Las plantas y sus estrategias para sobrevivir

Las plantas son organismos sésiles que desarrollaron mecanismos de sobrevivencia en su entorno, principalmente mecanismos de dispersión de su semilla y a de procesos de defensa contra los numerosos depredadores, (^{Wink, 2003}). Durante el proceso evolutivo, todos los organismos han sido atacados por virus, bacterias y hongos; así también, son consumidos como fuente de nutrientes por diferentes animales y vertebrados herbívoros.

En respuesta a los factores externos que limitan el desarrollo normal de las plantas, éstas han desarrollado diversos mecanismos de defensa que van desde adaptaciones anatómicas hasta defensa química. Las transformaciones anatómicas están orientadas en modificar sus estructuras físicas y rediseñadas para disminuir o evitar su consumo. Tales estructuras anatómicas se presentan como espinas, espigas, tricomas y pelos glandulares (Figura 1). Entre la gran diversidad de defensa química de las plantas, se encuentran estrategias que reducen la calidad nutritiva o la palatabilidad, hasta estrategias de síntesis de metabolitos con actividad antimicrobiana, en contra de los microorganismos alojados en las cámaras de fermentación de los rumiantes (^{Croteau et al., 2000}).

Figura 1: Respuesta evolutiva de las plantas frente al consumo por parte de los herbívoros (^{Azorin y Gómez, 2008}). Figure 1: Evolutionary response of plants against consumption by herbivores (^{Azorin and Gómez, 2008}). 

Las sustancias químicas que producen las plantas como defensa, son muy variadas poseen diferentes funciones (Figura 2), inhiben la acción de agentes patógenos y evitan su ataque, otros provocan efectos negativos a distintos niveles del organismo (^{García et al., 2005}), como irritación al contacto, náuseas o alteraciones gástricas. Algunos de estos compuestos son las saponinas, compuestos fenólicos que incluyen los ácidos fenólicos y polímeros complejos como los taninos y la lignina (^{Ávalos y Pérez-Urria, 2009}). Estos fitoquímicos tienen la capacidad de provocar efectos farmacológicos y toxicológicos en los animales. También tienen efectos bactericidas o bacteriostáticos en la microbiota ruminal, y actúan como inhibidores de la fermentación (^{Carmona, 2007}).

Figura 2: Defensa química de las plantas como respuesta adaptativa al consumo de los herbívoros (^{Azorin y Gómez, 2008}). Figure 2: Chemical defense of plants as an adaptive response to the consumption of herbivores (^{Azorin and Gómez, 2008}). 

De la misma manera como defensa contra el del daño ocasionado, los vegetales producen enzimas que lisan proteínas o fosfolípidos estructurales de las paredes celulares microbianas o inactivan toxinas de origen microbiano. Por otra parte, pueden presentarse alteraciones en la estructura bioquímica y la conformación espacial de los azúcares estructurales de las paredes celulares de las plantas, haciéndose más rígida y menos digerible para los rumiantes (^{Sepúlveda-Jiménez et al., 2003}).

Metabolismo de las plantas

Las plantas destinan una cantidad importante de carbono asimilado y de energía a la síntesis de moléculas orgánicas que no tienen una función directa en el metabolismo primario, las cuales se denominan metabolitos secundarios (^{Ávalos y Pérez-Urria, 2009}). Los metabolitos secundarios están relacionados con las interacciones ecológicas entre plantas y medio ambiente, sobre todo en defensa de la planta contra depredadores y patógenos, actúan como atrayentes o repelentes de animales (^{Sepúlveda-Jiménez et al., 2003}).

Los vegetales son capaces de sintetizar metabolitos únicos a cada grupo taxonómico conocidos como metabolitos secundarios (^{Piñol et al., 2008}). La mayoría de los metabolitos secundarios, se sintetizan a partir de metabolitos intermediarios del metabolismo primario, principalmente del ciclo de Krebs, la glucólisis y la vía del Shikimato (Figura 3). ^{Edwards y Gatehouse (1999)} sugieren que existen procesos anabólicos específicos, así como productos químicos peculiares; en los diferentes tipos de células que conforman a la planta. Empero, son abundantes los metabolitos secundarios que son universales, es decir, que son producidos por cualquier tipo de célula vegetal y son almacenados en órganos especiales o son depositados en otro tipo de tejido que no es donde se sintetizan.

