 m del estero de Urías. Los estanques simulaban una granja semiintensiva de camarón. El agua se bombeaba a través de una manguera de 2 pulgadas y se enviaba hacia los estanques a través de una manguera de 1.5 pulgadas. El agua que se bombeaba hacia los estanques pasaba por un filtro para detener a los organismos (larvas de peces, crustáceos, etc.) que pudieran competir con los camarones de los estanques. Las compuertas se construyeron con tubos de PVC de 4 pulgadas de diámetro en la válvula, donde se drenaba el agua residual al momento del intercambio de agua. Se construyeron 41 plataformas cuadradas de madera donde se colocaron unas bandejas de poliuretano (68 x 34 cm) de 7 cm de espesor. Un estanque contenía semillas de R. mangle, un segundo plántulas de L. racemosa y el tercero se dejó sin mangles (estanque control). Las plataformas flotantes fueron colocadas en la superficie del agua, en la periferia del estanque. Cada lado del estanque contenía cinco plataformas, 20 por estanque, con 36 plantas por plataforma, de modo que cada estanque contenía un total de 720 plántulas de mangle. La edad de las dos especies de mangle era de un año al inicio del experimento. La longitud de las plántulas y del sistema radicular se midió de noviembre de 2007 a diciembre de 2008.

Un total de 3600 postlarvas (PL) de camarón blanco (L. vannamei) (PL-17, 0.002 g de peso promedio) fueron aclimatadas a una salinidad de 24 a 26. Cada estanque se llenó a una densidad de 10 PL m². Durante el cultivo, los camarones se alimentaron tres veces al día (08:00, 14:00 y 20:00) con un alimento comercial (Camaronina 35) compuesto de 8% de lípidos y 35% de proteínas. Durante las dos primeras semanas se les suministró comida molida esparcida por todo el estanque. La tercera semana se cambió la comida a molido grueso. A partir de la cuarta semana, se suministró la comida en forma peletizada. Una parte del alimento se esparció en el estanque y el resto se colocó en bandejas de comida. Para cada estanque, se utilizaron tres bandejas de alimento circulares (90 cm de diámetro) con malla mosquitera de plástico. Una semana antes de la siembra, cada estanque se fertilizó con 700 mL de un fertilizante líquido (Fertisol, 20% de nitrógeno y 8% de fósforo). Durante el ciclo de cultivo, se adicionó más fertilizante cuando la transparencia del agua se incrementó (> 40 cm de profundidad Secchi), ya que sugería una disminución de la productividad primaria. El primer intercambio de agua se realizó 10 días después de haber introducido los camarones. El intercambio de agua se llevó a cabo durante 24 h a una velocidad de 1.2 L s^-1, descargando 4320 L de agua. Los estanques se rellenaron con un flujo de 2 L s^-1 durante una hora, hasta alcanzar 7200 L de agua nueva. Este procedimiento se repitió cada 10 días durante el ciclo de cultivo. La población de camarones se muestreó mediante una red de pesca para determinar el número, la longitud y el peso de los camarones. El peso promedio del camarón se determinó al momento de la siembra y durante la cosecha. Se tomó una submuestra de 60 camarones de cada estanque cada 10 días. Se midió el peso total del cuerpo y la longitud de los camarones. La tasa de conversión alimenticia (peso seco del total de alimento añadido/peso húmedo total de camarón producido) fue de 0.8-1.05. En total se suministraron 43.2 kg de alimento balanceado por estanque en todo el ciclo de cultivo. La duración del estudio fue de 101 días (septiembre-diciembre de 2008).

La temperatura del agua se registró en la mañana (08:00) y en la tarde (16:00) con un termómetro de mercurio. La salinidad se midió diariamente (10:00) con un refractómetro Atago. La concentración de oxígeno se midió tres veces al día (08:00, 16:00 y 03:00) con un oxímetro (YSI-DO). Se recolectaron muestras de agua de los efluentes de los estanques en la válvula de salida a medida que se llenaban con agua del estero de Urías (agua de recambio de los estanques). Al mismo tiempo, se tomaron muestras de agua del estero de Urías, a 20 cm por debajo del nivel de agua. El programa de muestreo se realizó cada 10 días tomando muestras en un periodo de 24 h, a las 00:00, 08:00, 16:00 y 24:00. Todas las muestras se almacenaron en botellas de plástico de 500 mL y se transportaron al laboratorio. Las muestras se filtraron (Whatmann GF/F) para determinar los nutrientes disueltos (nitrato, NO₃^-; nitrito, NO₂^-; y ortofosfato, PO₄^-3). El amonio (NH₄+) se analizó usando 10 mL de agua sin filtrar dentro de las primeras 24 h. El análisis se llevó a cabo de acuerdo con los métodos descritos por Strickland y Parsons (1972). Todos los análisis se realizaron por triplicado. Las tres formas orgánicas nitrogenadas (NO₃^-, NO₂^-, y NH₄⁺) se combinaron para determinar el nitrógeno inorgánico disuelto (NID) y el ortofosfato.

Para calcular la eficiencia en la remoción de nutrientes, se calculó la concentración promedio de entrada y salida de nutrientes, de acuerdo con la ecuación descrita por la IWA (2000) y Kadlec y Knight (1996). Se determinó la concentración de nitrito (método de diazonización), nitrato (reducción de cadmio, seguida por diazonización), fosfato (procedimiento de azul de fosfomolibdeno) y amonio por la técnica de fenato (Solórzano 1969). Las muestras se leyeron en un espectrofotómetro Thermo Spectronic GENESYS 2. Se estimaron los flujos de nutrientes en el humedal artificial para un ciclo de producción, que incluyó la alimentación de los camarones, la fertilización, la siembra de camarón, los mangles, la cosecha de camarón, el recambio de agua, el llenado y el drenaje. El nitrógeno y el fósforo fueron analizados siguiendo los métodos descritos por Páez-Osuna et al. (1991, 1993). Los nutrientes en los tejidos de la raíz y el follaje de las plántulas se determinaron mediante la digestión ácida de Kjeldahl (Page 1982). Los análisis de sedimentos con nitrógeno reactivo se realizaron con el método de Stumm y Morgan (1981) y el método espectrofotométrico de azul de molibdeno (Strickland and Parsons 1972). Se comparó la calidad del agua del afluente y efluente de los estanques. Se calcularon los valores promedio del peso corporal inicial y final, el crecimiento, la supervivencia, la tasa de conversión alimenticia y la producción de L. vannamei (Páez-Osuna et al. 1997, Casillas-Hernández et al. 2007).

Debido a limitaciones económicas, no fue posible la construcción de réplicas de los estanques. En consecuencia, las muestras obtenidas durante el experimento no pudieron ser analizadas estadísticamente mediante un análisis de varianza para evaluar las diferencias entre los tratamientos. En su lugar, se presentan los datos promedio (± una desviación estándar) y la evidencia obtenida para demostrar los cambios en los nutrientes durante el experimento.

 

RESULTADOS

Las concentraciones promedio de los nutrientes fueron menores en los estanques con mangles que en el estanque control. Se obtuvieron valores similares cuando se comparó entre los estanques con plántulas de mangle (fig. 1). El porcentaje promedio de remoción de NID fue mayor en los estanques con plántulas de L. racemosa (83%) y R. mangle (79%) que en el estanque control (30%) durante el ciclo de cultivo de camarón. Se encontraron ligeras diferencias en cada uno de los estanques con plántulas a lo largo de los meses de muestreo (fig. 2). El porcentaje promedio de remoción de ortofosfato en los estanques con plántulas de L. racemosa (45%) y R. mangle (40%) también fueron más altos que en el estanque sin plántulas (23%). En los tres estanques, el promedio fue diferente durante el periodo de muestreo (fig. 3).