Figura 3: Metabolitos secundarios vegetales y sus rutas metabólicas. Se presentan sombreados los precursores provenientes del metabolismo primario de la planta (Adaptado de ^{Lindroth, 1989}). Figure 3: Secondary plant metabolites and their metabolic pathways. The precursors from the primary metabolism of the plant are shaded (Adapted from ^{Lindroth, 1989}). 

Metabolitos secundarios de las plantas

Una definición de metabolismo secundario es el anabolismo y catabolismo de compuestos bioquímicos originados en el metabolismo primario y que poseen funciones especializadas dependiendo de su origen celular (^{Piñol et al., 2008}). La presencia de estos metabolitos secundarios conforma barreras bioquímicas que defienden a la planta contra el ataque de diversos patógenos microscópicos; y el consumo de sus diferentes estructuras anatómicas por parte de artrópodos y vertebrados herbívoros (^{Wallace, 2004}).

La síntesis activa de metabolitos secundarios es inducida por la planta al exponerse a estrés ambiental, como: el ataque de organismos herbívoros, fitopatógenos, alta densidad vegetal, competencia con otros organismos por nutrientes falta o exceso de luz o cualquier otro tipo de condición que provoque estado de tensión en la planta (^{Sepúlveda-Jiménez et al., 2003}).

Clasificación de los metabolitos secundarios de los vegetales

Actualmente se han descrito más de 20 000 diferentes tipos de metabolitos secundarios, los cuales se agrupan por sus características bioquímicas en dos: los metabolitos nitrogenados y los metabolitos no nitrogenados. Entre los primeros están incluidos compuestos bioquímicos como alcaloides, aminoácidos no proteicos, aminas, glucósidos cianogénicos y glucosinolatos. En el grupo de los metabolitos no nitrogenados se encuentran los terpenoides, poliacetilenos, policétidos y fenilpropanoides (^{Acamovic y Brooker, 2005}). La diversidad en la conformación espacial para metabolitos secundarios pertenecientes al mismo grupo, se debe a variaciones en la estructura química básica, derivadas de reacciones bioquímicas (^{Wink, 1998}). ^{Ávalos y Pérez-Urria (2009)} agrupan a los metabolitos secundarios en cuatro clases principales: Terpenos; en este grupo se pueden encontrar diversos tipos de hormonas lipídicas, pigmentos, ácidos grasos y aceites aromáticos. Compuestos fenólicos; entre los más importantes están las cumarinas, diversos flavonoides, azúcares estructurales lignina y taninos. Glicósidos; entre los más destacados se encuentran las saponinas, los diferentes grupos de glicósidos (cardiacos o cianogénicos), y finalmente está el grupo de los Alcaloides.

Dentro de los más conocidos se encuentran los taninos, las saponinas, flavonoides y los aceites esenciales. Químicamente los taninos están clasificados como polifenoles, normalmente poseen alto peso molecular y tienden a formar otros compuestos bioquímicos más complejos, particularmente tienen afinidad por las proteínas, dichos compuestos provocan disminución en la digestibilidad (^{Kamra et al., 2006}; ^{Waghorn, 2008}). Por su capacidad de hidrólisis, los taninos se pueden clasificar en hidrolizables y condensados. ^{Barbehenn y Constabel (2011)} mencionan que los taninos hidrolizables son ésteres que reaccionan ante gran variedad de reactivos ácidos, sales o enzimas; estructuralmente están conformados por un glúcido (casi siempre glucosa) enlazada a cantidades diversas de ácidos orgánicos (fenólico, gálico o elágico). Por el contrario, los taninos condensados no tienen la capacidad de hidrolizarse en presencia de ácidos orgánicos o complejos enzimáticos; contienen flavonoides, azúcares y cantidades menores de aminoácidos (Peña, 2007¹).

El grupo de las saponinas está compuesto por glucósidos con alto peso molecular, están conformados por un segmento hidrófobo y un azúcar hidrofílica. La parte hidrófoba puede estar compuesta de algunos sacáridos como glucosa, arabinosa, xilosa o galactosa. ^{Sparg et al. (2004)} clasifican en dos grupos a las saponinas con base a la estructura del segmento hidrófobo: esteroides y triterpenos, ambos son amargos, con solubilidad en H₂O, así como con capacidad de saponificarse formando burbujas y espuma (^{Oleszek, 2002}; ^{Vincken et al., 2007}).

La principal característica de los aceites esenciales es que son compuestos provistos de sabor y aroma particular de cada planta incluidos flores, frutos y semillas (^{Losa, 2001}). ^{Dorman y Deans (2000)} los describen bioquímicamente como hidrocarburos alifáticos de bajo peso molecular mezclados con diverso ácidos, cetonas, alcoholes, ésteres, éteres, aldehídos y cetonas. Los aceites esenciales con mayor actividad biológica son los monoterpenos, sesquiterpenos y fenilpropanoides (^{Castillejos et al., 2007}).

Las plantas como alimento para los animales herbívoros

Las plantas tras ser ingeridas por animales herbívoros, pueden ser digeridas, absorbidas y utilizadas para la obtención de energía y diversos componentes químicos para la construcción de sus células y tejidos. Dentro de este concepto de alimento animal, se considera la hierba y el heno aunque no todos sus componentes sean digestibles (^{McDonald et al., 2002}).

Los herbívoros varían en tamaño y en preferencias alimenticias, pueden especializarse en ser foliófagos, xilófagos, nectívoros, frugívoros, granívoros, rizófagos, polinófagos, o de diversas partes de la planta.

Una estrategia común entre los rumiantes para evadir los efectos de los metabolitos secundarios de las plantas, es desarrollar adaptaciones para albergar simbiontes microbianos que les ayudan a aumentar la digestibilidad de una planta pudiendo degradar compuestos de la pared celular de las plantas o ayudando a degradar las toxinas vegetales (^{Granados-Sánchez et al., 2008}) (Figura 4).

Figura 4: Estrategias de defensa de los herbívoros contra las adaptaciones defensivas de las plantas a su consumo (Adaptado de ^{Freeland y Janzen, 1974}; ^{Bryant et al., 1991}; ^{Ramos et al., 1998}; ^{Dearing et al., 2005}; Ganados-Sánchez et al., 2006). Figure 4: Herbivorous defense strategies against defensive adaptations of plants to their consumption (Adapted from ^{Freeland and Janzen, 1974}; ^{Bryant et al., 1991}; ^{Ramos et al., 1998}; ^{Dearing et al., 2005}; Cattle -Sánchez et al., 2006). 

Los rumiantes se caracterizan por su capacidad para alimentarse de pasto o forraje y utilizarlo para la propia formación de musculo y leche, esta característica se basa en la posibilidad de poder degradar los carbohidratos estructurales propios del forraje, como celulosa, hemicelulosa y pectina. Los forrajes son de gran importancia en la producción animal puesto que pueden cubrir del 45 al 100% de una ración de los rumiantes dependiendo del tipo de explotación. Las hojas e incluso las vainas de plantas arbóreas y arbustivas de la familia de las leguminosas, como forraje, representan una estrategia de uso actual en la alimentación de rumiantes (^{Delgado y Chongo, 2007}; ^{Clavero, 2011}).

Uso de plantas en la alimentación de los rumiantes

Muchas especies de árboles y arbustos en el trópico tienen buenas características forrajeras. Empero, una desventaja evidente es que, con mucha frecuencia, los vegetales provenientes de regiones tropicales y subtropicales, son ricos en diversos metabolitos secundarios potencialmente dañinos para el ganado e incluso para los consumidores de los productos obtenidos de éstos (^{Ojeda, 1996}). La presencia de metabolitos secundarios en las plantas de uso forrajero, también puede afectar negativamente la palatabilidad, la digestibilidad y absorción de nutrientes. Lo anterior limita el uso de diversos ingredientes de origen tropical en la alimentación de rumiantes, como lo pueden ser árboles, arbustos e incluso subproductos y desechos de productos agroindustriales (^{Ortiz et al., 2014}). El grado de afectación que presenten los animales individualmente estará relacionado con su capacidad enzimática, factores genéticos, estado de salud y nutricional del animal, así como la edad (McLean y Duncan, 2003). Existen limitaciones en el uso de plantas para la alimentación animal, por ejemplo, la plena utilización de Leucaena leucocephala y Gliricidia sepium se ve obstaculizada por la presencia de sustancias toxicas como la mimosina y cumarina, respectivamente (^{Babayemi et al., 2006}).