 

 

Los flujos de nutrientes de la entrada de agua a los estanques fueron 7269 g de N y 3095 g de P. La entrada de estos nutrientes a través del alimento de camarón fue de 28,252 g de N y 9452 g de P. En la salida de agua, en el estanque con L. racemosa, estas concentraciones fueron de 1018 g de N y 609 g de P. En el estanque con R. mangle fueron de 1071 g de N y 724 g de P. En el estanque control, la acumulación de nutrientes fue de 5564 g de N y 1583 g de P. Los nutrientes acumulados en el tejido de L. racemosa fueron de 18,014 g de N y 5976 g de P. La acumulación en el tejido de R. mangle fue de 16,711 g de N y 5832 g de P. La volatilización de amonio (17,298 g de N) y la absorción de fósforo por sedimentos (6249 g P) en el estanque con L. racemosa constituyó una salida importante. En el estanque con R. mangle estas cantidades fueron de 18,570 g de N y 6268 g de P, y en el estanque control los valores fueron más altos (30,022 g de N y 10,922 g de P) (tabla 1).

Durante el ciclo de cultivo de camarón, la longitud de L. racemosa aumentó de 37.7 a 48.2 cm, y la de la raíz, de 39.5 a 53.8 cm. Para el mangle rojo el aumento de la longitud fue de 28.1 a 36.6 cm y el de la raíz fue de 33 a 46 cm. La longitud promedio final y la longitud de la raíz de L. racemosa fueron mayores que en R. mangle. Al final del ciclo de cultivo, la longitud promedio de los camarones fue similar entre los tres estanques de cultivo, incrementándose de 2.1 a 12.2 cm. El peso de los camarones también fue similar entre los estanques, incrementándose de 0.08 a 10.4 g al final del experimento. La tasa de supervivencia de los camarones fue similar entre el estanque con L. racemosa (76%), el estanque con R. mangle (70%) y el estanque control (70%) (promedio = 73%, tabla 2).

La salinidad fue similar entre el estero de Urías (33.3-33.8), el estanque control (32.4-33.2) y los dos estanques experimentales de tratamiento con L. racemosa y R. mangle (32.1-32.8), y mostró pequeñas variaciones en el experimento (tabla 3). La temperatura promedio del agua disminuyó gradualmente durante el ciclo de cultivo en el estero y en los tres estanques de cultivo de camarón. En septiembre, la temperatura en el estero (32.7 °C) y en los tres estanques experimentales (31.1 °C) fue mayor que la temperatura en otros meses (tabla 3). Las concentraciones promedio de oxígeno disuelto en los tres estanques experimentales mostraron variaciones a lo largo del ciclo de cultivo. La máxima concentración de oxígeno se produjo a las 16:00, mientras que la mínima fue a las 03:00. La máxima concentración de oxígeno disuelto fue similar entre los tres estanques experimentales (6.4 a 6.9 mg L^-1). La mínima concentración de oxígeno disuelto fue mayor en el estanque control (3.3 a 3.4 mg L^-1) que en los estanques con L. racemosa (1.9-2.1 mg L^-1) y R. mangle (1.9 mg L^-1), pero fue similar entre los estanques con plántulas de mangle (tabla 4).

 

Discusión

Durante el ciclo de cultivo de camarón, los compuestos de nitrógeno y el fósforo reactivo en los estanques experimentales variaron significativamente. Altas concentraciones de amonio (valores promedio de 26.0 μM) entraron hacia los humedales artificiales a través del agua de bombeo del estero de Urías (influente); las concentraciones de nitrato, nitrito y ortofosfato fueron de 13.0, 8.0, y 4.5 μM, respectivamente. Esta laguna es un sistema eutrofizado debido a los escurrimientos alóctonos que fluyen durante la temporada de lluvias y a las aguas residuales de las industrias establecidas en la periferia (aguas residuales domésticas sin tratar, estanques de acuicultura, barcos camaroneros y fábricas de procesamiento de pescado) (Páez-Osuna et al. 1990. El amonio es un compuesto volátil y el más tóxico que se encuentra comúnmente en altas concentraciones en las aguas residuales de las granjas de acuicultura (Emerson et al. 1975). Las concentraciones de amonio en los estanques con L. racemosa (6.0 μM) y R. mangle (8.5 μM) fueron menores que en el estanque control (21.0 μM), lo que sugiere que las plántulas de mangle realizaron una función eficaz para eliminar este nutriente del medio ambiente. Aunque el nitrato no es un compuesto tóxico, puede ser un problema cuando aumenta su concentración (69.5 μM) al afectar el crecimiento o promover el desarrollo de enfermedades en los organismos cultivados (Colt y Armstrong 1981). El nivel ideal de nitratos debe mantenerse a una concentración de 20.5 μM (Van Wyk 1999). En las granjas tradicionales de camarón, el nitrato se acumula debido a la ausencia de procesos que eliminan este nutriente (Spotte 1979). Las concentraciones mas bajas de nitrato se obtuvieron en los estanques experimentales con plántulas de mangle (4.0 y 4.6 μM) que en el estanque control (17.0 μM). Esto sugiere que el nitrato no se acumuló en el agua de mar debido a que el sistema hidropónico proporciona una interface efectiva entre la raíz y el nutriente (Breen 1990), y las plántulas de mangle incorporaron el nitrógeno como biomasa a través de la absorción en forma de iones de amonio y nitratos (Tam et al. 2009). También las bacterias, durante la oxidación de residuos orgánicos combinados con bajos niveles de oxígeno en el sedimento, aumentaron las reacciones de denitrificación y las pérdidas de nitrógeno (Sánchez-Carrillo et al. 2009). Una de las preocupaciones en la industria de la acuicultura es el nitrito (Russo et al. 1981), que podría estar presente en altas concentraciones en la acuicultura, causando toxicidad en los camarones, incluso con cambios de agua frecuentes (Chen y Chen 1992). En este experimento, la concentración de nitritos siempre fue baja en ambos estanques con plántulas de mangle y en el control. Al igual que con los otros compuestos de nitrógeno, hubo una menor concentración de nitritos en los estanques con plántulas de mangle (3.4 y 3.5 μM) que en el estanque control (6.5 μM). El nitrito puede estar presente en los sistemas de cultivo a niveles tóxicos (Colt y Armstrong 1981). Las concentraciones de nitritos obtenidos durante el ciclo de cultivo de camarón no estuvieron a niveles tóxicos para el humedal artificial, debido a la acción de las plántulas de mangle para remover los nutrientes. El ortofosfato es el fósforo inorgánico más dominante en agua salobre, marina y agua dulce (Millero 1996). El agua de los estanques con camarón tiende a ser enriquecida con los fosfatos producidos por las heces de los camarones y el alimento no consumido. Los resultados obtenidos en esta investigación mostraron que la concentración de fósforo en el estanque control (4.0 μM) fue mayor que en los estanques con L. racemosa y R. mangle (2.5 y 3.4 μM), lo que muestra el efecto de las plántulas de mangle en la remoción de ortofosfato. En nuestro experimento, las concentraciones de ortofosfato nunca se incrementaron. Durante el ciclo de cultivo, el porcentaje de NID removido fue del 83% en el estanque con L. racemosa y del 79% en el estanque con R. mangle. En el estanque control el porcentaje de NID removido fue del 30%, que fue menor que en los estanques con plántulas de mangle. Estos porcentajes fueron similares a los obtenidos por otros autores (Naidoo 2009, Ye et al. 2001, Wu et al. 2008). La asimilación de nitrato es la principal vía para el crecimiento y desarrollo de las plantas (Solomonson y Barber 1990) y está influenciada por una variedad de factores ambientales, incluyendo la temperatura (Crawford 1995). Corredor y Morell (1994) describen que el nitrógeno retenido en el sedimento se somete a un proceso de transformación a través de la nitrificación; por lo tanto, los manglares pueden servir como un amortiguador importante en la eliminación de nutrientes resultantes de la carga de nitrógeno antropogénico.