Presencia de metabolitos secundarios en dietas para rumiantes

^{Patra y Saxena (2010)} mencionan que se han estudiado y reportado más de 2 × 10⁵ diferentes compuestos bioquímicos identificados como metabolitos secundarios; todos ellos conforman un grupo de muy alta heterogeneidad, la cual se explica por las diferentes condiciones físicas y edafológicas en las que se desarrollan las plantas. Actualmente se ha incursionado en la utilización de plantas arbóreas y arbustivas como fuente de alimento para el ganado productor de carne y leche, principalmente en las regiones tropicales; sin embargo, su uso se puede ver limitado debido a que poseen cantidades considerables de sustancias químicas naturales que son potencialmente peligrosas para la homeostasis de los animales. Entre los principales efectos negativos de los metabolitos vegetales en los herbívoros están la toxicidad, los efectos oxidantes o antioxidantes, inhibición de la digestibilidad, afectación en la degradación proteínica, diuresis, depresión de la actividad microbiana del rumen, alteraciones en el balance de sodio, además que es muy costoso energéticamente, la desintoxicación del metabolismo (^{Iason, 2005}). Para mitigar lo anterior, los animales en pastoreo, diversifican el consumo de especies vegetales con diferentes niveles de metabolitos secundarios tóxicos, de forma tal que les sea posible cubrir sus necesidades nutricionales, sin alcanzar niveles tóxicos por metabolitos vegetales (^{Distel y Villalba, 2007}). Se ha demostrado que los herbívoros aprenden mediante ensayos de acierto-error que plantas deben evitar comer, o bien comerlas moderadamente (^{Iason y Villalba, 2006}).

Un ejemplo de este tipo de plantas que frecuentemente están en las dietas del ganado es Acacia spp., la cual presenta en su composición química los siguientes niveles de metabolitos secundarios (presentados en porcentaje de materia seca): fenoles totales 1.53, taninos condensados 0.12, esteroles totales 3.76, alcaloides 0.19, terpenos totales 1.15, saponinas totales 2.79, compuestos amargos 3.89 (^{García et al., 2008}), debido a la adaptación de la microbiota del rumen (^{Ramos et al., 1998}), la presencia de éstos metabolitos secundarios pueden no causar problemas digestivos o de salud (^{Makkar, 2003}).

Aunque el sabor desagradable de las plantas está relacionado con el contenido de metabolitos secundarios potencialmente tóxicos (^{Foley y Moore, 2005}). En casos severos, de intoxicación se pueden presentar diversos daños en la fisiología y salud del animal (Figura 5).

Efecto de los metabolitos secundarios en los rumiantes

Algunos de los metabolitos secundarios de las plantas como las saponinas tienen efectos en la fermentación de los rumiantes, estas se unen a los azúcares conjugados forman espumas estables al entrar en contacto con el agua y el calor del contenido ruminal, confiriéndole potencialidad como factor timpánico, tienen un característico sabor amargo (^{Vélez et al., 2014}). Por su efecto irritante en la mucosa bucal y de la faringe, presentan una baja palatabilidad, lo cual provoca bajo consumo voluntario de las plantas que contienen estos compuestos. Las saponinas inhiben el crecimiento de la población de protozoarios ruminales y de bacterias celulolíticas, además, forman complejos insolubles con algunos minerales como calcio, hierro y zinc; haciéndolos indisponibles para el animal (^{Carro et al., 2017}). También las plantas sintetizan una gran variedad de compuestos fenólicos, estas sustancias derivan del fenol, un anillo aromático con un grupo hidroxilo. Comprenden moléculas como los ácidos fenólicos y polímeros complejos como los taninos y la lignina (^{Ávalos y Pérez-Urria, 2009}). La lignina limita la degradabilidad de la dieta, los isoflavones pueden tener actividad estrogénica en animales en pastoreo, estas sustancias pueden afectar la fertilidad de machos y hembras (^{Carmona, 2007}).

La cumarina es otro metabolito secundario perteneciente al grupo de los isoflavones, que se encuentra ampliamente distribuida entre las leguminosas. Este compuesto se libera durante la fermentación en el rumen, se le atribuye efecto hemorrágico debido a su actividad específica antivitamina K. Además, se ha reportado que la presencia de cumarinas en el follaje de las arbóreas afecta su palatabilidad. También tiene efecto anti fúngico que puede afectar la degradación de los carbohidratos estructurales de los forrajes (^{Vélez et al., 2014}).

Otros metabolitos como los flavonoides son compuestos fenólicos que se encuentran en todo el reino vegetal, están presentes en altas concentraciones en la epidermis de las hojas y cascaras de las frutas, se ha determinado que los flavonoides reducen la producción ruminal de metano y estimulan el metabolismo microbiano en rumen (^{Patra y Saxena, 2010}; ^{Bodas et al., 2012}). También se ha reportado que mejoran la tasa de fermentación de la dieta, con un aumento en la libración de acetato y propionato, reduciendo así las emisiones de metano; adicionalmente se ha reportado que tienen efectos antiinflamatorios, antivirales o antialérgicos (^{Martínez et al., 2002}).