La temperatura juega un papel importante en el crecimiento del manglar, dentro de un intervalo óptimo para el mejor crecimiento de las plantas. Este intervalo varía de 20 °C en el mes más frío a 34 °C en el verano (Contreras y Gutiérrez 1989). En nuestro humedal artificial experimental, la temperatura máxima promedio fue en septiembre (31.0 a 31.3 °C) y la mínima fue en diciembre (25 °C). Las plántulas de L. racemosa y R. mangle se establecieron en el sistema experimental en septiembre, cuando tenían un año de edad y medían, respectivamente, 10.5 y 7.8 cm de longitud y 14.3 y 13 cm de raíz. Durante los meses fríos, el porcentaje de remoción de nutrientes es relativamente bajo, ya que la tasa metabólica, incluyendo a la de los manglares, disminuye (Gessner 2001). En nuestro experimento, las temperaturas más bajas no fueron un factor limitante, ya que durante el mes más frío (diciembre 25 °C) la remoción de NID fue del 83% en el estanque con L. racemosa y del 77% en el estanque con R. mangle. Dado que las temperaturas en nuestro sitio estuvieron por arriba de 25 °C, es posible que las tasas metabólicas (y la eliminación de nutrientes) también estuvieran más altas que en zonas más frías. La remoción de ortofosfato por las plantas de mangle generalmente constituyen una pequeña fracción del total (Brix 1997) que puede ser asimilado por los efectos de la rizosfera (Granéli et al. 1992). La capacidad de eliminar un alto porcentaje de ortofosfato a menudo depende del sustrato y la zona de humedales artificiales (Gerritse 1993). En este caso, los porcentajes de remoción de ortofosfato fueron inferiores al NID, con valores del 45% en el estanque con L. racemosa y del 40% en el estanque con R. mangle. Estos valores son similares a los registrados en otros estudios (Naidoo 2009, Ye et al. 2001 y Wu et al. 2008). La remoción de ortofosfato en el estanque control fue del 23%; valores similares (20-24%) han sido registrados por algunos autores (Schulz et al. 2003, DeBusk et al. 2004), mientras que otros (Lin et al. 2002) mencionan valores más altos (28-32%). Picard et al. (2004) mencionó que los menores porcentajes de remoción de N-P se producen durante los meses más fríos; sin embargo, esto no fue el caso en nuestro estudio. En cambio, los manglares mantuvieron una alta remoción de nutrientes (L. racemosa, 47% y R. mangle, 38%), incluso en el mes más frío (diciembre). Esto puede deberse a que en nuestro sitio experimental la temperatura en invierno aún estaba por encima de los valores críticos para los manglares (Willem 2003). En algunos casos la eliminación de ortofosfatos es notablemente inferior, en comparación con las formas de nitrógeno (Ye et al. 2001), como en este estudio.

El balance de masas de nitrógeno y fósforo mostró que la descarga de aguas residuales en los estanques con plántulas contenía menores cantidades de nutrientes, en comparación con el estanque control. En el estanque con L. racemosa se descargaron en el efluente un total de 1018 g de N y 609 g de P. En el estanque con R. mangle esta descarga fue de 1071 g de N y 724 g de P. La cantidad descargada en el estanque control fue de 5564 g de N y 1583 g de P. Los humedales de manglar llevan a cabo una importante transformación de nitrógeno, especialmente la nitrificación y desnitrificación en conjunto con los procesos microbianos (Sindilariu et al. 2007). La entrada principal de nutrientes a los estanques de cultivo fue a través del alimento balanceado, con una carga de 28,252 g de N y 9452 g P. Las plántulas de mangle toman los nutrientes del agua, y las raíces pueden proporcionar una gran superficie para el crecimiento de colonias microbianas (Tam et al. 2009). El crecimiento de las plántulas de mangle se vio estimulado por la acumulación de N y P, que fueron asimilados por los tejidos de la planta hasta 18,014 g de N y 5976 g P en L. racemosa y 16,711 g de N y 5832 g P en R. mangle. El nitrógeno puede ser removido por la desnitrificación y la absorción de la planta. Las plantas de manglar remueven el nitrógeno no sólo para el crecimiento, sino también para aumentar la eficiencia de los procesos de nitrificación y desnitrificación (Tam y Wong 2000). Con base en los resultados, se estima que el 80% del nitrógeno total que entró en los dos estanques de tratamiento de manglares fue removido. En los humedales, el sedimento es el principal reservorio en la retención de fósforo (Tam y Wong 2000), mientras que el nitrógeno tiende a escapar a la atmósfera por volatilización y desnitrificación (tabla 1). El fósforo permanece en el sedimento, volviéndose disponible para el siguiente ciclo de cultivo en el estanque (Páez-Osuna y Ruiz-Fernández 2005).

Los mangles son una de las macrófitas que capturan grandes cantidades de nutrientes incorporándolos en sus tejidos a través del proceso de remoción. Esto contribuye al rápido crecimiento de la planta (Kadlec 1990). Las plántulas en el experimento realizaron una eficiente remoción de nutrientes, incluso en diciembre, promoviendo el crecimiento del follaje y la raíz. La raíz tuvo un buen desarrollo de biomasa, que es el tejido más importante por donde los nutrientes se incorporan al resto de la planta (Kadlec y Newman 1992). Tam et al. (2009) mencionan que las raíces desnudas (en condiciones de hidroponía) capturan un mayor porcentaje de nutrientes que las raíces enterradas, aumentando el crecimiento de la planta. Los resultados de este estudio sugieren que la hidroponía es una buena técnica para el crecimiento de las plántulas de manglar. Además, las raíces realizan importantes reacciones biológicas que permiten la asimilación y la remoción de nutrientes. En este estudio, ambas especies de plantulas se mantuvieron vigorosas y saludables en el intervalo de salinidad (32-33) registrado en el humedal experimental. Estos valores están en el intervalo que estas especies pueden tolerar debido a su estrategia en el manejo de sal (Paliyavuth et al. 2004).

Los camarones fueron cultivados a una densidad de 10 organismos m^-2 durante un periodo de 101 días, simulando las condiciones de una granja comercial semi-intensiva. Los parámetros ambientales registrados, estuvieron dentro de los estándares de calidad del agua descritos por Cheng et al. (2002). En este estudio no se observó un crecimiento anómalo de los camarones. No hubo grandes diferencias en los parámetros, tales como la tasa de supervivencia, el peso y la longitud, entre los tres estanques de cultivo de camarón. Esto sugiere que la presencia de plántulas de mangle en los estanques no afectó el desarrollo del camarón. Los resultados obtenidos en este estudio fueron similares a los obtenidos en una granja comercial (Teichert-Coddington et al. 2000, Miranda et al. 2007).

La concentración de oxígeno en los estanques con manejo semi-intensivo está determinada en gran medida por el equilibrio entre la producción de oxígeno, la difusión y la respiración. El oxígeno producido durante las horas luz en los estanques fue consumido por los camarones y los organismos microbianos. La respiración del camarón durante la noche explica el agotamiento del oxígeno durante ese tiempo (Boyd 1992). La concentración de oxígeno en los tres estanques experimentales presentó concentraciones superiores a 8 mg L^-1 durante las horas luz, con un alto agotamiento de oxígeno en la noche. La disminución de oxígeno fue mayor en los estanques con los manglares (1.8 mg L^-1 en el estanque con L. racemosa y 1.9 mg L^-1 en el estanque con R. mangle) que en el control (3.2 mg L^-1). Estos valores son más bajos que el mínimo recomendado para obtener una tasa de crecimiento del camarón normal (Cheng et al. 2002). Es por esto que los productores de camarón utilizan los aireadores, para evitar que el oxígeno caiga por debajo de 4.0 mg L^-1 (Ruiz Velazco et al. 2010). Sin embargo, en este estudio, la falta de oxígeno durante la noche no fue una preocupación, ya que fue controlada inmediatamente por el bombeo de agua en los estanques. Las bajas concentraciones de oxígeno en los estanques experimentales con plántulas de mangle durante la noche sugieren que en este momento el proceso de respiración se incrementó por la presencia de los manglares en el sistema.