Los taninos son otro grupo heterogéneo de compuestos fenólicos solubles en agua, estos compuestos se encuentran en arbustos y árboles forrajeros, leguminosas, frutas, cereales y granos, se han dividido en dos grupos con base a su origen químico: hidrolizables y condensados (^{Vélez et al., 2014}). Los taninos afectan la digestibilidad de la celulosa en rumen debido a la disminución de la actividad microbial, también alteran la estructura de la celulosa, evitan la fijación de los microorganismos y el proceso fermentativo. El efecto inhibitorio de los taninos sobre la descomposición de la celulosa y la hemicelulosa en rumen se debe a la inactivación de las exoenzimas microbianas involucradas en el proceso de hidrólisis. Adicionalmente disminuyen la absorción de nutrientes, principalmente aminoácidos esenciales como metionina y lisina (^{Carmona, 2007}). Los taninos también pueden formar complejos con otros componentes de los alimentos (minerales, almidón y celulosa), por lo que pueden reducir la digestibilidad de la dieta (^{Carro et al., 2017}).

^{Estell (2010)} reporta que los factores bióticos y abióticos presentes en donde se desarrollan las plantas, tienen efecto directo sobre el tipo y concentración de metabolitos secundarios. Entre los factores bióticos, ^{Briskin (2000)} y ^{Marienhagen y Bott (2013)} reportan que intervienen factores intrínsecos de las plantas como es el metabolismo y la capacidad de producción bioquímica de metabolitos; mientras que ^{Pavarini et al. (2012)} y ^{Gershenzon et al. (2000)} mencionan que entre los factores abióticos se encuentran las condiciones edafológicas, cantidad e intensidad de rayos ultravioleta, disponibilidad y calidad del agua, temperatura ambiental, entre otros.

Los microorganismos ruminales tienen la capacidad de transformar algunos compuestos secundarios, alterando con ello, su toxicidad. Se ha reportado que posterior a un período de adaptación, la microbiota ruminal es capaz de desnaturalizar y revertir los efectos tóxicos de metabolitos secundarios vegetales como el ácido oxálico (^{Duncan et al., 1997}), el ácido tánico (^{Skene y Brooker, 1995}) y los taninos (^{Silanikove et al., 1996}).

Aunque anteriormente se consideraba a los metabolitos secundarios vegetales como factores anti-nutricionales, en la actualidad se ha demostrado que bajo ciertas restricciones algunos de ellos pueden llegar a tener efectos benéficos cuando se utilizan en la alimentación animal o como medicina (^{Makkar et al., 2009}). Se ha reportado que algunos metabolitos secundarios de las plantas, como los flavoniodes, tienen una función importante en el proceso de degradación del alimento por microrganismos ruminales. Se ha reportado que al interactuar los microorganimos ruminales con las plantas, los metabolitos secundarios actúan como moléculas señal repelente de bacterias patógenas, o atrayente de bacterias benéficas; ello sugiere que son potencialmente útiles para la elaboración de suplementos alimenticios prebióticos para ser usados en nutrición animal (^{Galicia-Jiménez et al., 2011}). Los metabolitos secundarios de las plantas, ejemplo, los taninos, han sido empleados como aditivos naturales para manipular la fermentación ruminal pudiendo aumentar la cantidad de proteína mediante la formación de proteína sobrepasante en el rumen, mejorando la respuesta animal al consumo de forrajes (^{Makkar, 2003}), o bien, disminuyendo la producción de metano mediante el uso de saponinas (^{Wang et al., 2000}; ^{Muetzel et al., 2003}; ^{Patra et al., 2006}) a través de la inhibición de los protozoarios del rumen, o bien reducirlos en número y actividad (^{Patra y Saxena, 2010}).

Así también se ha determinado que diferentes biomolécualas con capacidad de actuar biológicamente como antioxidantes, antiinflamatorias, anticoagulantes, antimicrobianas (^{Narayana et al., 2001}; ^{Paladino y Zuritz, 2011}; ^{Wink, 2015}); sin embargo, es necesario realizar un análisis de costo-beneficio del uso de los metabolitos secundarios como terapéuticos, debido a que pueden alterar las funciones digestivas y perjudicar la salud del animal (^{Athanasiadou y Kyriazakis, 2004}).