Este inconveniente se puede resolver mediante el uso de aireadores, aunque esto implica mayores costos.

Estudios previos han demostrado una correlación positiva entre la remoción de nutrientes y el crecimiento de las plantas. Como las plántulas de mangle establecidas en el humedal son todavía jóvenes y están en crecimiento activo, la eficiencia de remoción de nutrientes seguiría aumentando a medida que los manglares crezcan (Yang et al. 2008). La eficiencia de remoción sería más estable en el humedal de manglares, con cobertura del 100% de árboles maduros que con las plantas jóvenes. Para los humedales construidos con las plantas anuales, las plantas deben ser cosechadas y replantadas anualmente para mantener la eficiencia del tratamiento (Gopal 1999). Los manglares perennes seguirán creciendo durante muchos años, incluso al llegar a una cobertura del 100%; por lo tanto, no sería necesario cosechar o remplazar-los con regularidad. Es común tener un bosque de manglares maduros que tengan la misma productividad primaria y la misma tasa de crecimiento durante muchos años (más de 10 años), lo que implica que la vida útil de un humedal de manglares artificial debe ser superior a 10 años. Sin embargo, la tasa de crecimiento de la planta y su vigor deben ser monitoreados frecuentemente para asegurar que las plantas no estén dañadas debido a negligencia o accidentes provocados por el hombre. Los microorganismos, las macrófitas y el sustrato, son los componentes básicos de un humedal artificial. Las macrofitas podrían absorber los nutrientes y transportar el oxígeno a la zona de raíz del sustrato, para permitir que los microbios aeróbicos descompongan los contaminantes (Allen 1997).

 

Conclusiones

Los niveles de nutrientes medidos en los estanques con plántulas fueron inferiores a las que se encontraron en el estanque control (sin plántulas). El estero de Urías proporcionó una cantidad considerable de nutrientes a través del bombeo de agua en los estanques experimentales de camarón. Para ambas especies de plántulas, el porcentaje de remoción de NID fue mayor que el ortofosfato, mientras que la comunidad fitoplanctónica establecida en el estanque control absorbió directamente los productos metabólicos producidos, tales como dióxido de carbono y amonio, los cuales pueden ser factores de riesgo para la salud del camarón (Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna 2003). La buena calidad del agua en los estanques de camarón fue un factor importante para el adecuado desarrollo y la supervivencia de los camarones. El balance de flujo de nutrientes en el humedal artificial mostró una disminución en la concentración de N-P a través de las diferentes rutas de salida. Se estima que el 80% del nitrógeno total que entró a los estanques con plántulas fue removido por los mangles. Las plántulas de mangle contribuyeron a mejorar la calidad del agua a través de la remoción de nutrientes. Los datos experimentales obtenidos sugieren que un policultivo de mangles y camarones en estanques de cultivo podría ser eficaz para tratar las aguas residuales, simulando los procesos que ocurren en los humedales naturales.

 

Agradecimientos

GHC y MCV agradecen las becas recibidas a través de COFAA y EDI-IPN. Agradecemos a Aquapacific, SA de CV, y a BI Castillo López y M Villareal su asesoría. Agradecemos a K Siewers su ayuda en la edición del idioma inglés.

 

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